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Comparison of the mineral nutrition of the ferns Cyathea aurea, C. Delgadii, dicranopteris flexuosa and pteridium arachnoideum in la gran sabana, Venezuela/Comparacion de la nutricion mineral de los helechos Cyathea aurea, C. delgadii, dicranopteris flexuosa y pteridium arachnoideum en la gran sabana, Venezuela.

COMPARACAO DA NUTRICAO MINERAL DAS SAMAMBAIAS CYATHEA AUREA, C. DELGADII, DICRANOPTERIS FLEXUOSA E PTERIDIUM ARACHNOIDEUM EM "LA GRAN SABANA", VENEZUELA

Introduccion

Los helechos pueden tolerar circunstancias nutricionales extremas, tales como sustratos arenosos en sabanas, suelos lavados por condiciones de lluvia constante y valores altos de precipitacion, sitios quemados, superficies erosionadas, volcanes, minas, basureros, etc. (Page, 2002). En el antropoceno, caracterizado por la degradacion del habitat (Steffen et al., 2011), es importante conocer la nutricion mineral de los helechos porque tendran gran importancia en el balance de carbono global (Richardson y Walker, 2010). En el Parque Nacional Canaima, Venezuela, los helechales son un componente importante que se debe tomar en cuenta para el manejo de areas degradadas (Bilbao et al., 2011), por lo que en este trabajo analizamos los elementos esenciales y no esenciales de los helechos arboreos Cyathea aurea Klotzsch, del bosque de Sierra de Lema, y C. delgadii Sternb., de espacios abiertos de Luepa y San Luis-Parupa, asi como de los helechos herbaceos Dicranopteris flexuosa (Schrad.) Underw. y Pteridium arachnoideum (Kaulf.) Maxon, de espacios abiertos de Sierra de Lema, Luepa y San LuisParupa, en el mencionado Parque Nacional.

La concentracion de los elementos minerales en plantas depende de la genetica de la planta, del ambiente y de la interaccion de los elementos (Baxter, 2009). Es importante analizar la composicion elemental de los organos de una planta porque de ella dependera su desarrollo y

sobrevivencia, e igualmente conocer la concentracion de varios elementos es lo ideal, en tanto estos interactuan entre si. Cuando se estudia la composicion mineral de las plantas en su medio natural, como es el caso del presente trabajo, se tiene informacion sobre la adaptacion de esas especies a ese medio particular, debido a que su presencia evidencia rasgos de tolerancia a las condiciones de ese ambiente. La concentracion del elemento en la planta depende de la capacidad que tiene la planta para hacerlo disponible cuando es escaso en el ambiente y tambien la capacidad de secuestrarlo, de manera que no sea toxico en condiciones de sobreabundancia. Los niveles de un elemento dado en la planta pueden ser afectados por una variedad amplia de factores, tales como: a) el ambiente quimico del suelo causado por la planta, como la acidificacion, o por el ambiente, como la lluvia; b) la morfologia de la planta, por ejemplo la estructura de la raiz, el estado en el ciclo de vida, vegetativo o reproductivo, o la pilosidad de la planta; c) los cambios en la capacidad de incorporacion de los elementos por regulacion de canales quimicos y transportadores; d) los cambios en la acumulacion de compuestos quimicos quelantes como acidos organicos y proteinas; y e) los cambios en la cantidad del elemento que esta secuestrado en vacuolas, reticulo endoplasmatico o mitocondria.

Los miembros del orden polypodiales constituyen un grupo de helechos que se diversifico en el Cretaceo, cuando ya habian aparecido las Angiospermas, aprovechando los nuevos nichos ecologicos generados por los ambientes donde eran dominantes, y comprenden el 80% de las especies de helechos vivientes (Schneider et al., 2004). El ionoma (composicion de elementos quimicos y su interrelacion) de los helechos es contrastante en especies de diferente filogenia. Esto fue reportado por Amatangelo y Vitousek (2008), quienes estudiaron 15 especies de helechos polypodiales y cinco no polypodiales, encontrando que los helechos mas antiguos (no polypodiales), tales como Dicranopteris linearis Und., tenian una menor concentracion foliar de la sumatoria de calcio (Ca), magnesio (Mg) y potasio (K) que los helechos mas recientes, tales como Pteridium aquilinum (L.) Kuhn. Amatangelo y Vitousek (2008) reportaron concentraciones de Ca mas altas en helechos polypodiales (3,3 a 6,1g x [kg.sup.-1]) que en los no polypodiales (0,9 a 1,1g x [kg.sup.-1]) y en un estudio realizado en un bosque nublado, localizado en el Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas (IVIC) y las sabanas circundantes, Olivares et al. (2009) encontraron que hojas de individuos adultos del helecho arboreo Cyathea gibbosa (Klotzch) Domin. y el herbaceo D. flexuosa (no polypodiales), tenian concentraciones bajas de Ca: 1,65 [+ or -] 0,20 y 1,77 [+ or -] 0,14g x [kg.sup.-1] respectivamente, y contrastaron con las del polypodial P. arachnoideum: 4,47 [+ or -] 0,34g x [kg.sup.-1]. Para dichas especies las concentraciones de K fueron: 13,66 [+ or -] 0,98; 4,63 [+ or -] 0,35 y 9,43 [+ or -] 0,05g x [kg.sup.-1] respectivamente. Es decir solo D. flexuosa presento una concentracion baja de K.

Algunos helechos pueden presentar acumulacion de bario (Ba), alcanzandose valores de hasta 2530 [+ or -] 90mg x [kg.sup.-1] en hojas de Gleichenia japonica, en suelos con una concentracion de Ba de 260 [+ or -] 90mg x [kg.sup.-1] (Kobashi y Tominaga, 1985). El Ba es un metal alcalino que no es esencial en plantas, sin embargo es normal encontrar concentraciones <100mg x [kg.sup.-1] en hojas (Koyama et al., 1987). En el pasto Panicum maximum Jacq., Monteiro et al. (2011) observaron una relacion antagonistica entre el Ca y el Ba. Tambien se reporto en las leguminosas caraota (Llugany et al., 2000) y soya (Suwa et al., 2008), que cuando incrementa la incorporacion de Ba disminuye la de K. No obstante, White (2001) encontro que la presencia de Ba no afecta el contenido de Ca en vastagos de Arabidopsis thaliana, e indico que no habia selectividad o interaccion entre Ca y Ba.

Bilbao et al. (2011) han senalado al fuego como un factor importante en el desarrollo de los helechales en la Gran Sabana, y Nriagu (1989) estimo que las emisiones globales de plomo (Pb) debidas a incendios son altas, por lo que en el presente trabajo se analizo el contenido de Pb. Tambien evaluamos los niveles de elementos tierras raras, mejor conocidos como REE por sus siglas en ingles (rare earth elements), porque algunos de las especies acumuladoras de REE reportados en la literatura pertenecen a la familia Gleichenaceae (Koyama et al., 1987). Por ejemplo, en Dicranopteris linearis (Ozaki et al., 1997) se encontro una concentracion de 12mg x [kg.sup.-1] de lantano (La) y 3mg x [kg.sup.-1] de cerio (Ce). Los maximos foliares de concentracion normal de La (5mg x [kg.sup.-1]), Ce (1,4mg x [kg.sup.-1]), neodimio (Nd; 0,25mg x [kg.sup.-1]), praseodimio (Pr; 0,06mg x [kg.sup.-1]), e itrio (Y; 0,77mg x [kg.sup.-1]) son superados en helechos. Tambien se han reportado plantas acumuladoras de escandio (Sc) entre las pteridofitas, siendo 0,06mg x [kg.sup.-1] el valor normal (Olivares et al., 2011 y referencias contenidas).

Nuestra hipotesis es que los helechos arboreos deben tener caracteristicas de helechos no polypodiales y por lo tanto deben ser mas parecidos a D. flexuosa que a P. arachnoideum en su nutricion mineral. Tambien se espera encontrar diferencias entre las dos especies arboreas estudiadas, ya que una esta en el bosque de Sierra de Lema y la otra en espacios abiertos de la Gran Sabana y en estos dos sitios la topografia, suelo y vegetacion son distintos (Chacon y Dezzeo, 2004).

El objetivo de este trabajo es examinar la nutricion mineral de dos especies de helechos arboreos y de dos herbaceos presentes en el Parque Nacional Canaima. Para ello se evaluan en organos aereos, subterraneos y suelos: a) las concentraciones de Al y metales esenciales, b) la capacidad de acumulacion de Ba, analizando la relacion Ba:Ca y Ba:K., c) las concentraciones de Pb y otros metales no esenciales y d) los REE.

Materiales y Metodos

Sitios de estudio, especies y coleccion de muestras en el campo

Los detalles de la recoleccion de muestras por especie y lugar se presentan en la Tabla I, y los sitios de estudio se senalan en un mapa del Parque Nacional Canaima (Figura 1). Se recolectaron en el campo 60 plantas completas con sus respectivos suelos. El suelo correspondiente a cada planta fue obtenido con un barreno a una profundidad de 0-10cm, eliminando previamente las hojas y raices. El muestreo se hizo en epoca de lluvias, a principios de mayo del 2011. Las muestras botanicas fueron identificadas por Julian Mostacero, Fundacion Instituto Botanico de Venezuela, Herbario Nacional de Venezuela, Universidad Central de Venezuela.

