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Colonizacion y supervivencia de epibiontes sesiles en substratos artificiales similares a rizoforos de Rhizophora mangle (Rhizophoraceae) en La Mancha, Mexico.

Colonization and survival of sessile epibionts on artificial substrates similar to rhizophores of Rhizophora mangle (Rhizophoraceae) at La Mancha, Mexico

Las raices aereas, o rizoforos, del mangle rojo (Rhizophora mangle L.) proporcionan un substrato firme para el establecimiento de comunidades complejas y muy diversas de invertebrados y algas (Hogarth, 1999). Numerosos estudios, la mayoria realizados en costas del Mar Caribe, se han desarrollado para comprender los patrones de composicion, distribucion, abundancia y diversidad de estas comunidades de epibiontes, ya sea analizando a las raices in situ o extrayendolas del medio natural para procesarlas con mayor detenimiento en los laboratorios (Londono-Mesa, Polania, & Velez, 2002; Marquez & Jimenez, 2002; Garcia & Palacio, 2008; Quiceno & Palacio, 2008; Diaz & Rutzler, 2009; Wulff, 2009; Cedeno, Jimenez, Pereda, & Allen, 2010; Quiros & Arias, 2013; Acosta, Betancourt & Prieto, 2014; Ruiz & Lopez-Portillo, 2014). Otra alternativa para el estudio de estas comunidades son los experimentos de campo en los cuales, a traves del establecimiento de diferentes substratos artificiales que semejan las raices del mangle rojo, se abordan temas de interes tales como la colonizacion y la sucesion por la epifauna. Los substratos mas empleados han sido los azulejos y paneles de ceramica (Bingham, 1992; Marques-Silva et al., 2006), paneles de asbesto (Sutherland, 1980), paneles de madera (Marques-Silva et al., 2006), placas de acrilico (Bingham, 1992; Elliott, Persad, & Webber, 2012), geles de agar (Hunting, Van der Geest, Krieg, Van Mierlo, & Van Soest, 2010) y tubos y pilotes de PVC (Wulff, 2004; Diaz & Linero-Arana, 2006).

De manera general, los resultados de estos experimentos demuestran que los epibiontes tienen la facultad de colonizar el substrato duro que se les provee, y pueden, o no, desarrollar los mismos ensambles de especies que en las raices en sus respectivos sistemas costeros. Adicionalmente, se ha observado que hay diferencias en las tasas de reclutamiento y en la longevidad de los individuos que logran establecerse, pero estas diferencias estan mas relacionadas con otros factores, como las condiciones ambientales y geomorfologicas de los sistemas costeros, la latitud y zona biogeografica, las historias de vida de las especies y los efectos antropicos (Sutherland, 1980; Bingham, 1992; Romero-Murillo & Polania, 2008; Ruiz & Lopez Portillo, 2014), que con el tipo de substrato utilizado en el experimento.

Uno de los trabajos clasicos con substratos artificiales fue el desarrollado por Sutherland (1980) en Bahia de Buche, Venezuela, quien determino que para este sistema tropical, en el cual las condiciones ambientales son relativamente estables, la tasa de reclutamiento de la mayoria de las especies de epibiontes fue baja pero constante. El autor detecto tambien la ausencia de estacionalidad en el reclutamiento y que las especies parecen vivir por lo menos un ano, resistiendo la invasion de nuevas larvas que buscan establecerse. Mas tarde, Bingham (1992) encontro que, al menos para el Estado de la Florida, las condiciones ambientales mas variables y estresantes actuan mas a escalas espacio-temporales mayores sobre las abundancias de las comunidades epibentonicas, mientras que en el corto plazo y a pequena escala, son los factores biologicos, como el suministro y longevidad de las larvas de las especies, quienes determinan la distribucion y el desarrollo entre las poblaciones de adultos. Por otro lado, la sucesion de especies parece mas marcada en islas oceanicas del Caribe comparada con sistemas costeros continentales, y se ha determinado que posiblemente este proceso depende de los ciclos climaticos (Romero-Murillo & Polania, 2008; Elliott et al., 2012).

