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Consumo de pre-adultos de mosquitos por peces ornamentales.

Consumption of pre-adult mosquitoes by ornamental fish

Introduccion

La investigacion de nuevas alternativas de alimento vivo para solucionar los requerimientos nutritivos de especies icticas con alto potencial economico es, hoy en dia, uno de los principales temas de estudio en el area productiva de la acuicultura (Conceicao et al., 2010; Ronnestad et al., 2013). De tal forma que los culicidos son una alternativa, la cual requiere de la solucion de varias incognitas; principalmente, relacionadas con la aceptabilidad, disponibilidad y riesgo de transmision de enfermedades.

En este sentido, la abundancia de estos organismos en localidades del estado de Morelos, Mexico, es alarmante y el impacto sobre la salud es cada vez mayor (Narro-Robles y Gomez-Dantes, 1995; Fernandez et al., 2012). Por lo anterior es que, se plantea aprovechar este recurso desde la perspectiva de la nutricion acuicola e incorporar de manera directa a los pre-adultos de mosquitos como parte de la alimentacion de peces ornamentales.

Actualmente, los mosquitos se encuentran distribuidos en todo el mundo y son considerados vectores de importantes enfermedades (Bissaza et al., 1999; Borda et al., 2003; Luna-Figueroa y Figueroa, 2012). El cuerpo de estos insectos en su estado larval presenta una forma ligera, flexible y blanda; mientras que en su estado de pupa son mas grandes, compactas y rigidas (Workman y Walton, 2003). Indicandonos asi, que tanto la morfologia, la conducta y el peso de estos pre-adultos de mosquito no son los mismos en ambos casos (Luna-Figueroa y Figueroa, 2012).

Es importante subrayar que, por obvias razones de salud no se recomienda el cultivo de estos organismos, sino su recoleccion y, posteriormente, su incorporacion como alimento vivo a la dieta de peces ornamentales; esto, en funcion de que el estado de Morelos cuenta con 128 granjas de peces de ornato y es, en la actualidad, el principal productor nacional de especies icticas ornamentales, con aproximadamente 20 millones de peces al ano (Ramirez et al., 2010).

La nutricion es un factor de especial importancia en la acuacultura (Kaiser et al., 2003; Schlechtriem et al., 2004; Hamre et al., 2013), y juega un importante papel para mantener la buena salud y comportamiento normal, mejorando la apariencia externa y estimulando la reproduccion de peces ornamentales (Mandal et al., 2010). A pesar de esto, frecuentemente, los alimentos comerciales no contienen los nutrientes que las especies requieren para un desarrollo optimo (Conceicao et al., 2010); principalmente en su primer etapa de vida, que es la critica en todas las especies, por presentar la mayor mortalidad (Castro et al., 2003).

En este sentido, el alimento vivo no solo es estimado por ser un nutrimento fisiologicamente valioso, sino por ser un factor conductual importante en la dieta de peces y por constituir una "capsula" nutritiva que contiene los elementos basicos de una dieta balanceada; con la ventaja de que conservan su valor hasta ser consumidos por los organismos acuaticos (Luna-Figueroa, 2009). Por lo que, en terminos generales, se considera que el alimento vivo es mejor que el artificial como dieta de larvas de peces.

Las principales hipotesis fundamentan lo anterior en el hecho de que el alimento vivo induce estimulos visuales y quimicos, ademas de que las enzimas presentes en los organismos vivos contribuyen a la digestion del alimento y a que existen diferencias en la digestibilidad entre los alimentos vivos y los artificiales; las cuales, son atribuidas a diferencias en la digestibilidad de la proteina (Garcia-Ortega, 2000).

Respecto de los peces utilizados en el presente proyecto: despues de consultar en mas de 50 granjas productoras de peces ornamentales, se encontro que el "pez japones", el "pez angel", el "pez cebra" y el "pez cola de espada" se encuentran entre las especies mas cultivadas hoy en dia en las granjas del estado de Morelos, Mexico; e, igualmente, es de las mas comercializadas en el mercado nacional.

Sumado a lo anterior, el interes de los productores por conocer si estas especies son consumidoras efectivas de pre-adultos de mosquito, ha generado el planteamiento del presente estudio.

