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Comunicacion electrica en peces sudamericanos del orden gymnotiformes.

RESUMEN

Se presenta la organizacion del sistema electrogenico y de la conducta reproductiva de los peces electricos Gymnnotiformes enfatizando las variaciones sexuales y estacionales de sus despliegues electricos mediante histologia y registros electrofisiologicos de la forma de onda de la descarga y de la actividad de las celulas componentes. Identificamos un nucleo electro-motor bulbar que activa la descarga electrica del pez. En la reproduccion, los Gymnotiformes exhiben dimorfismo sexual de la frecuencia de descarga y producen senales para el cortejo y la gametoposicion. Los machos de Brachyhypopomus pinnicaudatus exhiben prolongacion de la segunda fase de la Descarga del Organo Electrico (DOE) y emiten senales breves con aumento brusco de la frecuencia y disminucion de la amplitud (Chirps). Las hembras interrumpen su descarga de forma transitoria. Estas senales se sobreimponen a un aumento noctumo de la frecuencia basal. Chirps e interrupciones se producen en rafagas con asociacion temporal precisa que sugiere comunicacion.

Palabras clave: organo electrico, gymnotiformes, Brachyhypopomus pinnicaudatus, cortejo, dimorfismo sexual.

ABSTRACT

We present a description of the electrogenic system and the reproductive behavior of Gymnotiform electrical fishes focusing on sexual and seasonal variations of their electric displays, and the communicative value of their social electric signals produced during courtship, using histological techniques and electrophysiological recordings. The pacemaker nucleus organizes the discharge sequence whereas the rest of the system determines the electric organ discharge waveform, which is species specific. During mating, Gynmotiform fishes show electric discharge sexual dimorphism, discharge. These courtship transient signals are always produced over a specially large nocturnal rate increase. Chirps and interruptions are repeated in bursts with a temporal association that suggests communication.

Key words: electric organ, gymnotiformes. Brachyhypopomus pinnicaudatus, courship, sexual dimorphism.

INTRODUCCION

La comunicacion intra-especifica es una actividad social a traves de la cual los individuos se benefician compartiendo informacion. La adquisicion y uso de la informacion reduce incertidumbre y ayuda a los animales a tomar decisiones cuando deben seleccionar entre alternativas. La comunicacion tambien conlleva costos; por ejemplo, un animal que se exhibe para ser percibido por su pareja, corre el riesgo de ser percibido al mismo tiempo por un predador.

Entendemos cortejo como todo despliegue conductual especializado que se produce previamente a la union de los gametos. Una de las funciones del cortejo es sincronizar las reacciones de machos y hembras para lograr un apareamiento exitoso. La informacion temporal sincronizadora proviene inicialmente de factores ambientales (fotoperiodo, temperatura, etc.) que senalan el momento del ano adecuado para la reproduccion. Pero, aun cuando esten dadas las condiciones ambientales para la reproduccion, es necesario que la pareja pacte en forma temporalmente mas precisa la gametoposicion. Este pacto se establece por el intercambio de despliegues conductuales y es especialmente relevante para el exito reproductivo de especies con fecundacion externa.

Otro aspecto importante del cortejo es el manejo de la agresividad (Bateson y Klopfer, 1975). La presencia cercana de un co-especimen, indispensable para el apareamiento, no despierta solo despliegues sexuales sino tambien agresivos y de escape. El cortejo sirve tambien para convencer a la pareja de las intenciones reproductivas del cortejante. Aunque es frecuente que durante el cortejo se asocien despliegues agresivos, estos son mayormente re-dirigidos hacia posibles competidores extra-pareja. Asimismo, los despliegues de cortejo especie-especificos tambien favorecen el aislamiento reproductivo; constituyen barreras conductuales para prevenir la hibridizacion inter-especifica (Manning, 1979).