El presente estudio describe los resultados de un experimento de colonizacion de substratos artificiales por epibiontes, segun las condiciones ambientales tan particulares de la laguna costera de La Mancha, en Mexico. Esta laguna tropical se comunica con el Golfo de Mexico a traves de una barrera arenosa que se cierra y abre estacionalmente (boca estuarina efimera), lo que ocasiona que los niveles de inundacion de la laguna fluctuen a lo largo del ano, de tal manera que la zona inundable se expone frecuentemente a la desecacion y a altas temperaturas favorecidas por la radiacion solar (Ruiz & Lopez Portillo, 2014). El experimento se realizo para conocer las especies de invertebrados sesiles que colonizan substratos artificiales en areas de mangle rojo durante las diferentes epocas climaticas y para detectar si existen cambios estacionales en composicion y abundancia de estos epibiontes, asi como para conocer cuantos individuos sobreviven o mueren debido al efecto acumulado de la dinamica hidrologica de la boca estuarina.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: La laguna costera de La Mancha se ubica en el estado de Veracruz (19[grados]34' N - 96[grados]22' W & 19[grados]36' N - 96[grados]24' W, Fig. 1), en la region del Golfo de Mexico caracterizada por tres epocas climaticas: 1) "nortes" (vientos otono-invernales de finales de septiembre a marzo, pero son mas intensos de noviembre a febrero), 2) seca (de finales de febrero a mayo, pudiendose extender hasta principios de junio) y 3) lluvias (de junio a septiembre) (Soto & Garcia, 1989; Ruiz, 2002). Esta laguna es relativamente pequena, de unos 3 km de longitud norte-sur, tiene forma de reloj de arena, es muy somera en la parte norte (0.20 cm-1 m) alcanzando una mayor profundidad en la parte sur (1-2.4 m) (Villalobos-Figueroa, De la Parra, Galvan, Cacho, & Izaguirre, 1984). El aporte de agua marina es a traves de la boca estuarina, ubicada en la parte noreste, que se abre o se cierra dependiendo de la frecuencia e intensidad de los vientos, lluvias, mareas, y el arrastre litoral de sedimentos, mientras que el principal aporte de agua continental es a traves de un arroyo, al sur de la laguna y por flujos subsuperficiales, al norte de la misma. Se ha registrado una diferencia promedio de 60 cm entre los niveles de inundacion cuando la boca permanece varias semanas cerrada y acumula agua continental, en comparacion cuando la boca se abre y libera toda el agua acumulada hacia el mar, quedando una capa somera de agua en el interior (Ruiz, 2002).

Estaciones de muestreo: Se establecieron cuatro estaciones de muestreo a lo largo del eje norte-sur de la laguna (Fig. 1): una estacion cercana a la boca (E1), una estacion cercana a la cintura de la laguna (E2), otra estacion ubicada en un pequeno islote de mangle (E3), y la ultima estacion localizada en la desembocadura del arroyo (E4), hacia el extremo sur de la laguna.

Monitoreo hidrologico de la dinamica de la boca estuarina y del nivel de inundacion: Con la finalidad de conocer la periodicidad y tipo de eventos que provocan la apertura o cierre de la boca estuarina de la laguna de La Mancha, ya que estos inciden en el aumento o disminucion del nivel de inundacion en el interior de la laguna, se registro la condicion (abierta o cerrada) de dicha barra arenosa en diferentes fechas al azar, procurando tener al menos un registro al mes, desde octubre de 2000 hasta septiembre de 2001. Ademas, en cada una de las estaciones de muestreo se midio el nivel de inundacion, con un cordel graduado en centimetros sujetado a una plomada en su extremo distal, en la orilla del manglar, por triplicado, en siete fechas distribuidas durante el periodo del experimento. Los datos de los niveles de inundacion se analizaron mediante un ANDEVA de dos vias para explorar diferencias entre epocas y estaciones de muestreo.