Por lo anterior, el objetivo fue evaluar el consumo de pre-adultos de mosquito, el horario de mayor ingesta y la sobrevivencia de Carassius auratus, Pterophyllum scalare, Danio rerio y Xiphophorus helleri.

Materiales y metodos

Los pre-adultos de mosquitos se colectaron de medios de cultivo de la "pulga de agua" Moina wierzejski en las instalaciones del Laboratorio de Acuicultura del Centro de Investigaciones Biologicas, de la Universidad Autonoma del Estado de Morelos. En el experimento, larvas en instar IV y pupas fueron utilizadas como presas de juveniles de C. auratus, P scalare, D. rerio y X. helleri. Las caracteristicas fisico-quimicas del agua se mantuvieron en 25 [+ o -] 1[grados]C, pH 7.2 [+ o -] 0.1, 154.5 mg/l CaC[O.sub.3] y 5.2 [+ o -] 0.5 mg/l [O.sub.2] (APHA, 1992). Durante la fase experimental se evitaron cambios abruptos en la calidad del agua con la finalidad de disminuir la influencia sobre la ingestion de larvas y pupas por los peces.

La identificacion de larvas y pupas de mosquito se realizo en el Centro Regional de Control de Vectores de Cuautla, Morelos, Mexico. Se utilizaron muestras vivas de larvas (n = 100) y pupas (n= 100), las cuales se transportaron en frascos de cristal de 100 ml. Las muestras se recolectaron al azar, con la intencion de contar con la mayor variedad de organismos e identificarlas.

El peso de las larvas y pupas de mosquito se obtuvo como un indicador biometrico, utilizando una balanza digital (OHAUS Mod. 1500c [+ o -] 0.001 g), se colocaron 100 larvas o 100 pupas en una caja Petri con peso conocido y la diferencia entre el peso de la caja vacia y con las larvas o pupas indico el peso humedo de los pre-adultos de mosquito.

Para obtener el peso seco de estos culicidos, se tuvo una muestra de 100 larvas y 100 pupas con peso humedo conocido, se colocaron en una estufa a 60[grados]C durante 72 h, y por diferencia entre el peso inicial y final se obtuvo el peso seco. Tanto el peso humedo como el peso seco se dividieron entre 100 para obtener el peso individual de las larvas y pupas de mosquito.

Los ensayos experimentales se realizaron en acuarios de cristal con un volumen de

1,000 ml, provistos de aireacion constante. El diseno experimental consistio de cuatro tratamientos con tres replicas. Los seis acuarios (1,000 ml) por especie, tres para larvas y tres para pupas, se colocaron dentro de un acuario de 100 l, equipado con termostato sumergible de 100 Watts para mantener la temperatura en 25 [+ o -] 1[grados]C. Los residuos de alimento y las heces se retiraron mediante sifon y el volumen de agua fue recuperado con agua de caracteristicas fisico-quimicas similares, mantenida ex profeso para el experimento.

La tasa diaria de consumo de larvas y pupas se registro a un intervalo de tres horas durante un ciclo de 24 horas por especie, sumando un total de ocho ciclos, cuatro para larvas y cuatro para pupas. En cada acuario (1,000 ml) se colocaron dos peces juveniles, con peso humedo promedio conocido (promedio [+ o -] DE) y longitud total (Lt) (promedio [+ o -] DE), se suministraron en un tratamiento 100 larvas; y en otro, 100 pupas de mosquitos. Tres replicas se utilizaron y el valor medio con desviacion estandar fue calculado.

Durante las pruebas experimentales los pre-adultos de mosquito fueron suministrados vivos, debido a que la mayoria de los peces no las consumen muertas. En este sentido, el movimiento de estos culicidos en el agua es un estimulo para que los peces inicien su busqueda (Bissaza et al., 1999).

Los peces se pesaron antes de cada prueba (cuadro 1), para calcular el numero medio y maximo de larvas y pupas consumidas por gramo de peso del pez. Para determinar el numero de larvas y pupas consumidas por gramo de peso, el numero promedio se dividio entre el peso de los dos especimenes experimentales (Pamplona et al., 2007). Por otra parte, se midio la sobrevivencia de los peces de las cuatro especies por diferencia entre el numero inicial y el final. Asimismo, se observo y registro el horario en que las especies icticas experimentales consumieron la mayor cantidad de larvas y pupas.