La principal funcion comunicativa durante la reproduccion es la emision de senales que promueve la atraccion de posibles parejas y, a la vez, repele a posibles rivales. En general, las hembras son muy selectivas mientras que los machos tratan de aparearse con la mayor cantidad posible de hembras. La interaccion entre estos arriesgados machos y estas hembras especuladoras ha dado lugar a elaboradas y extravagantes exhibiciones de cortejo a lo largo de la evolucion.

En el contexto de la reproduccion, se emiten diversos tipos de senales. Algunas son bastante simples y estereotipadas como el desarrollo de ornamentos, mientras que otras son construcciones voluntarias y elaboradas que demuestran las habilidades del animal (por ejemplo, el canto de las aves). Los tipos de senales emitidas por cada especie dependen de la modalidad sensorial en que cada una de ellas se especializa. En este sentido, la comunicacion electrica ha evolucionado en un grupo bastante restringido de peces, en los que el sistema de electro-recepcion activa constituye su principal modalidad sensorial. Estos peces intercambian senales electricas estableciendo una forma de comunicacion inusual, exotica para los humanos, pero perfectamente adaptada a sus condiciones de vida.

El Orden Gymnotiformes esta formado por aproximadamente 100 especies de peces electricos americanos de agua dulce ampliamente distribuidos en America (desde la Provincia de Chiapas en Mexico hasta la cuenca del Rio de la Plata en el sur) (Kirschbaum, 1995). El numero de especies y su abundancia son maximas en la cuenca del Amazonas y declina hacia el norte y sur (Silva y cols., 2003). Los Gymnotiformes exhiben reproduccion ciclica, y en la region tropical la mayoria de ellos se reproducen durante la estacion lluviosa. El importante incremento de precipitaciones determina el aumento de los niveles de los cursos agua y la disminucion de la conductividad electrica del medio acuatico (revisado en Silva, y cols., 2002).

Este capitulo presenta ejemplos de comunicacion electrica durante el comportamiento reproductivo. Este intercambio de informacion es de fundamental importancia para el reconocimiento y seleccion de pareja. Los datos presentados fueron principalmente obtenidos de Brachyhypopomus pinnicaudatus, pez electrico de descarga debil ampliamente distribuido en America. Aunque los Gymnotiformes predominan en la zona tropical, tambien se han adaptado a la zona templada, y por lo tanto a escenarios ambientales muy diferentes.

En el limite sur de la distribucion continental del Orden Gymnotiformes (cuenca del Rio de La Plata), Brachyhypopomus pinnicaudatus se reproduce en primavera tardia y verano (noviembre-enero) en respuesta a las variaciones estacionales de temperatura y fotoperiodo (Silva y cols, 2003). La temperatura ambiente, ademas de su rol como temporizador del periodo reproductivo, tambien modula el ritmo y forma de la descarga del organo electrico (Silva y cols., 2002).

El sistema de electro-recepcion activa consta de dos partes fundamentales: un sistema electrogenico que genera las senales electricas que se emiten al agua que rodea al animal y un sistema electrosensorial que va desde los electro-receptores cutaneos y nervios aferentes que transcurren por la linea lateral hasta un conjunto ordenado jerarquicamente de centros electrosensoriales centrales.

SISTEMA ELECTROGENICO

Los peces electricos de descarga debil utilizan un sistema motor modificado que genera seriales electricas en vez de movimientos. Este sistema electrogenico crea un campo electrico alrededor del cuerpo del pez que cumple dos funciones principales: a) electro-localizacion, detectando objetos con diferente impedancia que el agua en el entorno cercano; y b) electro-comunicacion entre coespecimenes, desplegando diferentes senales electricas en contextos reproductivos y agonistas (Lissmann y Machin, 1958).

Una de las funciones del sistema electrogenico es su salida electromotora o DOE, senal estereotipada y con propiedades especie-especicas de amplitud y forma de onda, que se emite con las mismas caracteristicas durante toda la vida de cada individuo. El segundo objetivo de este sistema es controlar el patron temporal de ocurrencia de estas descargas. El estudio comparado de la organizacion neural de ambas funciones ha aportado importantes evidencias de las estrategias de organizacion de los sistemas motores aprovechando la ventaja de una serial estereotipada y facil de medir con precision.