Analisis quimicos

En el laboratorio, las plantas fueron lavadas con agua corriente y enjuagadas con agua destilada y desionizada. Los organos (parte verde, raquis + tallos y organos subterraneos) fueron separados y secados a 60[degrees]C en bolsas de papel en una estufa ventilada. El material vegetal fue molido con un molino Wiley (3383-L10, Thomas Scientific). Las muestras de suelo fueron secadas al aire, disgregadas con un martillo de goma y tamizadas a <2mm. Se realizaron extractos en plantas y suelos utilizando 0,5g de material seco molido con HN[O.sub.3] 65% y HCl[O.sub.4] 72% (Miller, 1998).

Las concentraciones de Al, fosforo (P), Mg, manganeso (Mn), hierro (Fe), cinc (Zn), cobre (Cu), niquel (Ni), cromo (Cr), K, Ca, Ba, cadmio (Cd), cobalto (Co), Pb, La, Ce, Pr, Nd, disprosio (Dy), gadolinio (Gd), Sc e Y se determinaron utilizando un espectrometro de emision atomica con plasma inductivamente acoplado ICPOES (Perkin Elmer Modelo Optima 2100DV) y se expresaron los valores en base a masa seca. Las condiciones de operacion empleadas en las determinaciones con dicho equipo fueron 1300W, 15lmin-1 de flujo de plasma, 2lmin-1 de flujo auxiliar, 0,8lmin-1 de flujo nebulizador y 1,5mlmin-1 de velocidad de incorporacion de la muestra. Se utilizaron soluciones patrones multielementales de Inorganic Ventures (New Jersey, EEUU) para la calibracion y un patron certificado biologico de hojas de durazno (ref. 1547 del National Institute of Standard and Technology, Gaithersburg, EEUU).

Analisis estadisticos

A partir de las concentraciones de los elementos de las cuatro especies de helechos se calcularon los promedios y errores estandar, se realizaron analisis de varianza (ANOVA) de una via para comparar los valores entre especies y posteriormente un analisis de comparacion multiple Holm-Sidak. Se utilizo la prueba de KruskallWallis y el test de Dunn cuando no se cumplian los requisitos de normalidad y homogeneidad de varianza. Para evaluar la interaccion Ca:Ba y K:Ca se hizo un analisis de regresion entre la concentracion de estos elementos en cada organo (hojas, raquis mas tallos y organos subterraneos). La distribucion del Ba en los organos de cada especie se evaluo mediante analisis de regresion entre la parte verde y no verde de la hoja, asi como entre la parte verde de la hoja y los organos subterraneos. Este analisis en organos tambien se hizo para el Pb. Los analisis se realizaron con el software SigmaPlot 11.

[FIGURE 1 OMITTED]

Resultados

Aluminio y metales esenciales

Las cuatro especies se encontraron en suelos con un intervalo amplio de concentraciones de Al y nutrientes, extraidos en acido perclorico y nitrico (Tabla II). Si se comparan las dos especies arboreas se observa que las concentraciones foliares maximas de Al fueron mayores en C. delgadii de San Luis que en C. aurea de Sierra de Lema b. El maximo de P entre las cuatro especies se encontro en C. delgadii de Luepa a. Entre las cuatro especies, la concentracion maxima foliar de Mg se encontro en C. delgadii de Luepa b. Las concentraciones foliares maximas de Mn fueron menores en P. arachnoideum en Sierra de Lema a y C. delgadii en Luepa b que en C. aurea en Sierra de Lema c y en D. flexuosa en Luepa b. En esa especie y lugar se encontraron las concentraciones foliares mas altas de Al, pero las mas bajas de P y Mg. La concentracion foliar maxima de Fe se encontro en C. delgadii de San Luis y la concentracion foliar maxima de Zn se encontro en C. aurea de Sierra de Lema c. Se obtuvo que las concentraciones foliares de Cu en este helecho arboreo muestreado en los tres sitios del bosque de Sierra de Lema fueron mayores a las del helecho herbaceo D. flexuosa colectado en sitios expuestos de Sierra de Lema, Luepa y San Luis-Parupa y la mayor concentracion foliar de Cu se encontro en P. arachnoideum de Sierra de Lema a. Si se comparan las concentraciones foliares maximas de los dos helechos arboreos, C. aurea presento los valores mas altos de Cu en Sierra de Lema c.

Al comparar los promedios de los suelos asociados a cada una de las cuatro especies (Tabla II), los suelos de C. aurea del bosque de Sierra de Lema b presentaron las concentraciones promedio mas altas de Al, P, Mn, Fe y Zn, aunque estas concentraciones en los suelos no mostraron diferencias significativas con las de suelos de C. delgadii para P en espacios abiertos de San Luis, Mn y Zn en Luepa b. Las concentraciones de Mg en suelo mas altas se encontraron en C. delgadii y P. arachnoideum de San Luis. Las concentraciones de Cu tambien resultaron altas en los suelos de C. aurea de Sierra de Lema b y similares a los suelos de D. flexuosa de Sierra de Lema b.

Bario, no esencial, y los elementos esenciales Ca y K

Las concentraciones promedio de K mas altas correspondieron a P. arachnoideum y las especies herbaceas presentaron una mayor concentracion foliar de K y Ba que las arboreas (Tabla III). Los suelos mas pobres en Ba y K fueron los de Luepa y los mas ricos en estos dos elementos los de San Luis-Parupa (Tabla IV).

Las concentraciones maximas de Ba fueron mucho menores a las del Ca en hojas (Figura 2a), raquis + tallos (Figura 2b) y organos subterraneos (Figura 2c), con maximos de Ba de 763, 368 y 178mg x [kg.sup.-1] respectivamente, mientras que para Ca fueron 6962, 1441 y 5526mg x [kg.sup.-1] respectivamente. En hojas y en raquis + tallos los maximos de Ba correspondieron a D. flexuosa, que es la especie con los valores maximos de Ca mas bajos entre las cuatro especies estudiadas. En las hojas se observo una relacion lineal Ba-Ca significativa y positiva para C. delgadii, y= 9,37x-13,84; [r.sup.2]=0,85. La misma tendencia se observo para C. aurea, y= 4,12x-3,14; [r.sup.2]=0,60, pero esto no ocurrio en las hojas de las otras dos especies, siendo el [r.sup.2]=0,16 para D. flexuosa y [r.sup.2]=0,30 para P. arachnoideum. En los raquis + tallos de D. flexuosa se encontro [r.sup.2]=0,37 y en las otras tres especies se obtuvo [r.sup.2] < 0,06. Tampoco en los organos subterraneos se observo una correlacion Ba:Ca, donde [r.sup.2]<0,09. Por otra parte, en hojas de C. delgadii se encontro ademas una tendencia negativa en la relacion Ba-K: y= -5,28x+20,34; [r.sup.2]=0,52.

El cociente estequiometrico molar Ca:Ba en hojas, asi como el estandarizado con el suelo, fue mucho mayor en las especies arboreas que en las herbaceas (Tabla V). Se encontro tambien una diferencia entre grupos para la relacion K:Ca, siendo <1 en arboreos y >1 en herbaceos, si se estandarizaba con el valor en el suelo, indicando mayor potasiofilia o afinidad por K en P. arachnoideum.

Se encontro una relacion lineal entre la concentracion de Ba en raquis + tallos vs hojas (parte verde) en C. aurea, y= 0,75x-2,01; [r.sup.2]=0,64; D. flexuosa, y= 0,33x+21,49; [r.sup.2] = 0,62; y P. arachnoideum, y= 0,49 x-3,54; [r.sup.2]=0,74. Esta relacion lineal no se encontro para C. delgadii con [r.sup.2]=0,12, ni tampoco entre organos subterraneos y hojas (parte verde) en D. flexuosa, [r.sup.2]=0,42 y las otras tres especies, [r.sup.2]<0,08 (Figura 3).

Plomo y otros metales no esenciales

El Ni estuvo por debajo de los limites de deteccion en plantas, pero fue detectado en suelos (Tabla IV). Las concentraciones de Cd y Co en hojas y suelos estuvieron por debajo del limite de deteccion. Lo mismo ocurrio con las concentraciones de Cr en hojas; sin embargo, en el suelo las concentraciones de Cr se encontraron en un intervalo entre 17 [+ or -] 1mg x [kg.sup.-1] en San Luis y 39 [+ or -] 9mg x [kg.sup.-1] en el bosque de Sierra de Lema (Tabla IV).

En suelos, el intervalo para Pb fue amplio y las concentraciones de Pb en San LuisParupa fueron mas altas que en los otros sitios estudiados (Tabla VI). En C. delgadii la concentracion foliar de Pb en San Luis-Parupa alcanzo 15,10 [+ or -] 4,42mg x [kg.sup.-1], mientras que en ese lugar P. arachnoideum y D. flexuosa presentaron valores mas bajos. Las hojas de D. flexuosa tuvieron una concentracion de Pb de 5,03 [+ or -] 1,73mg x [kg.sup.-1] en Sierra de Lema.

Los organos aereos no verdes de C. delgadii en San LuisParupa alcanzaron una concentracion de Pb de 25 [+ or -] 6mg.[kg.sup.-1] y los organos subterraneos 31 [+ or -] 6mg x [kg.sup.-1]. Estos valores contrastaron con lo encontrado en Luepa, donde el Pb estuvo por debajo de los limites de deteccion en hojas y troncos, mientras que fue 2 [+ or -] 1mgkg_1 en organos subterraneos. En esa especie se encontro una correlacion entre la concentracion de Pb de raquis + tronco y las hojas (y= 1,45x+1,08; [r.sup.2]=0,91), asi como entre los organos subterraneos y las hojas (y= 1,52x+4,88; [r.sup.2]=0,73). En P. arachnoideum se encontro la misma tendencia entre la concentracion de Pb de raquis + tallos y las hojas (y=1,96 x-0,71; [r.sup.2]=0,56). Sin embargo en las otras especies no se encontro una correlacion entre la concentracion de Pb en las hojas (parte verde) y su concentracion en las partes no verdes de los organos aereos, ni con los organos subterraneos.

