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Comparative Anatomy of the Neurocranium and Encephalon of the Butterfly Ray, Gymnura micrura (Batoidea: Gymnuridae)/Anatomia Comparada del Neurocraneo y el Encefalo de la Raya Mariposa Gymnura micrura (Batoidea: Gymnuridae).

INTRODUCCION

Dentro de la ictiofauna marina mexicana se encuentra la "raya mariposa" Gymnura micrura (Bloch & Schneider, 1801), la cual en America se distribuye en aguas costeras desde Bahia de Chesapeake, Estados Unidos de Norteamerica hasta Brasil, y en el Golfo de Mexico (McEachran & de Carvalho, 2003). De acuerdo con Zeade la Cruz et al. (2016) es la especie mas importante de elasmobranquios en la captura incidental de la pesqueria de camaron en el Golfo de Mexico.

Los estudios morfologicos del genero Gymnura son escasos, encontrandose el de Nishida (1990) sobre el neurocraneo de G. japonica, Miyake & McEachran (1991) sobre el esqueleto y musculatura viscerales, el de Gonzalez-Isais & Dominguez (2004) sobre la musculatura visceral, Gonzalez-Isais & Dominguez sobre G. marmorata; y particularmente de la especie G. micrura el de Kobelkowsky (2004a) sobre su esplacnologia, el de Kobelkowsky (2004b) sobre su sistema excretor, y el de Kobelkowsky (2013) sobre su sistema digestivo.

Myagkov (1986), relaciona la morfologia del encefalo de las rayas con aspectos ecologicos y Walker & Sherman (2001) describen la anatomia gruesa del encefalo de Urobatis jamaicensis.

Particularmente sobre G. micrura no se han realizado estudios de su anatomia del neurocraneo, el encefalo y organos sensoriales

Considerando la importancia ecologica de la raya mariposa G. micrura en las comunidades de peces bentonicos del Golfo de Mexico, el objetivo del presente trabajo es la descripcion anatomica de su neurocraneo y encefalo.

MATERIAL Y METODO

Se colectaron ejemplares de G. micrura mediante una red de arrastre camaronera de prueba en las lagunas costeras de Pueblo Viejo, Tamiahua y Tampamachoco, asi como tambien en el litoral del Golfo de Mexico. Los ejemplares se fijaron en formaldehido al 10 % y se conservaron en alcohol etilico al 70 %.

El analisis anatomico se realizo sobre 10 ejemplares adultos de ambos sexos. Se retiro la piel de las regiones cefalica y branquial, exponiendo dorsalmente tanto el neurocraneo como la musculatura cefalica. En la region ventral se expusieron la musculatura y el esqueleto visceral, los cuales se retiraron con el objeto de observar el neurocraneo.

Se prepararon los neurocraneos mediante descarnado manual y se mantuvieron en alcohol etilico al 70 %. El encefalo, los nervios craneales, los organos del olfato y los oidos internos se expusieron retirando porciones pequenas de cartilago del neurocraneo, evitando la ruptura de los nervios craneales.

Se describieron e ilustraron el neurocraneo, el encefalo, los nervios craneales, los organos del olfato, los ojos y los oidos internos. Las ilustraciones se realizaron mediante un tubo de dibujo o camara clara acoplada a un microscopio estereoscopico Wild M3Z.

La terminologia del neurocraneo siguio el criterio de Nishida y del encefalo el de Gilbert (1973).

RESULTADOS

Neurocraneo. El neurocraneo de G. micrura es deprimido (Fig. 2a) y no presenta rostro. Su borde anterior corresponde a las capsulas olfatorias. Dorsalmente muestra la amplia fontanela, cuya longitud es cerca de la mitad de la longitud total del neurocraneo. Paralelos a los borde de la fontanela se marcan dos surcos, correspondientes a las ramas supraorbitales del sistema sensorial de la linea lateral (Fig. 2b).

Cada orbita ocular esta delimitada por un proceso preorbitario puntiagudo al nivel de las capsulas olfatorias y un proceso postorbitario (Fig. 2b, c), que a su vez esta dividido por una delgada escotadura. Asi, el proceso postorbitario tiene una parte triangular y otra cuadrada, entre las que se fija una rama del sistema de la linea lateral en su paso a la union con el canal supraorbital.