Por otra parte, durante el ciclo de 24 h de cada especie ictica, las variaciones en el consumo de larvas y pupas entre las cuatro especies icticas se contrastaron mediante el analisis de varianza de una via, siempre y cuando se cumplan los supuestos de distribucion normal y homocedasticidad de las varianzas; de lo contrario, se utilizara la prueba no parametrica de Kruskal-Wallis, y la diferencia en el consumo de pre-adultos de mosquito por especie se determino mediante la prueba de "t", con el programa estadistico SigmaStat 3.5. Los resultados se organizaran en graficos de caja en paralelo mediante el programa SigmaPlot 12.0.

Resultados

Larvas y pupas de mosquito

Los pre-adultos de mosquito fueron identificados como Culex quinquefasciatus y Cx. stigmatosoma. El peso humedo promedio por larva de mosquito fue 4.19 [+ o -] 0.08 mg y el peso seco 0.276 [+ o -] 0.03 mg, con una diferencia de 93.41% entre ambos pesos. El peso humedo promedio por pupa fue 4.42 [+ o -] 0.04 mg y el peso seco 0.443 [+ o -] 0.04 mg, con una diferencia de 89.97% entre ambos pesos. El peso humedo entre larvas y pupas difirio 5.20% y en peso seco 37.69%; en ambos casos, superior en las pupas.

[FIGURA 1 OMITIR]

Pez japones Carassius auratus

El peso de los peces no difirio significativamente (t= -0.065, p = 0.94) (cuadro 1). Carassius auratus presento los mejores resultados del estudio (figura 1), la mayor ingesta de pre-adultos de mosquito fue entre las 15:00 y las 18:00 h (figura 2). No se encontraron diferencias significativas (p > 0.001) entre el consumo de larvas y pupas.

El consumo total de larvas/24 h fue 788.00 [+ o -] 6.08 y el de pupas 517.00 [+ o -] 5.22. El consumo de larvas/pez/24 h fue 131.33 [+ o -] 4.16 y 5.47 [+ o -] 1.01 larvas/pez/h y de pupas/pez/24 h 86.16 [+ o -] 3.20 y 3.59 [+ o -] 0.74 pupas/pez/h. La ingesta de larvas o pupasRelacion peso corporal pez (g/24 h) fue 289 larvas/g pez y 189.37 pupas/g pez. La sobrevivencia de los peces fue del 100%.

Por otra parte, los resultados indicaron diferencias significativas entre las cuatro especies icticas en el consumo de larvas (H = 21.676, p < 0.001) y de pupas (H = 18.020, p < 0.001).

[FIGURA 2 OMITIR]

Pez angel Pterophyllum scalare

El peso de los peces no difirio significativamente (t = 1.26, p = 0.23) (cuadro 1). Pterophyllum scalare presento la mayor ingesta de pre-adultos de mosquito entre las 09:00 y las 15:00 h (figura 1). No se encontraron diferencias significativas (p > 0.001) entre el consumo de larvas y pupas.

El consumo total de larvas/24 h fue 91.00 [+ o -] 3.63 y el de pupas/24 h 66.00 [+ o -] 2.87 (figura 3). El consumo de larvas/pez/24 h fue 15.16 [+ o -] 2.31 y 0.63 [+ o -] 0.01 larvas/ pez/h y de pupas/pez/24 h 11.00 [+ o -] 1.94 y 0.45 [+ o -] 0.09 pupas/h. La ingesta de larvas o pupas-Relacion peso corporal pez (g/24 h) fue 56.52 larvas/g pez y 46.47 pupas/g pez. La sobrevivencia de los peces fue del 100%.

[FIGURA 3 OMITIR]

Pez cebra Danio rerio

El peso de los peces no difirio significativamente (t = 1.05, p = 0.31) (cuadro 1). Danio rerio presento los resultados mas bajos del estudio (p < 0.05). Mostro la mayor ingesta de pre-adultos de mosquito entre las 09:00 y las 12:00 h (figura 1). No se encontraron diferencias significativas (p > 0.001) entre el consumo de larvas y pupas.