La emision del patron de descarga resulta del efecto de un pequeno numero de neuronas de nucleos ubicados en el diencefalo (talamo, CP/PPn) y en el tronco encefalico (SPPn) que actuan sobre un unico nucleo bulbar (PMn, Rn) donde se define el ritmo de la DOE. Este comando unico activa un sistema espinal y periferico donde se construye y asegura la constancia de la forma de onda de la DOE (vease la Figura 1).

[FIGURA 1 OMITIR]

En Gymnotiformes, con la unica excepcion de la familia Apteronotidae, el organo electrico esta compuesto por varios cientos de electrocitos, celulas especializadas de origen miogenico inervados por electromotoneuronas espinales de una forma similar a la usada por las motoneuronas que activan a las fibras musculares esqueleticas (Figura 1). Las propiedades de membrana y el patron de inervacion de los electrocitos determinan la forma de onda de la DOE mientras que el tamano de los electrocitos determina la potencia electrica de la DOE.

El ritmo de descarga se modula finamente en cada instante y despliega un repertorio variado de modulaciones desde cambios graduales de la frecuencia hasta la emision de complejas senales transitorias. En tanto, la forma de onda de la DOE se modula por cambios lentos que dependen de efectos ambientales y hormonales.

Presentaremos una descripcion mas detallada del sistema electrogenico de Brachyhypopomus pinnicaudatus ya que su organizacion es la mas sencilla entre los Gymnotiformes y porque las observaciones conductuales que se describiran mas abajo se centran en esta especie. El organo electrico de Brachyhypopomus pinnicaudatus esta compuesto por electrocitos inervados en su cara caudal que se diferencian en tamano, densidad y propiedades de membrana a lo largo del organo electrico. Este organo se extiende desde el borde rostral de la aleta anal hasta la punta de la cola y esta formado por cuatro pares de tubos dorso-ventrales de electrocitos alineados (Trujillo-Cenoz, Echague y Macadar, 1984). Esta estrategia simple de inervacion se refleja en la forma de onda tambien simple (bifasica) propia de la especie cuando se la registra con un electrodo proximo a la cabeza y otro proximo a la cola (Figura 2).

[FIGURA 2 OMITIR]

La senal de comando para la generacion de la DOE es iniciada en un nucleo unico bulbar (nucleo marcapaso, nucleo electromotor bulbar), cuyas celulas poseen las propiedades funcionales de marcapasos celulares (Bennet y cols., 1967; Dye y Meyer, 1986). Este nucleo esta compuesto por dos tipos celulares: las celulas marcapaso y las rele (PMn, Rn en Figura 1). Las neuronas marcapaso son pequerias celulas que presentan un potencial de membrana depolarizante lento iniciado despues de cada potencial de accion y que alcanza espontaneamente el nivel de disparo para generar la siguiente espiga. Las neuronas rele son neuronas grandes, cuyos axones descienden por la medula espinal y terminan contactando sobre las electromotoneuronas espinales. El potencial de membrana de las celulas rele es plano entre espigas y estas neuronas solo generan un potencial de accion cuando las celulas marcapaso las excitan. Las neuronas marcapaso exhiben un elevado acople electrico entre si, mayor al observado entre las neuronas rele (Dye y Meyer, 1986).