Diseno experimental: Se disenaron substratos artificiales que pretendieron semejar raices aereas (rizoforos) de mangle rojo. Para ello se tomaron tubos de PVC de 4 cm de diametro y 2 m de largo, a los cuales se les realizaron pequenas perforaciones a todo lo largo de su superficie, y luego se les cosio un forro de malla mosquitera de plastico de 1 mm de luz de malla (Fig. 2A). Los tubos forrados se cubrieron con una preparacion a base de cemento plastico marca CEMEX, arena, agua y colorante para cemento color cafe marca UNIBLOCK, para aparentar una superficie rugosa y oscura (Fig. 2B). Los tubos se colocaron en el substrato fangoso a unos 20 cm de profundidad y se ataron en su extremo superior a tallos o ramas de mangle rojo para una mejor sujecion (Fig. 2C). El 8 de noviembre 2000, se colocaron 18 tubos en la franja de manglar rojo en cada estacion de muestreo (72 tubos en total). Se considero pertinente incluir en el diseno experimental el factor de insolacion de los substratos, con el objetivo de detectar si la supervivencia de epibiontes se incrementa o disminuye dependiendo de la ubicacion de los substratos en el microhabitat, por lo que de cada grupo de 18 tubos, 9 se instalaron en sitios sombreados (bajo el dosel de los arboles) y 9 en sitios soleados (fuera del dosel de los arboles). Tres tubos de cada sitio sombreado y 3 de cada sitio soleado se retiraron de cada estacion de muestreo al termino de cada epoca climatica. El primer retiro se realizo en marzo 2001, a los 130 dias de iniciado el experimento, a finales de la epoca de nortes. El segundo se realizo en el dia 210 del experimento, en junio 2001, finalizada la epoca seca, y el tercero en el dia 308, en septiembre 2001, a finales de la epoca de lluvias. Los tubos retirados fueron introducidos en bolsas de plastico, en seco, y llevados al Laboratorio del Centro de Investigaciones Costeras de La Mancha (CICOLMA; Fig. 1), donde se procesaron inmediatamente, aproximadamente una hora despues de haber sido recolectados.

Colonizacion y Supervivencia/Mortalidad de epibiontes en los substratos artificiales: En el laboratorio, cada tubo se analizo en intervalos de diez centimetros (nombrados horizontes sensu Ruiz & Lopez-Portillo, 2014), excluyendo la parte que estaba enterrada en el fango, y siguiendo un orden ascendente hacia la parte que estaba amarrada a los arboles de mangle (Fig. 2D). En cada horizonte (H), las especies de invertebrados sesiles se retiraron del substrato con un cuchillo a la vez que se iban revisando con ayuda de aguja y pinzas de diseccion, para distinguir y cuantificar los individuos catalogados como vivos (conchas, exoesqueletos y tubos calcareos con presencia de organismos en su interior, considerandolos como "vivos" por presentar el organismo en estado fresco y humedo, con coloracion, con estructuras corporales definidas, a veces con movimiento pero no como requisito indispensable, sin necesidad de extraerlos completamente de sus tubos o exoesqueletos, unicamente verificando su presencia en el interior) y los individuos catalogados como muertos (conchas, exoesqueletos y tubos calcareos vacios o con materia organica seca, amorfa o en descomposicion). Las especies moviles tambien se retiraron de los substratos, se cuantificaron y se identificaron pero no fueron tenidas en cuenta para el presente estudio. En cada horizonte de cada tubo se determino la Riqueza especifica (S = numero de especies) y la abundancia (numero de individuos vivos y muertos) de cada una de las especies sesiles que colonizaron los substratos. Si la especie tenia habito colonial, cada colonia se conto como un individuo. Con base en los individuos cuantificados en el total de los tubos se determino el porcentaje de individuos vivos (% supervivencia) y de individuos muertos (% mortalidad) para cada especie en cada epoca climatica.

Para la mayor certeza, en la determinacion taxonomica de los epibiontes, se solicito la ayuda de especialistas del ICMyL-UNAM. Los especimenes se conservaron en etanol al 70% y se depositaron para su resguardo en el Laboratorio de Ecologia Funcional en el INECOL, en Xalapa, Mexico.

Variacion espacio-temporal de la Riqueza especifica y la abundancia: La Riqueza especifica y la abundancia fueron las variables de respuesta que separadamente se analizaron con ANDEVA de tres vias, considerando cada tubo como una replica (Ruiz & Lopez-Portillo, 2014; Zar, 1996), para explorar diferencias entre los siguientes factores: 1) epocas climaticas, estaciones de muestreo e individuos vivos/ muertos, y 2) estaciones de muestreo, horizontes e individuos vivos/muertos.

Analisis del efecto de la insolacion: Se realizo un ANDEVA de tres vias para explorar diferencias de la supervivencia (individuos vivos y muertos) entre tubos de sitios sombreados y de sitios soleados, epocas y estaciones de muestreo, con la Riqueza especifica y la abundancia como variables de respuesta. Ademas, se realizo una prueba a posteriori de Duncan (Sokal & Rohlf, 1995) para comparar entre tratamientos.