El consumo total de larvas/24 h fue 43.00 [+ o -] 2.51 y el de pupas 35.00 [+ o -] 2.38 (figura 4). El consumo de larvas/pez/24 h fue 7.16 [+ o -] 1.02 y 0.30 [+ o -] 0.02 larvas/pez/h y de pupas/pez/24 h fue 5.83 [+ o -] 1.08 y 0.24 [+ o -] 0.02 pupas/pez/h. La ingesta de larvas o pupas-Relacion peso corporal pez (g/24 h) fue 31.15 larvas/g pez y 26.92 pupas/g pez. La sobrevivencia de los peces fue del 100%.

[FIGURA 4 OMITIR]

Pez cola de espada Xiphophorus helleri

El peso de los peces no difirio significativamente (t = 0.114, p = 0.91) (cuadro 1). Xiphophorus helleri presento la mayor ingesta de pre-adultos de mosquito entre las 12:00 y las 15:00 h (figura 1). No se encontraron diferencias significativas (p > 0.001) entre el consumo de larvas y pupas.

El consumo total de larvas/24 h fue 76.00 [+ o -] 3.12 y el de pupas 54.00 [+ o -] 2.86 (figura 5). El consumo de larvas/pez/24 h fue 12.66 [+ o -] 1.37 y 0.53 [+ o -] 0.01 larvas/pez/h y de pupas/pez/24 h fue 9.00 [+ o -] 1.08 y 0.37 [+ o -] 0.01 pupas/pez/h. La ingesta de larvas o pupas-Relacion peso corporal pez (g/24 h) fue 56.29 larvas/g pez y 40.29 pupas/g pez. La sobrevivencia de los peces fue del 100%.

[FIGURA 5 OMITIR]

Discusion

La presente investigacion evaluo el consumo de pre-adultos de mosquito por cuatro especies icticas ornamentales (C. auratus, P scalare, D. rerio y X. helleri), todas exitosas en las granjas piscicolas del estado de Morelos, Mexico (Ramirez et al., 2010). De manera especifica, C. auratus presento el mayor consumo de pre-adultos de mosquito (figura 1). No se encontraron diferencias significativas en el peso y la longitud por especie en los grupos de peces, lo que permitio trabajar con grupos de organismos homogeneos (cuadro 1). Es importante mencionar que al momento en que los peces se alimentaban con los culicidos denotaban ansiedad y gran actividad, por lo que se deduce su aceptacion como alimento vivo.

Los resultados del presente estudio indican que en las cuatro especies icticas hubo diferencias significativas entre el consumo de larvas y pupas de mosquito (p < 0.001), mostrando preferencia por las larvas respecto a las pupas (figuras 2, 3, 4 y 5). Esto, debido a que tanto el peso (37.69%) como el tamano (9.12%) de las larvas son menores al de las pupas (Salazar y Moncada, 2004), y considerando el tamano de la boca de los peces del estudio, que es de unos pocos milimetros, la larva presenta el tamano apropiado para ser consumida por los peces juveniles (Schreck y Moyle, 1990). Asimismo, como consecuencia de la metamorfosis de los mosquitos, el estado pupal presenta la formacion de estructuras quitinosas (Workman y Wilton, 2003), lo cual dificulta su ingestion, y su posterior digestion requiere mayor esfuerzo por parte del pez, por lo que las pupas deben suministrase a peces adultos.

El analisis de los resultados permite afirmar que el consumo de larvas y pupas no fue influenciado por las condiciones del experimento, pero que las caracteristicas propias de las especies provocaron diferencias en el consumo; es decir, que peces muy activos y de nado rapido como X. helleri y D. rerio, facilmente atraparon e ingirieron a los culicidos. Por su parte, P scalare especie pacifica y delicada, en la cual, el manejo influye en su conducta y por estres disminuye el consumo de alimento. Mientras que, C. auratus especie muy resistente al manejo, no tuvo problema alguno para devorar a los culicidos.

Estas observaciones senalan la aceptacion de larvas y pupas como alimento de los peces; lo que indica que, si esta practica se llevara a cabo en las granjas piscicolas ornamentales, el consumo de pre-adultos de mosquitos seria mayor, considerando que la cantidad de peces en las granjas de produccion es alta, pues ronda los cientos a miles (Ramirez et al., 2010); esto podria potenciar el impacto que tendria incorporar a estos culicidos a la dieta de peces.