Las modulaciones del ritmo de la DOE dependen de influencias descendentes excitatorias e inhibitorias sobre el nucleo marcapaso (Figura 1). Diferentes trazadores han demostrado la existencia de nucleos pre-marcapaso bilaterales en el diencefalo, que se extienden ventrolateralmente desde el nucleo centroposterior del talamo. Estos nucleos pre-marcapaso diencefalicos pueden dividirse en un subnucleo dorsomedial compuesto por celulas ovoidales pequenas y otro subnucleo ventrolateral compuesto por grandes neuronas multipolares (CP/PPn en Figura 1). Otra influencia sobre el nucleo marcapaso proviene del nucleo pre-marcapaso sublemniscal, que consiste en un grupo de celulas ubicadas centralmente con respecto al lemnisco lateral a cada lado de la linea media (SPPn en Figura 1). La mayoria de las proyecciones de este nucleo pre-marcapaso sublemniscal son glutamatergicas y terminan sobre las neuronas rele del nucleo electromotor bulbar (Caputti, Carlson y Macadar, 2005; Lorenzo y cols., 2001).

La estimulacion del subnucleo ventrolateral del pre-marcapaso diencefalico induce la generacion de aumentos breves y bruscos de la frecuencia de descarga (Chirps) actuando directamente sobre las celulas rele sin alterar el ritmo de descarga de las neuronas marcapaso. En forma analoga, la estimulacion del nucleo sublemniscal produce una poderosa despolarizacion de las neuronas rele que se traducen en interrupciones bruscas de la DOE, mientras que las neuronas marcapaso mantienen su descarga normal (Kawasaki y Heilegenberg, 1989; Kawasaki y Heilegenberg, 1990; Spiro, 1997).

COMUNICACION ELECTRICA DURANTE EL CORTEJO

Los peces electricos son modelos experimentales paradigmaticos en neuroetologia. Sin embargo, el estudio de la comunicacion electrica ha tenido un desarrollo paradojico. En la mayoria de los sistemas de comunicacion de vertebrados (por ejemplo: el canto de las ranas o de las aves), el significado conductual de las senales comunicativas ha sido develado en detalle aunque no se conocen completamente los circuitos neurales subyacentes. Por el contrario, en peces electricos se conocen pormenorizadamente las bases neurales del control de la DOE pero se ha avanzado relativamente menos en la comprension del rol de las senales electricas en el marco de interacciones conductuales particulares.

En esta seccion nos centraremos en la comunicacion electrica durante el comportamiento de cortejo de una poblacion de Brachyhypopomus pinnicaudatus que habita en la region templada. Hablamos de comunicacion electrica cuando podemos demostrar que la emision de una serial electrica social por parte de un individuo provoca repuestas mensurables de los despliegues electricos y/o locomotores en un co-especimen receptor. Tambien revisaremos los estudios pioneros que demostraron comunicacion electrica durante el comportamiento reproductivo en otras especies relacionadas de Gymnotiformes.

Senales sociales

Todos los comportamientos en peces electricos (cortejo, cuidado parental, agonista) incluyen despliegues electricos ademas de locomotores. La forma de onda de la DOE transporta informacion de alto valor comunicativo, por ejemplo informa a que especie pertenece el pez y su estado fisiologico. Durante el periodo reproductivo, la DOE brinda informacion mas compleja y precisa. Varias especies de Gymnotiformes muestran senales electricas dimorficas usadas para el reconocimiento y seleccion de pareja. Por otra parte, tanto machos como hembras pueden modular la frecuencia de descarga para producir senales sociales transitorias utilizadas en el cortejo y gametoposicion.

Dimorfismo sexual

Se ha reportado la existencia de dimorfismo sexual en varias especies de los generos Brachyhypopomus, Eigenmannia, Apteronotus y Sternopygus y este dimorfismo siempre incluye caracteres morfologicos y electricos (Hagedorn y Carr, 1985; Hagedorn y Heilengenberg, 1985; Hopkins, 1991; Hopkins y cols., 1990; Zakon, Thomas y Yan, 1991). En el genero Brachyhypopomus, que exhibe una DOE bifasica en pulsos, los machos son mas grandes que las hembras y presentan un filamento caudal mas ancho y largo. En la Figura 2, se presenta el dimorfismo sexual en una pareja sexualmente madura de Brachyhypopomus pinnicaudatus; se observa en el macho el filamento caudal en forma pluma que le da el nombre a la especie y que la duracion de la DOE es mayor en el macho que en la hembra a expensas de un aumento de la segunda fase cabeza-negativa. Estas diferencias morfologicas y electrofisiologicas son solo observables durante el periodo reproductivo y ambas revierten fuera de la estacion reproductiva.