[FIGURE 2 OMITTED]

[FIGURE 3 OMITTED]

Elementos tierras raras

El Nd fue el REE en mayor concentracion en los suelos y los valores mas altos se encontraron en el bosque de Sierra de Lema, donde tambien se hallaron las concentraciones mas altas de La y Gd (TablaVII). Las concentraciones de Sc resultaron <2,5mg x [kg.sup.-1] en Luepa y San Luis-Parupa. En los suelos de San Luis-Parupa se encontraron las concentraciones mas altas de Ce, Pr e Y. Por lo general, en suelos, el cociente molar La:Ce fue >1, exceptuando en San Luis. Sin embargo, en los helechos el Ce fue el REE mas abundante y los niveles de Sc estuvieron por debajo del limite de deteccion, asi como los de otros lantanidos e Y, con la excepcion de D. flexuosa de Sierra de Lema y San Luis-Parupa. Entre las cuatro especies estudiadas, D. flexuosa mostro las concentraciones mas altas de Ce, La, Pr y Nd, observandose las concentraciones mas bajas en Luepa y las mas altas en San Luis-Parupa.

Los raquis presentaron concentraciones de REE, Y y Sc por debajo del limite de deteccion, con la excepcion de D. flexuosa de San Luis-Parupa, con un cociente hoja: raquis+tallos= 17 (mg.[kg.sup.-1]: mg.[kg.sup.-1]). Los organos subterraneos de C. delgadii y P. arachnoideum presentaron concentraciones menores que las hojas y el cociente hojas:organos subterraneos fue de 0,75 y 0,25 respectivamente. Por el contrario, en C. aurea y D. flexuosa fue 2 y 15, respectivamente.

Discusion

Aluminio y metales esenciales

Basandose en un estudio estadistico donde se consideran 815 especies de angiospermas y 229 especies que no florecen, Metali et al. (2012) estimaron un umbral de Al de 1,53 y 0,91g x [kg.sup.-1] respectivamente para el grupo de angiospermas o el grupo de plantas sin flores (helechos, musgos) que separaba las especies con baja o alta concentracion de Al. Dicho umbral es mayor para plantas tropicales (2,68g x [kg.sup.-1], n=442) que para plantas de zonas templadas (1,05g x [kg.sup.-1], n=602). Se puede decir entonces que en el presente trabajo solo P. arachnoideum se comporto como no acumulador de Al (Tabla II), mientras que entre las tres acumuladoras de Al se destaco D. flexuosa por sus mayores concentraciones de Al. Las dos especies arboreas presentaron valores intermedios a los encontrados en las dos especies herbaceas y en C. delgadii la concentracion de Al resulto mas alta que en C. aurea.

Las concentraciones de Al encontradas en las dos especies arboreas fueron menores a las reportadas por Olivares et al. (2009) en una especie del mismo genero (C. gibbosa) en un estudio realizado en el bosque nublado localizado en el IVIC y las sabanas circundantes. Olivares et al. (2009) reportaron acumulacion de Al en el helecho arboreo C. gibbosa (3,82g [kg.sup.-1]) y en D. flexuosa (1,01 y 3,66g x [kg.sup.-1]), a diferencia de P. arachnoideum (0,08g [kg.sup.-1]), no acumulador de Al. Amatangelo y Vitousek (2008) reportaron una concentracion de Al de 2,59 a 4,65g x [kg.sup.-1] en hojas del helecho herbaceo no polypodial D. linearis y la concentracion de Al en cinco especies polypodiales fueron desde no detectable hasta 0,11g x [kg.sup.-1]. Sin embargo, en los helechos arboreos Cibotium glaucum (Sm.) Hook. & Arn., encontraron concentraciones de Al entre 0,10 y 0,12g [kg.sup.-1] y en C. menziesii Hook. entre 0,03 y 0,04g x [kg.sup.-1].

La concentracion maxima de P de C. delgadii fue la mas alta entre las cuatro especies de helechos estudiados. En la zona del IVIC se reporto en helechos adultos una concentracion de P de 0,28 [+ or -] 0,02g [kg.sup.-1] en D. flexuosa, 0,62 [+ or -] 0,02g [kg.sup.-1] en P. arachnoideum y 1,21 [+ or -] 0.19g x [kg.sup.-1] en C. gibbosa (Olivares et al., 2009). Amatangelo y Vitousek (2008) encontraron una mayor respuesta a la fertilizacion con P en polypodiales que en no polypodiales y en un estudio realizado en China se encontro una concentracion de P de 0,48 [+ or -] 0,03g [kg.sup.-1] en D. dichotoma, mientras que P. aquilinum mostro 1,39 [+ or -] 0, 33g x [kg.sup.-1] (recalculado de Han et al., 2005).

En hojas las concentraciones de Zn y Cu estuvieron por debajo del nivel critico de toxicidad en plantas, que es 100-300mg x [kg.sup.-1] para Zn y 20-30mg x [kg.sup.-1] para Cu (Kramer, 2010). Las concentraciones foliares de Zn encontradas en el presente estudio (9-37mg x [kg.sup.-1]) fueron menores a las reportadas en IVIC para D. flexuosa (49 [+ or -] 11mg x [kg.sup.-1]), C. gibbosa (53 [+ or -] 4mg x [kg.sup.-1]) y P. arachnoideum (79 [+ or -] 3mg x [kg.sup.-1]). En D. flexuosa del IVIC se encontro una concentracion de Cu (5 [+ or -] 1mg x [kg.sup.-1]) en el intervalo encontrado en la misma especie en el presente estudio (2-13mg [kg.sup.-1]), pero en P. arachnoideum del IVIC la concentracion de Cu (4 [+ or -] 1mg x [kg.sup.-1]) fue menor que en Canaima (7-22mg x [kg.sup.-1]), mientras que C. gibbosa (25 [+ or -] 3mg x [kg.sup.-1]) en el IVIC mostro mayor concentracion de Cu que C. aurea (14-17mg x [kg.sup.-1]) y C. delgadii (5-11mg x [kg.sup.-1]). Esta variabilidad podria estar asociada a la heterogeneidad de los suelos en los ecosistemas bajo estudio. Concentraciones bajas de Zn y Cu tambien fueron reportadas en hojas de cuatro especies lenosas dominantes en arenas podzolicas de la region del Amazonas en Venezuela por Sobrado (2013), quien sugiere una homeostasis en la composicion elemental de esas especies y que su distribucion local esta moldeada por la habilidad de las mismas en mantener un balance entre los niveles criticos de Zn, Cu y boro (B) y la de excluir Mn, Fe y Al.

Bario, no esencial y los elementos esenciales Ca y K

En la especie arborea C. delgadii se encontro que hojas con mayor concentracion de Ca tenian tambien mayor concentracion de Ba (Figura 2), asi como una tendencia antagonistica entre el Ba y el K. Se obtuvo que la relacion Ca:Ba es mayor en las especies arboreas que en las herbaceas (Tabla V), mientras que por el contrario la relacion K:Ca es mayor en las herbaceas y el contraste entre estos dos grupos es mayor para la relacion Ca:Ba que para K:Ca.

En P. arachnoideum se encontraron concentraciones altas de K (Tabla II). En P. caudatum (L.) Maxon se encontro que la concentracion de K soluble fue mucho mayor a la de Ca soluble (Olivares et al., 2007), comportamiento que se ha encontrado tambien en especies de Poaceae y Ciperaceae, a las que se han denominado 'plantas potasio' (White, 2005).

En suelos con concentraciones relativamente bajas de Ba (<119 mg x [kg.sup.-1] en Tabla IV), D. flexuosa presento en hojas concentraciones altas de ese elemento (Tabla III), cuyas concentraciones en suelo resultaron bajas comparadas con los valores de Ba en suelos naturales del mundo, que van de 100 a 3000mg x [kg.sup.-1] (RodriguesNogueira et al., 2010). Recientemente, las actividades del ser humano han hecho incrementar la concentracion de Ba en el suelo dado su uso industrial: jabon, goma, cemento, vidrio, electronica, cosmeticos, insecticidas, productos farmaceuticos, pinturas, etc. (RodriguesNogueira et al., 2010). Ademas, el Ba se encuentra en el carbon y petroleo. Se han reportado problemas de toxicidad por Ba en plantas y animales, por lo que es importante conocer los niveles de Ba en sitios poco contaminados, como es el Parque Nacional Canaima, de manera que se pueda distinguir si las concentraciones altas son producto de la contaminacion o de la capacidad de ciertas especies de acumular Ba, lo que puede tener alguna relacion con el Ca y K. Las especies definidas como acumuladoras de metales se caracterizan por tener mayor concentracion de estos en la parte aerea comparado con los organos subterraneos y en D. flexuosa (Figura 3) las concentraciones en hojas fueron superiores a las de organos subterraneos, por lo que se podria definir a la especie como acumuladora de Ba. Sin embargo, ello se deberia verificar con experimentos en condiciones controladas, ya que se observo gran variabilidad en las muestras de campo.