En cada pared del neurocraneo se encuentra un conjunto de foramenes (Fig. 2a), entre los cuales sobresalen el foramen optico (II), el foramen del trigemino (V) y el foramen del facial (VII). Posterior al foramen optico se marca una superficie ovalada donde se fija el pediculo optico, el cual soporta al globo ocular. En el borde inferior y al inicio de la capsula otica se encuentra la comisura lateral, detras de la cual se nota la superficie articular para el cartilago hiomandibular.

En la pared posterior del neurocraneo (Fig. 2 e) se identifica el foramen magnum y a sus lados los condilo occipitales, dorsal a los cuales se localizan los foramenes de los nervios vagos (X).

Las capsulas olfatorias son amplias y muestran ventralmente sus aberturas ovaladas (Fig. 2c), que corresponden a las narinas. Anterior a cada capsula, se notan los condilos anteriores que articulan con el primer radial de cada aleta pectoral (Fig. 1c). Lateral a cada capsula olfatoria se forma el condilo lateral, que articula con el cartilago antorbital (Fig. 1c). Cada foramen olfatorio se localiza dorsal a la capsula olfatoria, cerca del inicio de la fontanela.

Las capsulas oticas, las cuales se encuentran en la porcion posterior del neurocraneo (Fig. 2b, c) contienen a los oidos internos. En la superficie dorsal, entre ambas capsulas oticas se reconocen los orificios endolinfaticos (Fig. 2b).

Las orbitas oculares estan relativamente reducidas y se encuentran delimitadas por las capsulas olfatorias y los procesos preorbitarios y postorbitarios (Fig. 2b, c).

Las relaciones topograficas del neurocraneo son las siguientes:

Los condilos anteriores del neurocraneo (Fig. 1c) se articulan con los primeros radiales proximales de las aletas pectorales; los condilos laterales (Fig. 1c) se articulan con los cartilagos antorbitales; los condilos occipitales (Fig. 2e) se articulan con el cartilago sinarcual; los canales supraorbitales del sistema de la linea lateral se localizan sobre el techo del neurocraneo, de manera paralela a la fontanela (Fig. 1b, 2b).

La musculatura precraneal se origina de la parte anterior de las capsulas olfatorias y se inserta en la porcion anterior de los cartilagos propterigios (Fig. 1b); los muscu los extraoculares se originan de la pared de las orbitas oculares y se insertan en los globos oculares (Fig. 3) y estan inervados por los nervios craneales III (oculomotor), IV (troclear) y VI (abducente); los musculos spiracularis (Fig. 1b) se originan de las paredes de las capsulas oticas y se insertan en los cartilagos espiraculares; los musculos levatores hyomandibulae (Fig. 1b) se originan del techo de las capsulas oticas y se insertan en los cartilagos hiomandibulares.

Porciones de los canales infraorbitales del sistema de la linea lateral hacen contacto con las capsulas olfatorias; y una de las ramas del canal supraorbital se ubica entre las dos porciones de los procesos postorbitarios del neurocraneo.

Encefalo. El encefalo de G. micrura (Fig. 3) es deprimido y se divide en el prosencefalo, mesencefalo y rombencefalo, de los cuales el primero es el mas voluminoso y el mesencefalo el mas reducido.

El prosencefalo se subdivide en el telencefalo y el diencefalo. El telencefalo es relativamente grande; los hemisferios cerebrales son voluminosos y tienen el techo plano. De cada hemisferio sobresale un lobulo olfatorio, que se continua hacia delante como tracto olfatorio (nervio olfatorio) y que termina formando el bulbo olfatorio. Los bulbos olfatorios tienen dos porciones desiguales que se adosan al techo del organo olfatorio.

El diencefalo es relativamente corto y angosto y ventralmente comprende el quiasmo optico, los lobulos in feriores del infundibulo, los sacos vasculares y la hipofisis. El quiasma optico es el contacto de los dos nervios opticos (II), los cuales son notablemente delgados y largos.

El mesencefalo esta formado por los lobulos opticos y el tegmentum. Los primeros son ovalados y estan parcialmente cubiertos por el cerebelo. Los nervios trocleares (IV) salen dorsalmente entre los lobulos opticos y el cerebelo e inervan los musculos oblicuos superiores. El tegmentum es ventral y del mismo salen los dos nervios oculomotores (III) que inervan los musculos oblicuos inferiores, rectos superiores, rectos inferiores, y rectos inferiores.

El rombencefalo se subdivide en el cerebelo (metencefalo) y la medula oblonga (mielencefalo). El cerebelo es deprimido y tiene una porcion anterior rectangular, que cubre parcialmente al mesencefalo y otra posterior triangular que cubre parte de la medula oblonga y que forma las auriculas.