El dimorfismo sexual en Gymnotiformes, tal como ocurre habitualmente en el resto del Reino Animal, depende de los niveles de hormonas esteroides (Hagedorn y Carr, 1985; Meyer, 1983; Silva y cols., 1999; Zakon, Thomas y Yan, 1991). La manipulacion gonadal y la administracion de hormonas esteroides puede inducir diferenciacion sexual morfologico y electrico, o por el contrario revertir el dimorfismo natural existente para que el pez se asemeje al del sexo opuesto. Dado que las diferencias sexuales de la DOE incluyen cambios de forma de onda y variaciones de frecuencia, debemos concluir que hay al menos dos posibles organos blanco para la accion de las hormonas esteroides gonadales: el organo electrico y el nucleo electromotor bulbar. En Brachyhypopomus occidentales, se ha demostrado que la administracion de androgenos induce una DOE tipo-macho que se asocia a un aumento del tamano de los electrocitos que modifica sus propiedades pasivas de membrana (Hagedorn y Carr, 1985). En cambio, en especies de descarga en onda (Eigenmannia virescens, Apteronotus leptorhynchus y albifrons) los androgenos actuan directamente sobre el nucleo marcapaso (Dunlap y Zakon, 1998).

Modulaciones de frecuencia

En el marco de la conducta de cortejo en peces electricos, se observan cambios transitorios en el ritmo de la descarga (asociados ocasionalmente a cambios de la forma de onda) que se intercalan con periodos de descarga (Bastian, Schnierderjan, Nguyenkim, 2001; Hagedorn, 1988; Hagedorn y Carr, 1985; Hopkins, 1974a y b; Kawasaki y Heilegenberg, 1989; Perrone, 2003; Silva, 2002; Zupanc, 2002). Un pez puede silenciar abruptamente su descarga o hacerlo luego de un decaimiento de la frecuencia, o disparar breves Chirps de alta frecuencia, o producir aceleraciones y desaceleraciones graduales (Figura 3). Estos cambios transitorios son altamente estereotipados y especie-especificos, y se han observado tanto en el habitat en animales de poblaciones naturales como en el laboratorio a partir de animales criados en cautiverio.

En la mayoria de las especies en las que ha sido estudiado, se observan Chirps emitidos durante interacciones sexuales y agonistas. Fueron inicialmente descritos en Apteronotus como "pings" por Larimer and MacDonald (1968) y fue Bullock (1969) quien los denomino "Chirps" debido al sonido que los caracteriza cuando el registro electrico se conecta a un parlante. El Chirp se define como un aumento brusco y breve de frecuencia de la DOE generalmente asociado a disminucion de la amplitud y desorganizacion de su forma de onda. En Apteronotus leptorynchus, los Chirps duran tipicamente entre 10 y 30 ms, pero durante el cortejo pueden durar mas de 100 ms (Bastian, Schnierderjan, Nguyenkim, 2001; Zupanc, 2002). Los Chirps de maxima frecuencia y larga duracion pueden implicar un decaimiento de la amplitud de la DOE, que en el caso de Eigenmannia virescens, puede llegar al cese de la descarga (Hopkins, 1974).