Plomo y otros metales no esenciales

El nivel critico toxico de Pb en plantas es de 0,6 a 28mg x [kg.sup.-1] (Kramer, 2010) y, por ejemplo, en Africa se ha reportado una concentracion de Pb de 8,7mg x [kg.sup.-1] en hojas lavadas de Amaranthus dubius Mart. Ex Thell en un sitio con una densidad de trafico de 24000 vehiculos/dia (Nabulo et al., 2006), por lo que se concluye que los niveles de Pb maximos encontrados en el presente estudio son altos, aunque los sitios estaban alejados de fuentes contaminantes (industrias, minas, ciudades, campos agricolas, autopistas, etc.).

En C. delgadii el material no verde de los organos aereos, asi como los organos subterraneos, presentaron una concentracion mayor de Pb que las hojas (material verde), lo que indica que la planta incorporaba el Pb principalmente desde el suelo y no por el aire (Tabla VI). Las especies C. delgadii y P. arachnoideum presentaron concentraciones mas altas de Pb en San Luis-Parupa que en Luepa. Ambos sitios contrastan en el promedio de Pb en el suelo (Tabla IV) y sugerimos que las quemas recurrentes en San Luis-Parupa pudieron influir en este resultado, ya que es una idea sustentada en la literatura que la combustion de la materia organica libera metales traza secuestrados en sedimentos, suelo organico y vegetacion; el genero Pteridium es pionero en habitats quemados (Page, 2002) y esto se ha reportado en la Gran Sabana para P. arachnoideum (Bilbao et al., 2011). Aunque D. flexuosa se encontraba en el mismo sitio que C. delgadii y P. arachnoideum, sus concentraciones de Pb fueron menores. La morfologia y fisiologia de las diferentes especies puede influir en los resultados ya que, por ejemplo, las plantas pueden incorporar PbS[O.sub.4], PbO y PbC[O.sub.3] por sus estomas y pueden atrapar metales en las ceras cuticulares y tricomas (Schreck et al., 2012). Tambien puede ser diferente la incorporacion por las raices y la capacidad de trasladar los metales desde estas a las hojas.

En la mayor parte de los suelos estudiados en este trabajo los niveles de Pb fueron mayores a la linea base preindustrial de Pb, que segun Odigie y Flegal (2011) es 12,5mg x [kg.sup.-1]. Estos autores argumentan que aunque se ha regulado el uso de gasolina con Pb, toma decadas, si no siglos, eliminar de los sedimentos el Pb de la gasolina, el cual se moviliza con el fuego, por lo que sugerimos que las quemas recurrentes en San Luis-Parupa pudieron influir en las concentraciones altas de Pb encontradas en algunos suelos.

En suelos de la Gran Sabana, que forma parte del Parque Nacional Canaima, Davies et al. (1999) reportaron variabilidad en la concentracion de plomo (Pb) en muestreos realizados en 1993, cuando la densidad de trafico era baja (<2 vehiculos/h), alcanzando concentraciones en el intervalo 1-51mg.[kg.sup.-1] (33 muestras), mientras que paralelamente en la ciudad industrial San Felix encontraron una concentracion de Pb de 7-69 mg.[kg.sup.-1], correspondiendo el maximo a una autopista con un trafico de 260 vehiculos livianos y 70 vehiculos pesados por hora. El reporte de concentraciones altas de Pb (51mg.[kg.sup.-1]) en sitios con poco trafico automotor y comparables a las encontradas en una ciudad industrial permite suponer que el fuego puede ser un factor importante que influye en los niveles altos de Pb en el ambiente en La Gran Sabana. Kristensen y Taylor (2012) advierten que el riesgo de incendios incrementa con el calentamiento global, asi como las emisiones de Pb y Hg por actividades pirogenicas, siendo importante monitorear estos metales, que son un riesgo potencial para la salud humana y ambiental. El fuego altera caracteristicas del suelo tales como contenido de materia organica, capacidad de intercambio cationico, pH, carga, etc., por lo que tiene impacto en la concentracion de los metales del suelo y el efecto es diferente segun la especie vegetal que cubre el suelo (Jovanovic et al., 2011).

Elementos tierras raras

Se encontraron diferencias en las concentraciones de REE entre los sitios estudiados. Los suelos de Sierra de Lema fueron los mas ricos en La y Nd, mientras que los mas pobres en REE fueron los de Luepa. En hojas, las concentraciones mas bajas se observaron en Luepa y las mas altas en San Luis-Parupa (Tabla VII). La estequiometria La:Ce, Nd:La del suelo fue diferente a la de las plantas. Esto sugiere que las concentraciones de los elementos son caracteristicas intrinsecas de las especies, moduladas por los suelos (Metali et al, 2015).

Las concentraciones estuvieron dentro de lo normal para helechos, exceptuando a D. flexuosa que se comporto como acumuladora de La y Ce en San Luis-Parupa. En D. linearis, Wei et al. (2001) reportaron una concentracion foliar de La de 84-685mg [kg.sup.-1] y de Ce 71-890mg x [kg.sup.-1]. En raices encontraron una concentracion de La de 9-472mg x [kg.sup.-1] y de Ce de 66-354mg [kg.sup.-1] y reportaron tambien concentraciones de Pr, Nd, Gd, Yb e Y en hojas y raices. Varios estudios reportan hiperacumulacion de REE en D. dichotoma, sinonimo de D. linearis (Ichihashi et al., 1992; Liang et al., 2014).

Con la excepcion de D. flexuosa, las concentraciones foliares de REE estuvieron en muchos casos por debajo del limite de deteccion (Tabla VII). En el helecho arboreo Alsophila sternbergii se reportaron concentraciones promedio y desviaciones tipicas de La (13,8 [+ or -] 15,8mg x [kg.sup.-1]), Ce (40,7 [+ or -] 57,1mg x [kg.sup.-1]) y Sc (0,20 [+ or -] 0,45mg x [kg.sup.-1]) en 45 muestras colectadas en Brasil, que se correspondieron con las siguientes concentraciones en el suelo: La 28,1 [+ or -] 17,5mg x [kg.sup.-1], Ce 64,8 [+ or -] 38,4mg x [kg.sup.-1] y Sc 12,5 [+ or -] 6,4mg x [kg.sup.-1] (Lima et al., 2012). Cuatro especies de magnoliofitas colectadas en el mismo sitio presentaron valores menores que el helecho. Los autores sugirieron que la presencia de micorrizas y esporas pudieron influir en los resultados de REE y dedujeron, de la alta variabilidad de los resultados, que el helecho tenia baja selectividad por los REE.

Conclusiones

Los suelos de los espacios abiertos y el bosque de Sierra de Lema, Luepa y San Luis difieren en la concentracion de sus elementos. En el bosque se encuentra la concentracion mas alta de Mn y Nd, mientras que en San Luis encontramos las concentraciones mas altas de P, Mg y Pb. Sin embargo, no se encontraron diferencias significativas entre los sitios en las concentraciones promedio por lugar de Fe, Zn, K y Ca.

Los suelos asociados a cada especie en una misma localidad presentaron concentraciones muy diferentes de nutrientes y metales no biologicos, lo que sugiere que las plantas estan produciendo cambios en el suelo que son particulares para cada especie y que afectaran su capacidad de incorporacion de los elementos, asi como la relacion entre los mismos, aunque esten proximas entre si.

Las especies arboreas no las encontramos coexistiendo en el mismo sitio. C.aurea solo fue hallada en el bosque de Sierra de Lema, por lo que esta adaptada a las condiciones de ese lugar. Por otra parte, C. delgadii estaba presente en Luepa y San Luis, pero no en Sierra de Lema. Estas especies arboreas, de sitios diferentes, tenian en comun lo siguiente: presentaron caracteristicas de helechos no polypodiales, tales como acumulacion de Al, y ambas se distinguieron de las especies herbaceas D. flexuosa, (mas antiguo filogeneticamente) y P. arachnoideum (mas reciente) por sus menores concentraciones de Ba, asi como un mayor valor del cociente estequiometrico Ca:Ba y menor K:Ca. El maximo de Pb obtenido en C. delgadii resulto alto en comparacion con especies expuestas a contaminacion reportadas en la literatura, lo que puede estar asociado al fuego y a caracteristicas especificas de la especie.

Las especies herbaceas estaban presentes en los espacios abiertos de Sierra de Lema, Luepa y San Luis y en cada lugar el helecho filogeneticamente mas antiguo, D. flexuosa, presento las concentraciones mas altas de Al, Mn y REE, asi como las menores de P y Mg, mientras que el mas reciente, P. arachnoideum, mostro las concentraciones mas bajas de Al.

Las concentraciones mas altas de REE se encontraron en D. flexuosa y se sugiere continuar estudios sobre la acumulacion de REE en esta especie. Se encontraron ademas diferencias en las concentraciones de REE entre los sitios estudiados, asi como entre la estequiometria La:Ce y La:Nd del suelo, comparada con la de la planta.

Aun cuando los niveles de un elemento dado pueden ser afectados por una variedad amplia de factores, los cuales han sido resumidos por Baxter (2009), en este trabajo encontramos algunos patrones en la composicion elemental: a) acumulacion de Al en las especies arboreas, b) una mayor concentracion de Al y REE en el helecho mas antiguo, c) contraste en el cociente estequeometrico Ca:Ba de las arboreas y herbaceas y d) una mayor concentracion de Pb en C. delgadii, especie en la que se encontro una correlacion entre la concentracion de Pb de sus organos.

Con relacion a la hipotesis planteada en este estudio se encontro que, si bien existen diferencias asociadas al origen filogenetico de las especies que determinan su nutricion mineral, igualmente resultaron importantes los factores ambientales y la estrecha relacion de los individuos con el suelo como moduladores de la distribucion y el ionoma de las especies.

Recibido: 02/09/2014. Modificado: 15/03/2016. Aceptado: 18/03/2016.