La medula oblonga o bulbo raquideo es alargada y recta y muestra en su techo la tela coroidea, en forma de una hendidura media dorsal.

De la parte antero-lateral de la medula oblonga salen los nervios trigeminos (V), faciales (VII) y auditivos (VIII); de su superficie ventral salen los nervios abducentes (VI) que inervan los musculos rectos internos, y de su porcion postero-lateral salen los nervios glosofaringeos (IX) y vagos (X).

Organos sensoriales. El sistema olfatorio de G. micrura esta formado por las narinas, los cartilagos nasales, los organos olfatorios, los bulbos olfatorios, los tractos olfatorios y los lobulos olfatorios. Cada organo del olfato contiene numerosas laminas olfatorias (Fig. 4).

El sistema optico esta formado por los globos oculares (Fig. 4), los pediculos opticos, los musculos extraoculares, los nervios opticos y el quiasma optico.

El sistema estato-acustico esta formado por la fosa endolinfatica, los orificios endolinfaticos y perilinfaticos y los oidos internos (Fig. 3).

De acuerdo con la Tabla I se reconocen las siguientes diferencias anatomicas del neurocraneo y el encefalo de G. micrura con relacion a especies representantes de las familias Narcinidae (Narcine brasiliensis), Rhinobatidae (Rhinobatos lentiginosus), Rajidae (Raja texana), Urotrygonidae (Urotrygon chilensis) y Dasyatidae (Dasyatis sabina):

a) Mientras que en G. micrura el neurocraneo no esta prolongado en un rostro, el de N. brasiliensis lo desarrolla de manera amplia y el de R lentiginosus y R. texana es angosto. b) El neurocraneo de G. micrura forma una fontanela, caracter compartido con U. chilensis y D. sabina, mientras que N. brasiliensis, R. lentiginosus y R texana tienen dos fontanelas. c) Los procesos postorbitarios se desarrollan en G. micrura, U. chilensis y D. sabina, mientras que en las restantes especies estudiadas son imperceptibles, sin embargo, dichos procesos en G. micrura estan divididos en dos partes por una rama del sistema sensorial de la linea lateral. d) La separacion de las aberturas nasales del neurocraneo de G. micrura es mayor que en las especies de R lentiginosus y R. texana, y es similar a la de N. brasiliensis. e) El encefalo de G. micrura tiene una forma similar al de las restantes especies de batoideos considerados en el presente estudio, sin embargo, difiere notablemente del de U. chilensis y D. sabina, las cuales tienen el cerebelo notablemente lobulado. Mientras que R lentiginosus y R texana tienen los bulbos olfatorios notablemente asimetricos, G. micrura los presenta casi simetricos; asimismo, son diferentes de los de N. brasiliensis por presentarlos trilobulados. Mientras que R lentiginosus tiene los tractos olfatorios notablemente gruesos, G. micrura y las restantes especies en estudio los tiene delgados. f) La principal diferencia de G. micrura, asi como tambien de R lentiginosus, R. texana, U. chilensis y D. sabina con relacion a N. brasiliensis es la ausencia de los lobulos electricos.

DISCUSION

La organizacion morfologica del neurocraneo de la raya mariposa Gymnura micrura corresponde al patron general de los Elasmobranchii (elasmobranquios) y en particular al de los Batoidea (batoideos). Dentro de estos, corresponde al orden de los Myliobatiformes, por la ausencia del rostro, la presencia de los procesos postorbitarios y la ausencia del arco yugal.

El neurocraneo de la especie en estudio difiere del de Gymnura japonica descrito por Nishida y del de Gymnura marmorata descrito por Gonzalez-Isais & Dominguez (2004) por la forma de la fontanela y el numero de foramina del denominado por Nishida canal preorbital.

La organizacion anatomica del encefalo de G. micrura corresponde al patron general de los elasmobranquios, como el descrito por Gilbert en el cazon Squalus acanthias, y en particular con el patron general de los batoideos, descrito por Myagkov en Torpedo marmorata, Raja clavata, Rhinobatos annulatus, Dasyatis sabina, Dasyatis americana, Hexatrygon bickelli, Platyrhinoides triseriata y Urolophus giganteus.