Dentro de una misma especie, se observan diferentes tipos de Chirps, y se especula sobre el significado comunicativo particular de cada uno de ellos. En Apteronotus leptorynchus, se han identificado cuatro tipos de Chirps emitidos diferencialmente por machos y hembras (Bastian, Schnierderjan, Nguyenkim, 2001; Zupanc, 2002). En el comportamiento de cortejo de Brachyhypopomus pinnicaudatus, se observan al menos tres tipos de Chirps (Figura 3; Perrone, 2003; Silva, 2002). Estos Chirps fueron clasificados de acuerdo a su duracion y estructura interna: Tipo A, son Chirps de larga duracion con una desorganizacion tardia caracteristica de la forma de onda con DOEs intraChirp de amplitud progresivamente creciente y decreciente que le otorga una apariencia de husos; Tipo B, son Chirps cortos con DOEs de amplitud progresivamente menor; y Tipo C, Chirps debiles caracterizados por un cambio leve de la frecuencia de descarga sin modificacion notoria de la amplitud ni de la forma de onda de la DOE. Durante el comportamiento de cortejo, las hembras de Brachyhypopomus pinnicaudatus rara vez emiten Chirps, en cambio silencian su descarga frecuentemente (Figura 3). Estas interrupciones pueden ser de larga duracion (varios segundos) o constituir cortos periodos de silencio intercalados entre descargas normales que llevan a la adopcion de un patron de descarga intermitente de tipo "on-off-on".

[FIGURA 3 OMITIR]

Comunicacion electrica en el cortejo de Brachyhypopomus pinnicaudatus

Brachyhypopomus pinnicaudatus es un reproductor estacional. Aunque la conducta reproductiva de esta especie no ha sido estudiada en el habitat natural en la region tropical, es probable que se reproduzca durante la estacion lluviosa, como lo hacen la mayoria de las especies relacionadas estudiadas. En Miami, Florida, se logra la reproduccion exitosa de esta especie en condiciones semi-naturales por la administracion de lluvia artificial que disminuye la conductividad del agua, ademas de asegurar la disponibilidad de sitios para la gametoposicion y el aporte de alimentacion abundante (Curtis y Stoddard, 2003). Recientemente, se han llevado a cabo estudios de la conducta reproductiva de Brachyhypopomus pinnicaudatus en una poblacion de la region templada, que habita en el limite sur de la distribucion continental de esta especie. En esta region, Brachyhypopomus pinnicaudatus se reproduce durante la primavera tardia y el verano (noviembre-enero) asociada a una temperatura media elevada del agua y a un fotoperiodo extremo (aproximadamente 14 h luz/10 h oscuridad; (Silva y cols., 2003).

Estas mismas claves ambientales afectan tambien la forma de onda de la DOE. Los machos de Brachyhypopomus pinnicaudatus presentan variaciones circadianas de la amplitud y duracion de su DOE que exageran su dimorfismo sexual durante las noches de cortejo (Franchina y Stoddard, 1998). Por otra parte, la temperatura elevada del agua (alrededor de 30[grados]C) induce un importante decremento en la amplitud de la segunda fase de la DOE en peces de la region templada. Esta sensibilidad a la temperatura de la forma de onda de la DOE presenta variaciones estacionales y esta negativamente correlacionada con la madurez gonadal (Quintana y cols., 2004; Silva y cols., 2002). Durante el periodo reproductivo, solo se observan cambios minimos de la forma de onda de la DOE dependientes de la temperatura.

A traves de su accion sobre el sistema neuroendocrino, la temperatura es el estimulo ambiental mas importante para el disparo del periodo reproductivo en Brachyhypopomus pinnicaudatus de la zona templada. La aclimatacion de ejemplares adultos inmaduros a temperatura elevada y sostenida induce madurez gonadal y dimorfismo sexual morfologico y electrofisiologico (Quintana y cols., 2004). En sintesis, la temperatura ambiente es un estimulo suficiente para inducir madurez gonadal y, por lo tanto, el subsiguiente incremento de los niveles de las hormonas esteroides. A su vez, estas hormonas esteroides interactuan con la temperatura para modular la forma de onda de la DOE.

Los despliegues electricos y locomotores de la conducta de cortejo de una poblacion de Brachyhypopomus pinnicaudatus oriunda de la zona templada fueron estudiados en parejas en libre movimiento, utilizando un abordaje metodologico que complementa el trabajo de campo con estudios conductuales en condiciones semi-naturales en el laboratorio.