Elizabeth Olivares. Ph.Sc. en Biologia, mencion Ecologia, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas (IVIC). Investigadora, IVIC, Venezuela. Direccion: Centro de Ecologia, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas, Carretera Panamericana Km. 11, Sector Altos de Pipe, Estado Miranda, ZP. 1204, Venezuela. e-mail: eolivare@ ivic.gob.ve

Francisco Herrera. Ph D. en Ciencias Biologicas, Universidad de Exeter, RU. Investigador, IVIC, Venezuela. e-mail: herreraf@ivic.gob.ve

Guillermina Aguiar. M.Sc. en Quimica, IVIC, Venezuela. Profesional Asociado a la Investigacion, IVIC, Venezuela.

Eder Pena. Licenciado en Biologia, Universidad Central de Venezuela (UCV). Profesional Asociado a la Investigacion, IVIC, Venezuela.

Maribel Ramos. Licenciada en Biologia, UCV, Venezuela. Profesional Asociado a la Investigacion, IVIC, Venezuela. Carlos Mendez. Ph.D. en Ciencias Biologicas, Universidad Simon Bolivar, Venezuela. Investigador, IVIC, Venezuela.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Bibiana Bilbao por su contribucion en la realizacion de este proyecto, a Julian Mostacero por la identificacion taxonomica de los helechos, a Damaso Cabrera por la asistencia en el campo, a Maria Eugenia Deza, Coordinadora del Programa de Conservacion de la Corporacion Venezolana de Guayana y al personal de la estacion Cientifica Parupa por el apoyo logistico.

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TABLA I
SITIOS, ESPECIES ESTUDIADAS Y NUMERO DE MUESTRAS

    Sitio              Coordenadas

1   Sierra de Lema a   5[degrees]53'56"N   61[degrees]26'41"O

2   Sierra de Lema b   5[degrees]55'42"N   61[degrees]26'13"O

3   Sierra de Lema c   5[degrees]53'36"N   61[degrees]26'48"O

4   Luepa a            5[degrees]40'14"N   61[degrees]24'14"O

5   Luepa b            5[degrees]41'60"N   61[degrees]24'00"O

6   San Luis-Parupa    5[degrees]45'46"N   61[degrees]30'20"O

    Sitio              Altitud (m)   Especies

                                     Espacios abiertos

1   Sierra de Lema a   1433          Dicranopteris
                                       flexuosa (Schrad.)
                                       Pteridium
                                       arachnoideum
                                       (Kaulf.)
2   Sierra de Lema b   1443          D. flexuosa
                                     P. arachnoideum
3   Sierra de Lema c   1458          D. flexuosa
                                     P. arachnoideum

4   Luepa a            1332          Cyathea delgadii
                                       Sternb.
                                     D. flexuosa
                                     P. arachnoideum
                                     C. delgadii
5   Luepa b            1353          D. flexuosa
                                     P. arachnoideum

6   San Luis-Parupa    1322          C. delgadii
                                     D. flexuosa
                                     P. arachnoideum

    Sitio              Especies

                                  n

1   Sierra de Lema a   Underw.    5
                       Maxon      5

2   Sierra de Lema b              2
                                  2
3   Sierra de Lema c              3
                                  3
                       Total      20
4   Luepa a                       2

                                  2
                                  2
                                  4
5   Luepa b                       4
                                  4
                       Total      18
6   San Luis-Parupa               4
                                  4
                                  4
                       Total      12

    Sitio              Especies

                       Bosque     n

1   Sierra de Lema a   Cyathea    5
                       aurea
                       Klotzsch

2   Sierra de Lema b   C. aurea   2

3   Sierra de Lema c   C. aurea   3

                       Total      10
4   Luepa a

5   Luepa b

6   San Luis-Parupa

TABLA II
CONCENTRACION DE ELEMENTOS MINERALES (PROMEDIO [+ or -]
ERROR ESTANDAR) EN SUELOS Y HOJAS PARA LAS ESPECIES Y
SITIOS INDICADOS EN LA TABLA I

                P. arachnoideum

                      Suelo                 Hoja

Aluminio        (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     26 [+ or -] 9      0,09 [+ or -] 0,02
Sierra Lema b     14 [+ or -] 12      0,07 [+ or -] 0
Sierra Lema c      7 [+ or -] 1      0,10 [+ or -] 0,02
Luepa a         0,46 [+ or -] 0,17    0,09 [+ or -] 0
Luepa b           21 [+ or -] 6      0,06 [+ or -] 0,02
San Luis          72 [+ or -] 9      0,10 [+ or -] 0,02

Fosforo         (mg x [kg.sup.-1])   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    208 [+ or -] 69     1,29 [+ or -] 0,07
Sierra Lema b     106 [+ or -] 2     1,78 [+ or -] 0,26
Sierra Lema c     37 [+ or -] 12     0,83 [+ or -] 0,22
Luepa a           13 [+ or -] 5      0,77 [+ or -] 0,19
Luepa b          206 [+ or -] 44     0,97 [+ or -] 0,18
San Luis         523 [+ or -] 77     0,60 [+ or -] 0,03

Magnesio        (mg x [kg.sup.-1])   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    286 [+ or -] 79     1,78 [+ or -] 0,15
Sierra Lema b     113 [+ or -] 0     1,67 [+ or -] 0,08
Sierra Lema c    175 [+ or -] 42     1,57 [+ or -] 0,27
Luepa a           97 [+ or -] 14     1,41 [+ or -] 0,65
Luepa b          584 [+ or -] 158    1,40 [+ or -] 0,29
San Luis        1017 [+ or -] 161    1,37 [+ or -] 0,15

Manganeso       (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     40 [+ or -] 15       44 [+ or -] 22
Sierra Lema b     55 [+ or -] 11       39 [+ or -] 4
Sierra Lema c     12 [+ or -] 4        43 [+ or -] 29
Luepa a            2 [+ or -] 2        26 [+ or -] 7
Luepa b           16 [+ or -] 3        11 [+ or -] 3
San Luis          51 [+ or -] 5        19 [+ or -] 6

Hierro          (g x [kg.sup.-1])    (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     25 [+ or -] 7       130 [+ or -] 18
Sierra Lema b     17 [+ or -] 3       157 [+ or -] 34
Sierra Lema c   1,75 [+ or -] 0,80    164 [+ or -] 44
Luepa a         0,18 [+ or -] 0,14     90 [+ or -] 0
Luepa b            5 [+ or -] 1        49 [+ or -] 3
San Luis          20 [+ or -] 3        70 [+ or -] 12

Cinc            (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     27 [+ or -] 7        21 [+ or -] 1
Sierra Lema b     14 [+ or -] 4        34 [+ or -] 3
Sierra Lema c     11 [+ or -] 0        17 [+ or -] 3
Luepa a           11 [+ or -] 0        26 [+ or -] 3
Luepa b           29 [+ or -] 9        12 [+ or -] 3
San Luis          38 [+ or -] 4         9 [+ or -] 1

Cobre           (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     12 [+ or -] 4        22 [+ or -] 8
Sierra Lema b      6 [+ or -] 6        15 [+ or -] 1
Sierra Lema c      6 [+ or -] 1         9 [+ or -] 3
Luepa a                bld              7 [+ or -] 4
Luepa b            5 [+ or -] 3         7 [+ or -] 4
San Luis           9 [+ or -] 2         7 [+ or -] 4

                D. flexuosa

                      Suelo                Hoja

Aluminio        (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    78 [+ or -] 13     3,07 [+ or -] 0,58
Sierra Lema b    113 [+ or -] 0     2,73 [+ or -] 0,31
Sierra Lema c    43 [+ or -] 10     2,90 [+ or -] 0,76
Luepa a          18 [+ or -] 16     2,67 [+ or -] 0,34
Luepa b           10 [+ or -] 1     3,96 [+ or -] 0,44
San Luis          55 [+ or -] 6     3,88 [+ or -] 0,29

Fosforo         (mg x [g.sup.-1])   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    301 [+ or -] 66    0,48 [+ or -] 0,04
Sierra Lema b    236 [+ or -] 60    0,46 [+ or -] 0,05
Sierra Lema c    190 [+ or -] 56    0,43 [+ or -] 0,04
Luepa a          107 [+ or -] 31    0,39 [+ or -] 0,09
Luepa b           40 [+ or -] 7     0,37 [+ or -] 0,04
San Luis         563 [+ or -] 35    0,50 [+ or -] 0,08

Magnesio        (mg x [g.sup.-1])   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    451 [+ or -] 57    0,82 [+ or -] 0,09
Sierra Lema b   199 [+ or -] 110    0,96 [+ or -] 0,34
Sierra Lema c    325 [+ or -] 21    0,97 [+ or -] 0,11
Luepa a          210 [+ or -] 35    0,85 [+ or -] 0,03
Luepa b          283 [+ or -] 37    0,79 [+ or -] 0,10
San Luis        771 [+ or -] 112    1,11 [+ or -] 0,14

Manganeso       (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    38 [+ or -] 10      183 [+ or -] 24
Sierra Lema b     46 [+ or -] 4      228 [+ or -] 65
Sierra Lema c     29 [+ or -] 9      158 [+ or -] 62
Luepa a          19 [+ or -] 13      233 [+ or -] 77
Luepa b           13 [+ or -] 2      310 [+ or -] 52
San Luis         63 [+ or -] 20       143 [+ or -] 9