RESULTADOS

Monitoreo hidrologico de la dinamica de la boca estuarina y del nivel de inundacion: La boca estuarina se cerro y abrio varias veces durante la epoca de nortes, pero permanecio abierta durante toda la epoca de lluvias (Fig. 3A). No se pudo registrar el numero maximo de dias en que la boca estuarina puede permanecer cerrada en condiciones naturales, y por ende, el nivel de inundacion maximo que se puede alcanzar en el interior de la laguna, debido a la frecuente intervencion de los pescadores locales, quienes llevan a cabo ciertas maniobras para asegurar que entren peces a la laguna y asi tener producto para vender, entre otras razones. Cuando el nivel de la laguna era elevado, los pescadores excavaban con pala manual un canal angosto sobre la barrera arenosa, adelantando asi el proceso natural de vertido hacia el mar del agua contenida en la laguna, lo que despues de unas pocas horas resulta en un nivel bajo de inundacion. Se logro registrar un minimo de veinte dias y un maximo de cuarenta dias en que los pescadores permitieron que la boca estuarina permaneciera cerrada durante la epoca de nortes. Por ejemplo, el ultimo viento del norte de la temporada 2000-2001 se registro la noche del 17 de marzo, lo que ocasiono que la barrera arenosa se cerrara, y cuando ya llevaba 40 dias cerrada, los pescadores la reabrieron el 29 de abril (Fig. 3A).

El mayor nivel de inundacion de la laguna de La Mancha se registro en epoca de nortes en febrero (83.7 cm [+ o -] 1.9 Media [+ o -] Error estandar, entre el horizonte H8 y H9), coincidiendo con la boca estuarina cerrada (Fig. 3B). Los mas bajos niveles se observaron cuando la boca estuarina estaba abierta en la epoca seca en junio (18.8 cm [+ o -] 1.9), y al final de la epoca de lluvias en septiembre (17.8 cm [+ o -] 1.9; horizontes H1 y H2 inundados; Fig. 3B). La diferencia entre extremos de inundacion fue de 66 [+ o -] 1.9 cm. Se registro un importante incremento en el nivel de inundacion, que alcanzo hasta el H5, durante eventos de lluvia constante que duro dos dias en el mes de agosto. Respecto a la variacion espacial, se registro un gradiente de inundacion que se incremento de E1 (25.1 cm [+ o -] 1.5; horizontes 1-3 inundados) hacia E4 (46.1 cm [+ o -] 1.5; H1 al H5 inundados). El analisis de varianza mostro diferencias significativas entre fechas ([F.sub.6,56]: 143, p < 0.0001), entre estaciones de muestreo ([F.sub.3,56] : 35.7, p < 0.00001), y en la interaccion ([F.sub.18,56] : 19.7, p < 0.0001).

Colonizacion de epibiontes: El experimento duro 308 dias. De los 72 tubos instalados, 69 (96%) fueron colonizados por al menos una especie y 3 (4%) no presentaron ningun rastro de epibionte sesil. Siete especies de invertebrados sesiles que colonizaron los substratos artificiales fueron: el briozoo Membranipora sp., el poliqueto Ficopomatus miamiensis (Treadwell, 1934), cuatro moluscos bivalvos Crassostrea rhizophorae (Guilding, 1828), Ischadium recurvum (Rafinesque, 1820), Isognomon alatus (Gmelin, 1791) y Mytilopsis leucophaeata (Conrad, 1831); y un crustaceo balanido Amphibalanus eburneus (Gould, 1841) (Cuadro 1).

Se contabilizo un total de 24 843 individuos, de los cuales 4 276 (17%) se registraron como "vivos" y 20 567 (83%) como "muertos". La colonizacion total en terminos de Riqueza especifica fue igual para las tres epocas climaticas (S = 6), mientras que en terminos de abundancia total fue similar entre las epocas de nortes y seca (8 183 y 8 178 individuos, respectivamente) pero mayor para la epoca de lluvias (8 482 individuos) (Cuadro 1). La especie con el mayor numero de individuos reclutados fue F. miamiensis (19 019) y la del menor numero fue I. alatus (1). Cinco de las siete especies estuvieron presentes en las tres epocas climaticas, y de las dos restantes, I. alatus, se registro solo en la epoca seca mientras que Membranipora sp., estuvo ausente en esa misma epoca (Cuadro 1).

La colonizacion de epibiontes por estaciones de muestreo fue mayor en la E4, con 10 315 individuos de seis especies, 3 376 (33%) vivos y 6 939 (67%) muertos. La abundancia acumulada en esta estacion represento a su vez el 41% de la abundancia total anual de epibiontes registrados en este experimento en La Mancha. Todas las especies colonizaron las cuatro estaciones de muestreo (Fig. 4), excepto I. alatus, del que solamente se registro un individuo en E2 (por lo que se omite el grafico de la especie). Sin embargo, Membranipora sp. presento mayores abundancias en E1, I. recurvus y C. rhizophorae en E3, y F. miamiensis, M. leucophaeata y A. eburneus en E4 (Fig. 4).