Se observaron diferencias sexuales en la emision de senales sociales electricas durante el cortejo: los machos producen Chirps mientras que las hembras silencian su descarga (Figura. 3). Los Chirps e interrupciones son producidos casi exclusivamente durante la noche y es frecuente que se produzcan agrupadas en rafagas. La Figura 4A muestra el numero de senales sociales emitidas por una pareja en cortejo durante un ciclo dia-noche completo. En este caso, el macho produjo 1246 Chirps en 24 h, la mayoria de los cuales se registraron en la noche (solo 178 Chirps fueron producidos durante el dia). Asimismo, los Chirps se emitieron usualmente agrupados en rafagas de hasta 107 Chirps por minuto. La hembra interrumpio su descarga en 135 ocasiones exclusivamente durante la noche. Las interrupciones son mas duraderas que los Chirps y tambien tienden a producirse en grupos de hasta 19 interrupciones por minuto. El valor funcional de estas senales electricas sociales y su rol en el cortejo se ven reforzados cuando se compara su produccion a lo largo del ano (Figura 4B). Durante la estacion reproductiva, se registraron Chirps e interrupciones en la naturaleza y en la estacion de registro conductual en el laboratorio. Durante la estacion no-reproductiva, se registraron algunos Chirps excepcionalmente y nunca se observaron interrupciones.

[FIGURA 4 OMITIR]

La frecuencia de descarga de la DOE es mayor durante la noche cuando los peces estan en su fase activa. Este aumento nocturno de la frecuencia basal fue inicialmente relacionado con el aumento de la actividad locomotora tambien observados durante esta fase (Black-Cleworth, 1970; Kawasaki y Heilenberg, 1989). Con el fin de separar los erectos de la temperatura y del movimiento sobre el ritmo de descarga de la DOE, se tomaron muestras de registros electricos a temperatura constante y solo cuando los peces estaban inmoviles. En estas condiciones, se registro un aumento nocturno de la frecuencia basal de la DOE en ejemplares aislados y en parejas de Brachyhypopomus pinnicaudatus a lo largo del ciclo anual. Como se muestra en la Figura 5A, los valores medios de los intervalos de la DOE obtenidos de muestras de 10 s de una pareja en cortejo fueron significativamente menores durante la noche (5 h despues del atardecer) que en el dia (1h antes del atardecer). Esta disminucion nocturna significativa de los intervalos medios de la DOE fue tambien observada en parejas registradas durante el periodo no-reproductivo (Figura 5B). A pesar de que el aumento nocturno de la frecuencia basal de la DOE se registro durante todo el ano, la magnitud del mismo fue significativamente mayor durante el periodo reproductivo. Este aumento extra-ordinario de la frecuencia basal de la DOE en las noches reproductivas se ha considerado como una serial electrica de cortejo en si misma. Es probable que el aumento adicional de frecuencia sea necesario como condicion funcional que permita al nucleo marcapaso generar la emision de las senales electricas especificas del cortejo. Los Chirps e interrupciones jamas se han observado sin que se produzca previamente ese aumento nocturno adicional de la frecuencia basal de la DOE.

[FIGURA 5 OMITIR]