El presente estudio aporta conocimiento sobre la nutricion de especies icticas ornamentales. En este sentido, los pre-adultos de mosquito, son un recurso potencial en la alimentacion de peces, debido a que constituyen una capsula nutritiva; que, por lo general, contiene los elementos de una dieta balanceada, con influencia directa sobre el crecimiento, la reproduccion y la sobrevivencia de los peces (Luna-Figueroa, 2002; Glencross et al., 2007; Conceicao et al., 2010).

En terminos generales, estos culicidos reunen las caracteristicas apropiadas para su utilizacion como alimento vivo en la acuicultura; entre estas se encuentra su alto valor nutritivo: proteina, 42.59%; lipidos, 10.64% y carbohidratos, 7.68% (Olascoaga y Luna-Figueroa, 2005), abundancia, movilidad y cuerpo blando (Luna-Figueroa y Gomez, 2005).

En el caso particular de Culex stigmatosoma y Cx. quinquefasciatus, especies identificadas para este estudio, no se recomienda su cultivo; sin embargo, mediante recolectas en habitats naturales, preferentemente en areas aledanas a las granjas de peces ornamentales, es posible incorporarlos como alimento vivo en la dieta de peces y, al menos, de manera local disminuir la hematofagia antropofilica (Reisen y Reeves, 1990; Workman y Walton, 2003).

Una caracteristica importante en los procesos de alimentacion de los organismos acuaticos y, en particular en los peces en cautiverio, es el horario de suministro de alimento (Conceicao et al., 2010; Hamre et al., 2013). Especificamente, en las granjas piscicolas conocer el horario de mayor actividad alimentaria de las especies en cultivo, representa hacer eficiente el recurso nutritivo, asi como proveer a los peces la materia prima en cantidad y calidad en el momento apropiado. En este sentido, los resultados indican que el horario de mayor actividad alimentaria por especie es el siguiente: C. auratus, de 15:00-18:00 h; P scalare, de 12:00-18:00 h; D. rerio, de 09:00-12:00 h, y X. helleri, 12:00-15:00 h (figura 2). Todos los peces fueron mas activos durante la fase luminosa (09:00-12:00 h a 15:00-18:00 h), evidenciado por una mayor tasa de consumo de larvas respecto a las pupas de mosquito.

Los resultados indican que C. auratus son comedores competentes de larvas y pupas de mosquito. Por lo que es importante subrayar que la estimacion de los pre-adultos consumidos por gramo de peso del pez, permite una comparacion de la capacidad larvifaga de los peces (Pamplona et al., 2007); que, en este caso en particular, genera informacion valiosa referente a C. auratus como excelente consumidor de culicidos (figuras 1 y 2).

Al respecto, existen investigaciones relacionadas con el consumo de pre-adultos de mosquito, ya sea utilizados como alimento vivo: mediante la incorporacion larvas de Cx. quinquefasciatus en la dieta de P scalare (Luna-Figueroa y Gomez, 2005), evaluacion del aprovechamiento de Cx. quinquefasciatus en la dieta de D. rerio (Olascoaga y LunaFigueroa, 2005), estudio del consumo y efecto de pre-adultos de mosquitos como alimento vivo para Cichlasoma istlanum (Luna-Figueroa, 2007; Luna-Figueroa, y Figueroa, 2012); en todos estos casos, con resultados positivos en crecimiento y sobrevivencia de los peces, o utilizados como control biologico.

En este sentido P scalare en 24 h consumio 40 larvas y 112 pupas de Anopheles stephensi, Betta splendens 238 y 319, Pseudotropheus tropheops 247 y 186; y, Osphronemus gorami, 180 y 217 larvas y pupas (Ghosh et al., 2004), Trichogaster trichopteros consumio 47 larvas de Cx. quinquefasciatus/g/dia (Jayasree y Panicker, 1992), Gymnogeophagus brasiliensis consumio 152 larvas/dia de Cx. quinquefasciatus (Borda et al., 2003), Poecilia reticulata presento mayor capacidad larvivora (A. aegypti) que C. auratus (Valero et al., 2006). Asimismo, especies icticas como Poecilia sphenops, T trichopteros, Astyanax fasciatus, P. reticulata y B. splendens han sido utilizados con buenos resultados para el control de larvas de A. aegypti (Hernandez y Marques, 2006; Pamplona et al., 2007).