En cuanto a la colonizacion vertical (Fig. 5), se registro el maximo de nueve horizontes con presencia de epibiontes, es decir, las especies pudieron establecerse sobre los tubos hasta una altura maxima entre 80 y 90 cm desde el fondo fangoso. Las especies que se establecieron en los nueve horizontes, al menos en una de las epocas climaticas, fueron F. miamiensis y M. leucophaeata, mientras que I. alatus tuvo mas afinidad por el horizonte mas cercano al fondo (H1). El unico horizonte colonizado por las siete especies de epibiontes fue H1.

Supervivencia/Mortalidad: De manera general, los porcentajes de mortalidad de los epibiontes fueron mayores que los porcentajes de supervivencia en las tres epocas climaticas, aunque en lluvias (77%) no fue tan alto como en nortes (81%) ni tan extremo como en la epoca seca (90%) (Cuadro 1). El poliqueto F. miamiensis presento los mayores porcentajes de mortalidad particularmente en la epoca seca (100%) y en la epoca de lluvias (99.9%). Por el contrario, el falso mejillon M. leucophaeata fue la especie con el mayor numero de individuos vivos (1 499), y en lluvias presento su mas alta supervivencia (94%). El ostion C. rhizophorae aumento su abundancia en la epoca seca, pero en las tres epocas climaticas, presento mayor mortalidad que supervivencia. De las tres especies con las menores abundancias en todo el experimento, dos de ellas, I. alatus e I. recurvus, registraron altas supervivencias, mientras que en la tercera, Membranipora sp., altas mortalidades. El balano A. eburneus presento menos variacion en la relacion supervivencia/mortalidad en sus poblaciones respecto a las otras especies, obteniendo en el recuento total al final del experimento, un numero ligeramente mayor de sobrevivientes que de muertos (Cuadro 1).

La mayoria de las especies sobrevivieron mas en la E4 que en el resto de las estaciones, a excepcion de I. recurvus que sobrevivio mas (97%) en la E3 (Fig. 4). El poliqueto F. miamiensis fue la especie que de manera mas constante presento mas individuos muertos que vivos en toda la laguna, con mortalidades de 100% y 99% en el norte y centro de la laguna, hasta 87% en el sur en la E4. Aunque Membranipora sp. colonizo preferentemente la E1, murieron el 98% de sus individuos (Fig. 4).

En cuanto a la supervivencia vertical, todas las especies tuvieron sus mayores porcentajes de supervivencia (68-98%) en H1 y H2 (Fig. 5), y una alta mortalidad (100%) en los horizontes mas altos. Por otro lado, la unica especie que de manera constante presento mayor numero de individuos muertos que vivos en los nueve horizontes fue F. miamiensis.

Variacion espacio-temporal de la Riqueza especifica y la abundancia: Los resultados de los ANDEVA fueron mas contundentes para los datos de abundancia que para los de Riqueza especifica, por lo tanto se describen a continuacion los resultados mas relevantes de los primeros. La abundancia de epibiontes vivos se mantuvo significativamente por debajo de la abundancia de epibiontes muertos en las tres epocas climaticas y en las cuatro estaciones de muestreo (Fig. 6; [F.sub.6,1272]: 3.45, p = 0.002).

La abundancia de epibiontes vivos aumento de E1 (norte de la laguna) hacia E4 (al sur), mientras que la abundancia de los epibiontes muertos decrecio hacia E3 en la epoca seca y en la de lluvias (Fig. 6). Por otro lado, se encontraron diferencias significativas entre la abundancia de epibiontes vivos versus muertos y su distribucion vertical por horizontes en las cuatro estaciones de muestreo (Fig. 7; [F.sub.24,1224]: 12.919, p = 0.00001). Los epibiontes vivos, con abundancia baja, solamente se registraron en los horizontes mas cercanos al fondo (H1-H5), y los epibiontes muertos, con una marcada mayor abundancia, se registraron en un mayor numero de horizontes, sobre todo en la E4 alcanzaron hasta el H9. Se determino que en las estaciones E1, E2 y E3 los epibiontes muertos abundaron en los horizontes H1 al H6, y la estacion E4 fueron mas abundantes en los horizontes H4 a H7. Cabe resaltar la E4, en la cual, hubo mayor abundancia de epibiontes vivos que de muertos en H1 y H2, y a partir del H3 al H9 el comportamiento fue inverso, o sea, abundaron mas los epibiontes muertos que los vivos (Fig. 7).