Northcutt (1977) comenta que las rayas tienen una organizacion compleja del telencefalo, caracterizada por la reduccion de los ventriculos laterales, y de acuerdo con Lisney et al. (2008) existe una correlacion del tamano del encefalo de las rayas y su organizacion con la filogenia. Asi, los Torpediniformes y los Rajiformes tienden a tener el encefalo relativamente pequeno, con el telencefalo reducido, la medula oblonga grande y el cerebelo sin foliacion, mientras que los Myliobatidae tienen el encefalo grande, con el telencefalo voluminoso, el cerebelo notablemente foliado y la medula oblonga reducida.

Myagkov clasifica a los batoideos de acuerdo con la organizacion de su encefalo. En un primer grupo incluye a los Rajiformes, con el menor nivel de organizacion, que implica la forma simple del encefalo, la simetria del cerebelo, y un buen desarrollo de la medula oblonga; los Torpediniformes tienen el encefalo similar a de los Rajiformes, sin embargo, presentan lobulos electricos como describen Montes et al. (2014), los cuales estan relacionados con los organos electricos; los Dasyatidae muestran el cerebelo grande, asimetrico y circunvolucionado; los Rhinobatidae se encuentran en una situacion intermedia. El mismo autor senala que la organizacion mas compleja del cerebelo corresponde a los batoideos que tienen la mayor actividad motora y los habitos depredadores, lo cual coincide con las observaciones de Yopak et al. (2007) en tiburones. Asimismo, Csilla (2011) reconoce a Manta borostris como el batoideo con mayor masa cerebral, mientras que Mobula japanica es la que tiene mayor masa telencefalica.

Comparativamente con especies representantes de una familia de cada uno de los ordenes de Batoidea, se identifica como el caracter del neurocraneo exclusivo de G. micrura a la subdivision de los procesos postorbitarios. Dicha subdivision de aspecto de ranura, permite el paso de una de las ramas del sistema sensorial de la linea lateral, para su union con la rama supraorbital.

La ausencia del rostro en las tres especies de batoideos estudiadas (U. chilensis, D. sabina y G. micrura) se considera un caracter del orden Myliobatiformes.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

Csilla, A. Encephalization and brain organization of mobulid rays (Myliobatiformes, Elasmobranchii) with ecological perspectives. Open Anat. J., 3:1-13, 2011.

Gilbert, S. G. Pictorial Anatomy of the Dogfish. Seattle, University of Washington Press, 1973. pp.59.

Gonzalez-Isais, M. & Dominguez, H. M. Comparative anatomy of the superfamily Myliobatoidea (Chondrichthyes) with some comments on phylogeny. J. Morphol., 262(1):517-35, 2004.

Kobelkowsky, A. El sistema excretor de la raya mariposa Gymnura micrura (Pisces: Rajiformes). An. Inst. Biol. Univ. Nac. Auton. Mex. Ser. Zool., 75(1):185-92, 2004b.

Kobelkowsky, A. Esplacnologia de la raya mariposa Gymnura micrura (Rajiformes: Gymnuridae). Vertebr. Mex., 14:1-8, 2004a.

Kobelkowsky, A. Morfologia del sistema digestivo de la raya mariposa Gymnura micrura (Batoidea: Gymnuridae). Bol. Investig. Mar. Cost., 42(1):57-71, 2013.

Lisney, T. J.; Yopak, K. E.; Montgomery, J. C. & Collin, S. P. Variation in brain organization and cerebellar foliation in chondrichthyans: batoids. Brain Behav. Evol., 72(4):262-82, 2008.

McEachran, J. D. & de Carvalho, M. R. Gymnuridae. Butterfly Rays. En: Carpenter, K. E. (Ed.). The Living Marine Resources of the Western Central Atlantic. Roma, FAO, 2003. pp. 575-7.

Montes, D. H. M.; Lopez, B. R. & Gonzalez, I. M. Morphological Study of the Brain and Cranial Nerves of Diplobatis ommata (Elasmobranchii: Narcinidae). Int. J. Morphol., 32(4):1152-5, 2014.

Myagkov, N. A. Brain structure of skates in relation to their ecology. Neurosci. Behav. Physiol., 16(4):356-62, 1986.

Nishida, K. Phylogeny of the order Myliobatoidei. Mem. Fac. Fish. Hokkaido Univ., 37:1-108, 1990.

Northcutt, R. G. Elasmobranch central nervous system organization and its possible evolutionary significance. Am. Zool., 17(2) :411-29, 1977.

Walker, B. K. & Sherman, R. L. Gross brain morphology in the yellow stingray, Urobatis jamaicensis Fla. Sci., 64(4):246-9, 2001.