A pesar de que son producidas grandes cantidades de peces ornamentales (Ramirez et al., 2010), las tasas de sobrevivencia frecuentemente son bajas o muy variables (Valente et al., 2013). En este caso, la alta sobrevivencia de los peces indica que los pre-adultos de mosquito, como alimento vivo, no limitan el manejo de los peces. Se recomienda en momentos especificos del ciclo de vida de las cuatro especies de peces alimentar con larvas y en otros con pupas, dependiendo de la etapa de desarrollo. La sobrevivencia del 100% para los cuatro grupos icticos indica que las condiciones experimentales y de manejo permitieron la adaptacion de los peces y facilitaron el consumo de los pre-adultos de mosquito.

Finalmente, la utilizacion de C. auratus, P scalare, D. rerio y X. helleri, es el primer paso para la incorporacion de pre-adultos de mosquitos como alimento vivo, al menos en granjas piscicolas ornamentales. A pesar de la aceptacion como alimento por los peces, es importante subrayar que por cuestiones de salud no es recomendable el cultivo de estos culicidos.

De igual manera, el conocimiento del consumo de pre-adultos por gramo de peso del pez indica la ingesta aproximada de culicidos, y es posible calcular o extrapolar el consumo de estos organismos en granjas piscicolas.

C. auratus resulto la especie con el mayor consumo de pre-adultos de mosquitos, por lo que es posible considerar a la especie como un modelo experimental para futuros ensayos relacionados con estos culicidos.

Conclusiones

Carassius auratus es un excelente consumidor de pre-adultos de mosquitos.

El conocimiento del horario de mayor ingesta por especie contribuye a optimizar la alimentacion en las granjas piscicolas.

El consumo preferente de larvas sugiere su suministro en la alimentacion de peces juveniles y las pupas para adultos de mayor tamano y peso.

La sobrevivencia en los peces fue del 100%.

Agradecimientos

El presente estudio fue financiado por el Centro de Investigaciones Biologicas (CIB) de la Universidad Autonoma del Estado de Morelos, Mexico. Los autores agradecen al M. en C. Jose Figueroa Torres, Responsable del Laboratorio de Acuicultura (CIB-UAEM), por las facilidades y aportes para llevar a cabo la presente investigacion.

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Recibido: Marzo 31,2014

Inicio de arbitraje: Mayo 12, 2014

Dictamen para los autores: Julio 28, 2014

Aceptado: Febrero 03, 2015

[ILUSTRACION OMITIR]

Titulo: Travesuras

Autor: Adoracion Palma (2manoS)

Tecnica: boligrafo sobre opalina

Ano: 2014

Medidas: 21.5x28 cm

Marco Polo Franco Archundia y Jorge Luna-Figueroa *

Universidad Autonoma del Estado de Morelos

Centro de Investigaciones Biologicas

Avenida Universidad No. 1001. Colonia Chamilpa (C. P 62209)

Cuernavaca, Morelos, Mexico.

Tel.: 01 777 3297029 Ext. 3214

* Correspondencia: jluna@uaem.mx
Cuadro 1
Peso (g) y longitud total (Lt, cm) de juveniles
de las especies icticas ornamentales del estudio.

Especie ictica        Consumidores             Consumidores
ornamental             de larvas                 de pupas

Carassius        Peso 2.72 [+ o -] 0.24   Peso 2.73 [+ o -] 0.43
  auratus         Lt 5.16 [+ o -] 0.23     Lt 5.20 [+ o -] 0.35
Pterophyllum     Peso 1.61 [+ o -] 0.29   Peso 1.41 [+ o -] 0.23
  scalare         Lt 5.00 [+ o -] 0.16     Lt 4.96 [+ o -] 0.05
Danio rerio      Peso 1.38 [+ o -] 0.12   Peso 1.30 [+ o -] 0.15
                  Lt 4.55 [+ o -] 0.34     Lt 4.58 [+ o -] 0.14
Xiphophorus      Peso 1.35 [+ o -] 0.15   Peso 1.34 [+ o -] 0.14
  helleri         Lt 4.81 [+ o -] 2.48     Lt 4.85 [+ o -] 0.15
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Author:Franco Archundia, Marco Polo; Luna-Figueroa, Jorge
Publication:Avances en Investigacion Agropecuaria
Date:Jan 1, 2015
Words:5152
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