Analisis del efecto de la insolacion: No se encontro un efecto significativo de la insolacion para los datos de Riqueza especifica de los epibiontes sesiles que colonizaron los tubos ([F.sub.1 1280] : 0.63, p = 0.42) pero si para los datos de abundancia, encontrandose que hubo mayor abundancia de epibiontes muertos en los sitios sombreados que en los sitios soleados (Fig. 8; [F.sub.1 1280]: 4.89, p = 0.02). No se encontraron diferencias significativas entre epocas climaticas (p = 0.402) ni entre estaciones de muestreo (p = 0.61) en la abundancia de epibiontes en sitios soleados versus sitios sombreados. La mayor abundancia de epibiontes muertos en los sitios sombreados respecto a los sitios soleados fue mas evidente para las especies Membranipora sp., F. miamiensis y C. rhizophorae en los horizontes H3 al H7 (Fig. 5).

DISCUSION

En el transcurso del presente experimento se observo que los vientos nortes fueron los principales causantes del cierre de la boca estuarina de La Mancha, y las maniobras de excavacion de los pescadores locales, las causantes de su apertura, por encima de los eventos de apertura natural. A pesar de la intervencion de los pescadores en la dinamica de la boca estuarina, se confirma que: 1) el nivel de inundacion aumenta cuando la boca estuarina esta cerrada, lo que puede tomar varios dias o varias semanas; 2) el nivel tambien aumenta cuando hay grandes aportes de agua por lluvias aun estando abierta la boca estuarina, y su duracion es de pocas horas o dias; y 3) el nivel de inundacion decrece drasticamente en pocas horas, con la apertura de la barrera arenosa. Este comportamiento de la boca estuarina efimera, concuerda con los resultados de Lara-Dominguez, Day, Yanez-Arancibia y Sainz-Hernandez (2006), quienes encontraron que La Mancha es un fuerte exportador neto de agua al oceano, principalmente en nortes y en lluvias. Ademas, se pudo observar que la boca estuarina se mantuvo predominantemente abierta durante el ano, por lo que los niveles de inundacion de la laguna son relativamente bajos, mismo comportamiento observado por Psuty et al. (2009).

Los resultados del presente experimento reflejan el importante efecto de la fluctuacion del nivel de inundacion sobre la colonizacion y baja supervivencia de los epibiontes sesiles. Los epibiontes colonizaron eficientemente los tubos en todos los horizontes inundados a lo largo del ano, lo cual indica que, de manera general, hubo un suministro de larvas en la columna de agua que estaban dispuestas a establecerse en los substratos en cuanto hubo disponibilidad de espacio vertical, y las larvas que se establecieron pertenecieron a las especies que en ese momento se estaban reproduciendo. Sin embargo, la mortalidad de los epibiontes establecidos fue total en los horizontes intermedios y altos de los tubos, debido a la repentina exposicion a la desecacion cada vez que bajaba el nivel de inundacion. Por el contrario, la supervivencia fue mayor en los escasos dos o tres horizontes, que permanecieron inundados a lo largo del ano, tal como lo registraron Ruiz y Lopez-Portillo (2014) para los epibiontes en raices de mangle rojo en esta misma laguna. La variabilidad en el nivel de inundacion en la laguna de La Mancha no solo impacta el desarrollo de los epibiontes sesiles de la zona intermareal del manglar, sino que se ha determinado que el impacto de dicha variabilidad tambien se manifiesta en el desarrollo del manglar y usos ecosistemicos. Se ha podido registrar que cuando los periodos de inundacion son cortos y poco frecuentes, la comunidad arborea de manglar que rodea a la laguna es mono especifica y de baja altura, pero cuando los periodos de inundacion son mas largos y con mayor frecuencia, el manglar es mas diverso y alcanza mayor altura (Hernandez-Trejo, Priego-Santander, Lopez-Portillo, & Insunza-Vera, 2006). Esto indica lo favorable que resulta para el sistema, que se mantenga cerrada la barrera estuarina por un periodo relativamente largo.