Hierro          (g x [kg.sup.-1])   (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     33 [+ or -] 7       88 [+ or -] 6
Sierra Lema b     46 [+ or -] 0      119 [+ or -] 14
Sierra Lema c     4 [+ or -] 0       130 [+ or -] 37
Luepa a           11 [+ or -] 9       72 [+ or -] 5
Luepa b           3 [+ or -] 1        97 [+ or -] 23
San Luis          19 [+ or -] 1      108 [+ or -] 32

Cinc            (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     30 [+ or -] 5       16 [+ or -] 2
Sierra Lema b     24 [+ or -] 0       15 [+ or -] 4
Sierra Lema c     35 [+ or -] 6       23 [+ or -] 6
Luepa a           24 [+ or -] 5       16 [+ or -] 2
Luepa b           8 [+ or -] 2        15 [+ or -] 2
San Luis          28 [+ or -] 3       12 [+ or -] 1

Cobre           (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     29 [+ or -] 6        3 [+ or -] 1
Sierra Lema b     58 [+ or -] 0        6 [+ or -] 6
Sierra Lema c     25 [+ or -] 3       13 [+ or -] 12
Luepa a           15 [+ or -] 1        2 [+ or -] 1
Luepa b           3 [+ or -] 3         6 [+ or -] 3
San Luis          12 [+ or -] 2        1 [+ or -] 1

                C. delgadii

                       Suelo                 Hoja

Aluminio         (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a         0,45 [+ or -] 0,13    0,21 [+ or -] 0,07
Luepa b           58 [+ or -] 12      1,88 [+ or -] 0,38
San Luis           77 [+ or -] 9      2,95 [+ or -] 0,36

Fosforo         (mg x [kg.sup.-1])1   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a            18 [+ or -] 0      2,03 [+ or -] 0,70
Luepa b           376 [+ or -] 39     0,77 [+ or -] 0,02
San Luis          580 [+ or -] 8      0,80 [+ or -] 0,11

Magnesio        (mg x [kg.sup.-1])    (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a            67 [+ or -] 1      1,68 [+ or -] 0,02
Luepa b           779 [+ or -] 88     2,52 [+ or -] 0,20
San Luis         1114 [+ or -] 166    2,08 [+ or -] 0,22

Manganeso       (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                bld *            31 [+ or -] 4
Luepa b           171 [+ or -] 54       48 [+ or -] 13
San Luis           61 [+ or -] 4        13 [+ or -] 1

Hierro           (g x [kg.sup.-1])    (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a         0,34 [+ or -] 0,10     124 [+ or -] 17
Luepa b            48 [+ or -] 9       126 [+ or -] 13
San Luis           27 [+ or -] 3       222 [+ or -] 24

Cinc            (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a            18 [+ or -] 1        26 [+ or -] 13
Luepa b           44 [+ or -] 10        27 [+ or -] 2
San Luis           25 [+ or -] 3        18 [+ or -] 3

Cobre           (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                 bld             11 [+ or -] 11
Luepa b            25 [+ or -] 4         6 [+ or -] 2
San Luis           13 [+ or -] 6         5 [+ or -] 0

                C. aurea

                      Suelo                 Hoja

Aluminio        (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     25 [+ or -] 10     0,62 [+ or -] 0,16
Sierra Lema b     117 [+ or -] 0     1,30 [+ or -] 0,03
Sierra Lema c     30 [+ or -] 2      0,86 [+ or -] 0,44
Luepa a
Luepa b
San Luis

Fosforo         (mg x [kg.sup.-1])   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     284 [+ or -] 0     0,84 [+ or -] 0,04
Sierra Lema b     596 [+ or -] 1     0,83 [+ or -] 0,07
Sierra Lema c     168 [+ or -] 0     0,89 [+ or -] 0,10
Luepa a
Luepa b
San Luis

Magnesio        (mg x [kg.sup.-1])   (g x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a    207 [+ or -] 28     1,37 [+ or -] 0,12
Sierra Lema b    223 [+ or -] 59     1,76 [+ or -] 0,02
Sierra Lema c    343 [+ or -] 86     1,77 [+ or -] 0,37
Luepa a
Luepa b
San Luis

Manganeso       (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     39 [+ or -] 10      131 [+ or -] 31
Sierra Lema b    230 [+ or -] 40      137 [+ or -] 48
Sierra Lema c     82 [+ or -] 30      139 [+ or -] 11
Luepa a
Luepa b
San Luis

Hierro          (g x [kg.sup.-1])    (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     31 [+ or -] 10       83 [+ or -] 8
Sierra Lema b     60 [+ or -] 0       127 [+ or -] 14
Sierra Lema c      7 [+ or -] 1       122 [+ or -] 20
Luepa a
Luepa b
San Luis

Cinc            (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     25 [+ or -] 2        24 [+ or -] 3
Sierra Lema b     62 [+ or -] 27       30 [+ or -] 10
Sierra Lema c     32 [+ or -] 5        37 [+ or -] 1
Luepa a
Luepa b
San Luis

Cobre           (mg x [kg.sup.-1])

Sierra Lema a     12 [+ or -] 4        15 [+ or -] 2
Sierra Lema b     56 [+ or -] 24       13 [+ or -] 1
Sierra Lema c     17 [+ or -] 1        17 [+ or -] 2
Luepa a
Luepa b
San Luis

* bld: bajo el limite de deteccion.

TABLA III
COMPARACION DE LA CONCENTRACION FOLIAR DE ELEMENTOS
MINERALES DE LAS ESPECIES MEDIANTE ANOVA

Especie *                    P.a. n=20         D.f. n=20

Al   (g x [kg.sup.-1])     0,09 [+ or -]     3,31 [+ or -]
                              0,01 c            0,23 a
P    (g x [kg.sup.-1])     1,02 [+ or -]     0,44 [+ or -]
                              0,10 a            0,02 b
Mg   (g x [kg.sup.-1])     1,54 [+ or -]     0,91 [+ or -]
                              0,10 b            0,05 c
Mn   (mg x [kg.sup.-1])   29,96 [+ or -]    206,07 [+ or -]
                              7,12 b            20,50 a
Fe   (mg x [kg.sup.-1])   104,70 [+ or -]   101,37 [+ or -]
                              12,70 b           9,95 b
Zn   (mg x [kg.sup.-1])   17,96 [+ or -]    15,81 [+ or -]
                              1,86 a            1,35 a
Cu   (mg x [kg.sup.-1])   11,98 [+ or -]     4,97 [+ or -]
                              2,58 b            1,90 c
K    (mg x [kg.sup.-1])   85,21 [+ or -]    34,84 [+ or -]
                              9,16 a            2,33 b
Ca   (g x [kg.sup.-1])     2,81 [+ or -]     1,60 [+ or -]
                              0,38 a            0,14 b
Ba   (mg x [kg.sup.-1])   85,77 [+ or -]    157,62 [+ or -]
                              15,59 a           46,68 a
Pb   (mg x [kg.sup.-1])    2,16 [+ or -]     3,46 [+ or -]
                              0,66 a            0,97 a

Especie *                    C.d. n=10         C.a. n=10

Al   (g x [kg.sup.-1])     1,87 [+ or -]     0,83 [+ or -]
                              0,39 ab           0,11 bc
P    (g x [kg.sup.-1])     1,03 [+ or -]     0,85 [+ or -]
                              0,20 a            0,03 a
Mg   (g x [kg.sup.-1])     2,18 [+ or -]     1,57 [+ or -]
                              0,15 a            0,13 b
Mn   (mg x [kg.sup.-1])   30,62 [+ or -]    134,45 [+ or -]
                              7,03 b            16,69 a
Fe   (mg x [kg.sup.-1])   164,06 [+ or -]   103,60 [+ or -]
                              18,73 a           9,60 b
Zn   (mg x [kg.sup.-1])   23,50 [+ or -]    29,11 [+ or -]
                              2,74 a            2,87 a
Cu   (mg x [kg.sup.-1])    6,81 [+ or -]    15,21 [+ or -]
                              1,92 ac           1,04 a
K    (mg x [kg.sup.-1])   25,83 [+ or -]    23,42 [+ or -]
                              2,95 c            2,63 c
Ca   (g x [kg.sup.-1])     2,25 [+ or -]     2,65 [+ or -]
                              0,21 ab           0,30 ab
Ba   (mg x [kg.sup.-1])    7,23 [+ or -]     7,80 [+ or -]
                              2,07 b            1,67 b
Pb   (mg x [kg.sup.-1])    6,04 [+ or -]     0,97 [+ or -]
                              2,95 a            0,53 a

Especie *                   P

Al   (g x [kg.sup.-1])    <0,001

P    (g x [kg.sup.-1])    <0,001

Mg   (g x [kg.sup.-1])    <0,001

Mn   (mg x [kg.sup.-1])   <0,001

Fe   (mg x [kg.sup.-1])   0,015

Zn   (mg x [kg.sup.-1])   <0,001

Cu   (mg x [kg.sup.-1])   <0,001

K    (mg x [kg.sup.-1])   <0,001

Ca   (g x [kg.sup.-1])    0,003

Ba   (mg x [kg.sup.-1])   <0,001

Pb   (mg x [kg.sup.-1])   0,460

* P. arachnoideum (P.a.), D.flexuosa (D.f.),
C. delgadii (C.d.), C. aurea (C.a.)

Letras iguales en una fila indican que no hay
diferencias estadisticamente significativas.

La concentracion de Ni, Cr, Cd y Co estuvieron
por debajo de los limites de deteccion.