Yopak, K. E.; Lisney, T. J.; Collin, S. P. & Montgomery, J. C. Variation in brain organization and cerebellar foliation in chondrichthyans: sharks and holocephalans. Brain Behav. Evol., 69(4):280-300, 2007.

Zea-de la Cruz, H.; Oviedo-Perez, J. L.; Balderas-Telles, J.; Acosta-Barbosa, G.; Balderas-Ramirez, L. A. & Balam-Che, L. I. Abundancia y estructura poblacional de la raya mariposa Gymnura micrura asociadas al arrastre camaronero en el Golfo de Mexico. Cienc. Pesq., 24(1):15-26, 2016.

Direccion para correspondencia:

Abraham Kobelkowsky

Laboratorio de Peces

Departamento de Biologia

Universidad Autonoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa.

Av. San Rafael Atlixco 186.

Col. Vicentina. Iztapalapa. 09340

Ciudad de Mexico--MEXICO

E-mail: akd@xanum.uam.mx

Recibido: 24-12-2016

Aceptado: 02-03-2017

Abraham Kobelkowsky

Laboratorio de Peces, Departamento de Biologia, Universidad Autonoma Metropolitana, Unidad Iztapalapa, Ciudad de Mexico, Mexico.

Caption: Fig. 1. Localizacion del neurocraneo y el encefalo de la raya mariposa Gymnura micrura. a) Vista dorsal de la raya, con el encuadre correspondiente a b. b) Vista dorsal de la region cefalica, despues de retirar la piel. c) Vista dorsal de las relaciones articulares (flechas) de la capsula olfatoria derecha.

Caption: Fig. 2. Neurocraneo de Gymnura micrura. a) Vista lateral izquierda. La flecha senala el area de articulacion del cartilago hiomandibular. b) Vista dorsal. c) Vista ventral. d) Vista anterior. e) Vista posterior.

Caption: Fig. 3. Encefalo de Gymnura micrura. Vista dorsal. Los organos sensoriales del lado derecho estan removidos.

Caption: Fig. 4. Encefalo de Gymnura micrura. Vista ventral. Los organos de los sentidos del lado izquierdo del ejemplar estan removidos, asi como tambien los musculos extraoculares.
Tabla I. Caracteres diferenciales del neurocraneo y el encefalo de
Narcine brasiliensis (Narcinidae), Rhinobatos lentiginosus
(Rhinobatidae), Raja texana (Rajidae), Urotrygon chilensis
(Urotrygonidae), Dasyatis sabina (Dasyatidae) y Gymnura micrura
(Gymnuridae).

                        Narcine             Rhinobatos
                        brasiliensis        lentiginosus

Presencia de rostro     Ampli o y           Largo y delgado
                        ramificado
Numero de fontanelas    2                   2
Procesos                Ausentes            Reducidos
postorbitarios
Aberturas olfatorias    Cercanas entre si   Separadas
                                            entre si
Bulbos olfatorios       Simetricos y        Asimetricos y
                        trilobulados        amplios
Tractos olfatorios      Delgados y largos   Gruesos y cortos
Simetria del cerebelo   Presente            Ausente
Lobulacion del          Discreta            Discreta
Lobulos electricos      Presentes           Ausentes

                        Raja              Urotrygon
                        texana            chilensis

Presencia de rostro     Largo y delgado   Ausente

Numero de fontanelas    2                 1
Procesos                Reducidos         Prolongados
postorbitarios                            en filamentos
Aberturas olfatorias    Separadas entre   Cercanas
                        si                entre si
Bulbos olfatorios       Asimetricos y     Simetricos y
                        amplios           amplios
Tractos olfatorios      Presentes         Presentes
Simetria del cerebelo   Presente          Ausente
Lobulacion del          Discreta          Notable
Lobulos electricos      Ausentes          Ausentes

                        Dasyatis            Gymnura
                        sabina              m icrura

Presencia de rostro     Ausente             Ausente

Numero de fontanelas    1                   1
Procesos                Presentes           Subdivididos
postorbitarios
Aberturas olfatorias    Cercanas entre si   Cercanas entre si

Bulbos olfatorios       Simetricos y        Asimetricos y
                        amplios             angostos
Tractos olfatorios      Gruesos y cortos    Delgados
Simetria del cerebelo   Ausente             Presente
Lobulacion del          Notable             Discreta
Lobulos electricos      Ausentes            Ausentes
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Author:Kobelkowsky, Abraham
Publication:International Journal of Morphology
Date:Jun 1, 2017
Words:2968
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