De acuerdo con los resultados, la especie con el mayor porcentaje de mortalidad causada por el efecto acumulado de las fluctuaciones en los niveles de inundacion, fue el poliqueto F. miamiensis. Esta especie fue capaz de colonizar nueve horizontes, pero, aunque es una especie intermareal con una resistencia comprobada de sobrevivir mas de 24 horas de exposicion a la desecacion en granjas camaronicolas cuando se hacen los recambios de agua (Tovar-Hernandez & Yanez-Rivera, 2012), no pudo sobrevivir en los tubos colocados en La Mancha despues de abrirse la boca estuarina, pues el periodo de desecacion supera el tiempo de tolerancia de esta, y de las demas especies intermareales, ya que puede tomar varios dias o semanas para que se vuelvan a cubrir con agua. Sin embargo, la historia de vida de este poliqueto tubicola le permite seguir reproduciendose y colonizando los substratos duros en La Mancha, a pesar de la baja profundidad prolongada de la laguna y de las pocas oportunidades que tiene de establecerse cuando hay mas disponibilidad de espacio vertical durante la epoca de nortes. Tovar-Hernandez y Yanez-Rivera (2012) han determinado que las larvas planctotroficas de esta especie se establecen en los substratos duros a los 13 dias de haber sido desovadas y tardan dos dias en construir sus tubos y engrosarlos, ademas, se reproducen desde tallas muy pequenas, desde 3.5 mm de largo. Por lo tanto, al menos para esta especie, en esos periodos de escasos 20-40 dias que aproximadamente los pescadores dejaron cerrada la laguna de La Mancha, le fueron suficientes para colonizar, reproducirse, y persistir en este sistema, aunque es importante senalar que no alcanzo a formar, ni en los tubos, ni en las raices de mangle, las colonias voluminosas en forma de arrecifes que se han registrado para especies del genero Ficopomatus (Schwindt, De Francesco, & Iribarne, 2004; Tovar-Hernandez & Yanez-Rivera 2012), sino que apenas le dio tiempo de que se incrustaran individuos solitarios, o a formar asociaciones masivas pero rudimentarias.

No se observo una sucesion de las especies sesiles conforme transcurrieron las diferentes epocas climaticas, sino que la mayoria de ellas estuvieron presentes desde la primera etapa del experimento, y permanecieron desarrollandose en el ano, de ahi que las diferencias en los datos de riqueza especifica no fueran tan evidentes como con los datos de abundancia. Una de las especies que estuvo presente en todos los muestreos fue C. rhizophorae, que se ha determinado que se reproduce continuamente durante todo el ano en las costas de Brasil (Lenz & Boehs, 2011), y tal parece que tambien en La Mancha se reproduce con periodicidad, y probablemente sus individuos sean relativamente longevos. Los resultados parecen indicar que el aumento en la abundancia de ciertas especies en alguna de las epocas climaticas (particularmente nortes y lluvias), pudo deberse mas a sus epocas reproductivas que a la duracion de la exposicion de los substratos, o a un proceso de sucesion de especies. Por ejemplo, en el caso de F. miamiensis, aparentemente la gran mayoria de sus individuos se establecieron desde la primera etapa del experimento, en nortes, cuando se alcanzaron los mayores niveles de inundacion y cuando esta especie aprovecho el espacio vertical para establecerse, de ahi que se registraran tan altas mortalidades y cero, o escasos individuos vivos, en la segunda y tercera etapas del experimento. Igualmente para el caso de M. leucophaeata, que fue la unica especie en la cual se observo un incremento en su abundancia hacia el dia 308 del experimento, posiblemente tal incremento se debio mas a que su temporada reproductiva, que es de junio a octubre (Rajagopal, Van der Gaag, Van der Velde, & Jenner, 2005), coincidio hacia la etapa final de experimento (septiembre) que a un proceso de sucesion. La sucesion de especies que se ha observado en otros sistemas costeros si tiene una relacion con el tiempo de exposicion a los substratos artificiales, por ejemplo en Jamaica, Elliott, et al. (2012) determinaron que los balanos e hidroides inician la colonizacion de placas de acrilico pero rapidamente son reemplazados por ascidias y briozoos. Sin embargo, cabe senalar que los resultados aqui presentados corresponden a un diseno experimental enfocado unicamente en las especies sesiles y para evaluar el impacto acumulado en ellas, ademas, son una primera aproximacion y marcan la pauta para futuras investigaciones, especialmente seria interesante conocer la colonizacion y la sucesion de especies en etapas todavia mas tempranas de las estudiadas aqui, pues se ha visto que en otro estudio realizado en el Caribe colombiano, a los 30 dias de iniciado el experimento hubo claros indicios de colonizacion (Romero-Murillo & Polania, 2008).