TABLA IV
COMPARACION DE LA CONCENTRACION DE LOS ELEMENTOS
MINERALES EN LOS SUELOS MEDIANTE ANOVA

Especie *                 Sierra de Lema

                           Espacios abiertos          Bosque
                                 n=20                  n=10

Al   (g x [kg.sup.-1])     49 [+ or -] 8 ab      45 [+ or -] 13 ab
P    (mg x [kg.sup.-1])    195 [+ or -] 31 b     254 [+ or -] 39 b
Mg   (mg x [kg.sup.-1])    290 [+ or -] 35 b     251 [+ or -] 34 b
Mn   (mg x [kg.sup.-1])     36 [+ or -] 5 b      90 [+ or -] 26 a
Fe   (g x [kg.sup.-1])      22 [+ or -] 4 a       29 [+ or -] 8 a
Zn   (mg x [kg.sup.-1])     26 [+ or -] 3 a       35 [+ or -] 6 a
Cu   (mg x [kg.sup.-1])     22 [+ or -] 4 a      22 [+ or -] 7 ab
Ni   (mg x [kg.sup.-1])     28 [+ or -] 8 a      11 [+ or -] 5 ab
Cr   (mg x [kg.sup.-1])    23 [+ or -] 3 ab       39 [+ or -] 9 a
K    (mg x [kg.sup.-1])   2889 [+ or -] 580 a   2912 [+ or -] 955 a
Ca   (mg x [kg.sup.-1])   410 [+ or -] 114 a     311 [+ or -] 79 a
Ba   (mg x [kg.sup.-1])    49 [+ or -] 10 b      59 [+ or -] 15 ab
Pb   (mg x [kg.sup.-1])     26 [+ or -] 6 b       24 [+ or -] 5 b

Especie *

                                 Luepa               San Luis
                                 n=18                  n=12

Al   (g x [kg.sup.-1])      22 [+ or -] 6 b       68 [+ or -] 5 a
P    (mg x [kg.sup.-1])    154 [+ or -] 36 b     555 [+ or -] 27 a
Mg   (mg x [kg.sup.-1])    407 [+ or -] 74 b     967 [+ or -] 89 a
Mn   (mg x [kg.sup.-1])    47 [+ or -] 19 b       58 [+ or -] 7 b
Fe   (g x [kg.sup.-1])      14 [+ or -] 5 a       22 [+ or -] 2 a
Zn   (mg x [kg.sup.-1])     24 [+ or -] 4 a       30 [+ or -] 2 a
Cu   (mg x [kg.sup.-1])     9 [+ or -] 3 b       12 [+ or -] 2 ab
Ni   (mg x [kg.sup.-1])     3 [+ or -] 1 b        6 [+ or -] 3 ab
Cr   (mg x [kg.sup.-1])    29 [+ or -] 15 b      17 [+ or -] 1 ab
K    (mg x [kg.sup.-1])   1992 [+ or -] 352 a   6708 [+ or -] 960 a
Ca   (mg x [kg.sup.-1])    337 [+ or -] 53 a     387 [+ or -] 90 a
Ba   (mg x [kg.sup.-1])     30 [+ or -] 6 b      106 [+ or -] 10 a
Pb   (mg x [kg.sup.-1])     12 [+ or -] 2 b       59 [+ or -] 4 a

Especie *

                            P

Al   (g x [kg.sup.-1])    0,002
P    (mg x [kg.sup.-1])   <0,001
Mg   (mg x [kg.sup.-1])   <0,001
Mn   (mg x [kg.sup.-1])   0,007
Fe   (g x [kg.sup.-1])    0,045
Zn   (mg x [kg.sup.-1])   0,094
Cu   (mg x [kg.sup.-1])   0,015
Ni   (mg x [kg.sup.-1])   0,003
Cr   (mg x [kg.sup.-1])   0,017
K    (mg x [kg.sup.-1])   0,307
Ca   (mg x [kg.sup.-1])   0,307
Ba   (mg x [kg.sup.-1])   0,002
Pb   (mg x [kg.sup.-1])   <0,001

Letras iguales en una fila indican que no hay
diferencias estadisticamente significativas.

TABLA V
COCIENTE MOLAR Ca:Ba Y K:Ca EN HOJAS Y SUELOS

Cociente (mol x                  C. aurea            C. delgadii
[mol.sup.-1])

Ca:Ba hoj a = A             1310 [+ or -] 121 a   945 [+ or -] 83 a
Ca:Ba suelo = B              25 [+ or -] 5 ab     25 [+ or -] 6 ab
Ca:Ba estandarizado = A/B          52,40                37,80
K:Ca hoja = A                 10 [+ or -] 1 b      13 [+ or -] 2 b
K:Ca suelo = B                11 [+ or -] 3 a     16 [+ or -] 6 ab
K:Ca estandarizado = A/B           0,91                 0,81
n                                   10                   10

Cociente (mol x               D. flexuosa      P. arachnoideum
[mol.sup.-1])

Ca:Ba hoj a = A             43 [+ or -] 6 c   205 [+ or -] 33 b
Ca:Ba suelo = B             19 [+ or -] 4 b   63 [+ or -] 17 a
Ca:Ba estandarizado = A/B        2,26               3,25
K:Ca hoja = A               26 [+ or -] 2 a    44 [+ or -] 7 a
K:Ca suelo = B              18 [+ or -] 3 a    9 [+ or -] 2 b
K:Ca estandarizado = A/B         1,44               4,89
n                                 20                 20

TABLA VI
CONCENTRACION DE Pb (mg x [kg.sup.-1]) EN SUELOS Y ORGANOS
(PROMEDIO [+ or -] ERROR ESTANDAR) PARA LAS ESPECIES Y
SITIOS INDICADOS EN LA TABLA I

Sitio           P. arachnoideum

                       Suelo                     Hoja

Hojas, parte verde                    n

Sierra Lema a   13,50 [+ or -] 4,51   5   0,49 [+ or -] 0,49
Sierra Lema b   10,43 [+ or -] 2,03   2   2,09 [+ or -] 0,38
Sierra Lema c   1,70 [+ or -] 1,70    3           bld
Luepa a                bld *          2    3,3 [+ or -] 0,13
Luepa b         15,78 [+ or -] 3,66   4   1,62 [+ or -] 1,07
San Luis        55,90 [+ or -] 5,50   4   5,86 [+ or -] 2,28

Raauis + tallos

Sierra Lema a                         5           bld
Sierra Lema b                         2           bld
Sierra Lema c                         3   1,82 [+ or -] 1,82
Luepa a                               2           bld
Luepa b                               4           bld
San Luis                              4   16,27 [+ or -] 7,03

Organos subterraneos

Sierra Lema a                         5   10,11 [+ or -] 8,19
Sierra Lema b                         2           bld
Sierra Lema c                         3   3,89 [+ or -] 2,02
Luepa a                               2           bld
Luepa b                               4   7,28 [+ or -] 3,14
San Luis                              4   24,88 [+ or -] 4,74

Sitio           D. flexuosa

                       Suelo                      Hoja

Hojas, parte verde                     n

Sierra Lema a   37,60 [+ or -] 5,84    5   7,16 [+ or -] 2,37
Sierra Lema b   52,77 [+ or -] 30,31   2          bld
Sierra Lema c   45,49 [+ or -] 19,44   3   4,85 [+ or -] 3,76
Luepa a         11,51 [+ or -] 5,17    2   0,94 [+ or -] 0,94
Luepa b          5,70 [+ or -] 0,59    4   1,22 [+ or -] 0,71
San Luis        52,00 [+ or -] 6,80    4   3,02 [+ or -] 1,30

Raauis + tallos

Sierra Lema a                          5   9,55 [+ or -] 4,35
Sierra Lema b                          2          bld
Sierra Lema c                          3          bld
Luepa a                                2          bld
Luepa b                                4          bld
San Luis                               4   6,99 [+ or -] 1,28

Organos subterraneos

Sierra Lema a                          5   2,75 [+ or -] 1,87
Sierra Lema b                          2   2,40 [+ or -] 2,40
Sierra Lema c                          3   3,83 [+ or -] 2,10
Luepa a                                2   4,05 [+ or -] 4,05
Luepa b                                4   3,86 [+ or -] 2,26
San Luis                               4   5,30 [+ or -] 3,41

Sitio           C. delgadii

                       Suelo                     Hoja

Hojas, parte verde                    n

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                 bld           5           bld
Luepa b         24,59 [+ or -] 4,32   2           bld
San Luis        69,10 [+ or -] 4,00   3   15,10 [+ or -] 4,42

Raauis + tallos

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                               5           bld
Luepa b                               2           bld
San Luis                              3   24,59 [+ or -] 5,77

Organos subterraneos

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                               5           bld
Luepa b                               2   2,80 [+ or -] 0,99
San Luis                              3   31,22 [+ or -] 6,15

Sitio           C. aurea

                       Suelo                     Hoja

Hojas, parte verde                    n

Sierra Lema a   14,83 [+ or -] 3,90   2   0,54 [+ or -] 0,54
Sierra Lema b   53,42 [+ or -] 1,26   4   1,15 [+ or -] 1,15
Sierra Lema c   19,80 [+ or -] 2,45   4   1,56 [+ or -] 1,56
Luepa a
Luepa b
San Luis

Raauis + tallos

Sierra Lema a                         2   0,06 [+ or -] 0,86
Sierra Lema b                         4   5,15 [+ or -] 0,22
Sierra Lema c                         4   0,68 [+ or -] 0,68
Luepa a
Luepa b
San Luis

Organos subterraneos

Sierra Lema a                         2   4,07 [+ or -] 1,77
Sierra Lema b                         4   11,28 [+ or -] 5,40
Sierra Lema c                         4   4,40 [+ or -] 2,20
Luepa a
Luepa b
San Luis

* bld: bajo el limite de deteccion.