Se ha identificado una secuencia relevante estereotipada de despliegues electricos y locomotores asociados en parejas cortejantes de Brachyhypopomus pinnicaudatus. Como se muestra en la Figura 6A, esta secuencia se caracteriza porque el macho se aproxima a la hembra mientras emite un Chirp, la hembra inmediatamente despues interrumpe su descarga (interrupciones duraderas o intermitentes), la pareja permanece en intimo contacto en una postura perpendicular. La ocurrencia de interrupciones de hembra siguiendo a la emision de un Chirp de macho (en menos de 10 s) ha sido observada en varias parejas cortejantes y repetidamente a lo largo de una noche reproductiva. Con el fin de estudiar la asociacion temporal entre Chirps e interrupciones, se han analizado comparativamente 45 secuencias de 24 s de duracion obtenidas de 5 parejas utilizando como referencia temporal la ocurrencia del Chirp (tiempo 0). El numero total de Chirps observados durante estas 45 secuencias se muestra en la Figura 6B (grafica superior). El agudo pico observado encero corresponde a los Chirps utilizados para alinear las secuencias, solo unos pocos Chirps extra fueron detectados entre -12 s y + 12 s. Dado que las interrupciones son mucho mas duraderas que los Chirps, solo se consigno el comienzo de las mismas (Figura 6B, grafica inferior). La grafica de la suma de los inicios de las interrupciones registradas 12 s antes y 12 s despues de la emision del Chirps muestra un perfil asimetrico caracterizado por: a) la mayoria de las interrupciones fueron observadas despues de la emision del Chirp; y b) un aumento brusco (en pulso) de la produccion de interrupciones se observo inmediatamente despues de la ocurrencia del Chirp (dentro del primer segundo). Esta asociacion temporal significativa entre la ocurrencia de las dos principales senales electricas involucradas en el cortejo de Brachyhypopomus pinnicaudatus sugiere fuertemente la existencia de comunicacion electrica. Estas secuencias no son muy frecuentemente observadas durante una noche de cortejo; i.e., solo el 10% de los Chirps emitidos por el macho son inmediatamente seguidos por una interrupcion de la hembra. Aunque no frecuentes, estas secuencias, sin embargo, son probablemente importantes en la sincronizacion de la ovoposicion por parte de la hembra y la espermiacion del macho. Estas secuencias asocian despliegues locomotores estereotipados con las principales senales electricas de cortejo y sugieren que estos peces efectivamente dialogan y pactan la fecundacion intercambiando informacion expresada tanto a traves de despliegues locomotores como electricos.

[FIGURA 6 OMITIR]

Los Gymnotiformes son peces electricos americanos que usan el mismo sistema sensoriomotor para percibir el ambiente y adaptarse de modo consecuente al mismo, y para comunicarse entre co-especimenes, al objeto de establecer una organizacion social. Con el fin de lograr el exito reproductivo, especialmente amenazado en animales de fecundacion externa, ambos miembros de la pareja se deben comunicar para sincronizar ovoposicion y espermiacion. Las evidencias presentadas sobre la conducta de cortejo de Brachyhypopomus pinnicaudatus sugieren que el dialogo electrico es fundamental para lograr la perpetuacion de esta especie.

Se pusieron de manifiesto diferencias sexuales y cambios plasticos estacionales en los nucleos responsables de la descarga en el sistema nervioso central de Brachyhypopomus pinnicaudatus. Asimismo, se observaron dos tipos de modulaciones del ritmo de la DOE en parejas de esta especie durante el cortejo: Chirps emitidos en rafagas por los machos cortejantes e interrupciones producidas por las hembras. Estas senales se superponen a un aumento nocturno extra-ordinario de la frecuencia basal de la DOE que se interpreta como un requisito preliminar indispensable para la ocurrencia del cortejo electrico. Chirps e interrupciones son emitidos repetidamente a lo largo de las noches reproductivas en una relacion temporal estereotipada entre si y cuando ambos miembros de la pareja se encuentran en intimo contacto, lo que refuerza el rol comunicativo de estas senales.

Recepcion: Diciembre de 2005

Aceptacion final: Abril de 2006

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OMAR MACADAR (1) Instituto de Investigaciones Biologicas Clemente Estable, Montevideo, Uruguay

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ANA SILVA Instituto de Investigaciones Biologicas Clemente Estable; Universidad de la Republica, Montevideo, Uruguay

(1) Correspondencia: OMAR MACADAR, Departamento de Neurofisiologia, Instituto de Investigaciones Biologicas Clemente Estable, Avenida Italia 3318, Montevideo, Uruguay. Correo electronico: omacadar@iibce.edu.uy.
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Author:Macadar, Omar; Silva, Ana
Publication:Revista Latinoamericana de Psicologia
Date:Jan 1, 2007
Words:6050
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