TABLA VII
CONCENTRACION DE REE (mg x [kg.sup.-1]) EN SUELOS Y HOJAS
(PROMEDIO [+ or -] ERROR ESTANDAR) PARA LAS ESPECIES Y
SITIOS INDICADOS EN LA TABLA I

Sitio           P. arachnoideum

                       Suelo                  Hoja

Lantano

Sierra Lema a   46,93 [+ or -] 13,94         bld **
Sierra Lema b   34,10 [+ or -] 6,98           bld
Sierra Lema c    3,52 [+ or -] 1,77    2,00 [+ or -] 2,00
Luepa a                 bld                   bld
Luepa b         10,99 [+ or -] 1,97           bld
San Luis        40,86 [+ or -] 4,85    3,14 [+ or -] 0,64

Cerio

Sierra Lema a    6,03 [+ or -] 2,55           bld
Sierra Lema b    1,64 [+ or -] 1,64           bld
Sierra Lema c    5,06 [+ or -] 1,91    4,00 [+ or -] 4,00
Luepa a                 bld                   bdl
Luepa b         15,51 [+ or -] 4,14           bdl
San Luis        68,01 [+ or -] 7,46    3,40 [+ or -] 1,27

Praseodimio

Sierra Lema a    1,09 [+ or -] 0,67           bld
Sierra Lema b           bld                   bld
Sierra Lema c           bld            2,02 [+ or -] 0,00
Luepa a                 bld                   bld
Luepa b          2,41 [+ or -] 1,40           bld
San Luis        14,53 [+ or -] 1,24    1,76 [+ or -] 0,60

Neodimio

Sierra Lema a   66,64 [+ or -] 19,10          bld
Sierra Lema b   44,31 [+ or -] 7,81           bld
Sierra Lema c    7,01 [+ or -] 2,19    1,00 [+ or -] 1,00
Luepa a                 bld                   bld
Luepa b         18,00 [+ or -] 3,33           bld
San Luis        68,40 [+ or -] 7,36    1,72 [+ or -] 0,58

Gadolinio

Sierra Lema a    7,06 [+ or -] 2,30           bld
Sierra Lema b    4,87 [+ or -] 0,98           bld
Sierra Lema c           bld                   bld
Luepa a                 bld                   bld
Luepa b                 bld                   bld
San Luis         6,31 [+ or -] 0,58           bld

Itrio

Sierra Lema a    2,27 [+ or -] 1,01           bld
Sierra Lema b           bld                   bld
Sierra Lema c           bld                   bld
Luepa a                 bld                   bld
Luepa b                 bld                   bld
San Luis         6,34 [+ or -] 0,55           bld

Escandio

Sierra Lema a    2,68 [+ or -] 1,12           bld
Sierra Lema b    8,91 [+ or -] 2,52           bld
Sierra Lema c           bld                   bld
Luepa a                 bld                   bld
Luepa b                 bld                   bld
San Luis         2,59 [+ or -] 0,89           bld

Sitio           D. flexuosa

                       Suelo                   Hoja

Lantano

Sierra Lema a   65,12 [+ or -] 13,35   13,62 [+ or -] 5,14
Sierra Lema b   90,19 [+ or -] 3,68     5,97 [+ or -] 5,97
Sierra Lema c   34,16 [+ or -] 10,65    7,00 [+ or -] 5,00
Luepa a         20,54 [+ or -] 17,81    2,15 [+ or -] 0,04
Luepa b          6,41 [+ or -] 1,42     4,34 [+ or -] 1,02
San Luis        37,74 [+ or -] 3,43    49,20 [+ or -] 4,93

Cerio

Sierra Lema a   13,68 [+ or -] 2,83    21,73 [+ or -] 9,33
Sierra Lema b           bld            11,33 [+ or -] 11,33
Sierra Lema c   58,98 [+ or -] 18,01   10,00 [+ or -] 7,00
Luepa a          4,31 [+ or -] 0,89     3,39 [+ or -] 0,15
Luepa b          4,89 [+ or -] 1,17     5,50 [+ or -] 1,66
San Luis        63,55 [+ or -] 5,53    65,64 [+ or -] 6,38

Praseodimio

Sierra Lema a    2,58 [+ or -] 1,11     5,27 [+ or -] 1,96
Sierra Lema b           bld             2,38 [+ or -] 2,38
Sierra Lema c    13,4 [+ or -] 4,03     2,37 [+ or -] 2,37
Luepa a                 bld                    bld
Luepa b                 bld                    bld
San Luis         13,09 [+ or -] 113    12,62 [+ or -] 1,15

Neodimio

Sierra Lema a   89,26 [+ or -] 16,72    5,91 [+ or -] 2,71
Sierra Lema b   114,31 [+ or -] 2,60    3,20 [+ or -] 3,20
Sierra Lema c   28,24 [+ or -] 5,83     2,00 [+ or -] 2,00
Luepa a         30,3 [+ or -] 24,70            bld
Luepa b         11,16 [+ or -] 2,07     1,13 [+ or -] 0,66
San Luis        64,58 [+ or -] 4,50    10,48 [+ or -] 0,93

Gadolinio

Sierra Lema a    9,86 [+ or -] 1,86            bld
Sierra Lema b   13,40 [+ or -] 0,01            bld
Sierra Lema c    3,26 [+ or -] 1,63            bld
Luepa a          3,03 [+ or -] 3,03            bld
Luepa b                 bld                    bld
San Luis         5,95 [+ or -] 0,44            bld

Itrio

Sierra Lema a    5,26 [+ or -] 1,01     2,22 [+ or -] 1,38
Sierra Lema b           bld             2,37 [+ or -] 2,37
Sierra Lema c    9,86 [+ or -] 2,07     2,06 [+ or -] 2,06
Luepa a                 bld                    bld
Luepa b                 bld                    bld
San Luis         6,26 [+ or -] 0,69     8,79 [+ or -] 0,93

Escandio

Sierra Lema a    6,46 [+ or -] 1,27            bld
Sierra Lema b   18,69 [+ or -] 3,05            bld
Sierra Lema c    3,34 [+ or -] 0,53            bld
Luepa a          1,80 [+ or -] 1,80            bld
Luepa b                 bld                    bld
San Luis         0,69 [+ or -] 0,69            bld

Sitio           C. delgadii

                        Suelo                  Hoja

Lantano

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b         188,34 [+ or -] 69,47           bld
San Luis         50,10 [+ or -] 4,48    9,74 [+ or -] 1,70

Cerio

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b          17,70 [+ or -] 1,99            bld
San Luis         84,60 [+ or -] 6,00    14,22 [+ or -] 2,37

Praseodimio

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b          4,01 [+ or -] 0,44             bld
San Luis         17,27 [+ or -] 1,28    2,25 [+ or -] 0,77

Neodimio

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b         229,03 [+ or -] 77,44           bld
San Luis         83,83 [+ or -] 7,53    3,08 [+ or -] 0,30

Gadolinio

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b          26,51 [+ or -] 9,11            bld
San Luis         8,37 [+ or -] 0,87             bld

Itrio

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b                  bld                    bld
San Luis         8,08 [+ or -] 0,38             bld

Escandio

Sierra Lema a
Sierra Lema b
Sierra Lema c
Luepa a                  bld                    bld
Luepa b          7,60 [+ or -] 2,84             bld
San Luis         2,67 [+ or -] 0,89             bld

Sitio           C. aurea

                        Suelo                  Hoja

Lantano

Sierra Lema a   59,24 [+ or -] 19,43            bld
Sierra Lema b   225,25 [+ or -] 24,53   1,17 [+ or -] 1,17
Sierra Lema c    23,13 [+ or -] 9,80            bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

Cerio

Sierra Lema a    15,08 [+ or -] 5,65            bld
Sierra Lema b    12,95 [+ or -] 3,31    12,56 [+ or -] 8,51
Sierra Lema c   41,28 [+ or -] 19,54            bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

Praseodimio

Sierra Lema a    3,52 [+ or -] 1,65
Sierra Lema b    1,56 [+ or -] 1,56     1,57 [+ or -] 1,57
Sierra Lema c    9,42 [+ or -] 4,44             bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

Neodimio

Sierra Lema a   86,47 [+ or -] 28,31            bld
Sierra Lema b   274,83 [+ or -] 33,4    1,07 [+ or -] 1,07
Sierra Lema c    30,62 [+ or -] 8,51            bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

Gadolinio

Sierra Lema a    9,21 [+ or -] 3,24             bld
Sierra Lema b    32,19 [+ or -] 2,49            bld
Sierra Lema c    2,95 [+ or -] 1,60             bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

Itrio

Sierra Lema a    1,21 [+ or -] 0,74             bld
Sierra Lema b    1,26 [+ or -] 1,26             bld
Sierra Lema c    7,89 [+ or -] 1,35             bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

Escandio

Sierra Lema a    3,62 [+ or -] 1,99             bld
Sierra Lema b    44,01 [+ or -] 7,07            bld
Sierra Lema c    4,14 [+ or -] 0,24             bld
Luepa a
Luepa b
San Luis

El suelo asociado a D. flexuosa en Sierra de Lema c presento
una concentracion de Dy = 1,76 [+ or -] 0,88mg x [kg.sup.-1],
en otros suelos y todas las plantas estuvo bld.
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Author:Olivares, Elizabeth; Herrera, Francisco; Aguiar, Guillermina; Pena, Eder; Ramos, Maribel; Mendez, Ca
Publication:Interciencia
Date:Apr 1, 2016
Words:12166
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