Bingham (1992) comprobo que, al menos para el sistema costero estudiado en Florida, no siempre las condiciones ambientales mas estresantes dan como resultado mas bajas abundancias y diversidad de epibiontes, sino que mas bien los patrones de distribucion son una combinacion de factores fisicos y biologicos. Pero, para el caso de La Mancha, las condiciones ambientales estresantes, ocasionadas por la dinamica hidrologica de la boca estuarina, si juegan un papel determinante en las bajas abundancias y altas mortalidades de los epibiontes sesiles de la zona intermareal del manglar, lo cual concuerda mas con el modelo clasico para zonas intermareales rocosas, en el que las partes altas de un perfil de playa, o en este caso las partes altas de los tubos o substratos artificiales, son modeladas por factores fisicos, y las partes bajas, que aqui serian los horizontes permanentemente inundados, por factores biologicos (Little & Kitching, 1996).

El efecto de la insolacion sobre la supervivencia de epibiontes ha sido escasamente estudiado en areas de manglar, pero se sabe de la importancia que tiene en general la iluminacion, aunada a la temperatura, y en ocasiones relacionada tambien con la profundidad, en el establecimiento y desarrollo de especies intermareales y submareales, y que muchas larvas siendo fotopositivas en el plancton se convierten en fotonegativas en el momento de colonizar un fondo marino (Reyes & Campos, 1992; Little & Kitching, 1996). En La Mancha, el analisis del efecto de la insolacion sobre los epibiontes sesiles nos permitio observar que si hubo preferencia por el microhabitat sombreado, con una mayor colonizacion pero con consecuente mayor mortalidad que en los substratos de sitios soleados, y por otro lado, los individuos que sobrevivieron al descenso del nivel de inundacion no reflejaron diferencias significativas ni en riqueza ni en abundancia entre microhabitats, por lo que se puede apreciar que los horizontes permanentemente inundados tienen condiciones ambientales relativamente mas estables. La preferencia de los epibiontes por colonizar substratos en sitios sombreados tambien fue observada en la Bahia Chengue, Colombia por Reyes y Campos (1992). En Belice se determino experimentalmente que las esponjas Haliclona y Lisodendoryx, habitantes submareales y del intermareal bajo, pueden sobrevivir y logran regenerarse en individuos saludables despues de exponerse seis horas al sol, pero Scopalina, que se distribuye verticalmente por debajo de las anteriores, solamente sobrevive dos horas cuando se expone a la desecacion sin importar si es a la sombra o al sol (Rutzler, 1995). Estos resultados permiten observar el diferente grado de resistencia de las especies a la desecacion y a la insolacion, pero en el caso de los epibiontes de La Mancha, el tiempo de exposicion a estos factores es tan prolongado, que causa mortalidades del 100 % aun cuando las especies posean conchas y exoesqueletos que las protegen contra la perdida de agua, incluso si son las mas resistentes por habitar en la zona intermareal alta.

En conclusion, la dinamica hidrologica de la laguna de La Mancha dio como resultado el establecimiento en los substratos artificiales de unicamente siete especies de invertebrados intermareales, que en general permanecen en la laguna sin una clara sucesion de especies relacionada con las epocas climaticas. La mortalidad de los individuos fue significativamente mayor que la supervivencia, particularmente en las partes altas de los substratos, debido a los prolongados periodos de desecacion cuando disminuye el nivel de inundacion tras la apertura de la boca estuarina. La baja proporcion de individuos sobrevivientes se mantuvo en un espacio vertical reducido a 20-30 cm. Aparentemente, hay una importante sincronizacion de las historias de vida de los epibiontes sesiles con la alta variabilidad ambiental de La Mancha, y las especies colonizan preferentemente los substratos en sitios puntuales sombreados que en sitios puntuales soleados sin distincion de la epoca climatica ni de la estacion de muestreo en la laguna. Las maniobras de excavacion de la barrera arenosa por los pescadores locales, que interrumpen el llenado maximo posible de la laguna y que se adelantan a la apertura natural de la boca estuarina, podrian traer consecuencias futuras en el desarrollo de las comunidades intermareales que habitan en la laguna de La Mancha.

AGRADECIMIENTOS

El presente trabajo es parte de la tesis de Maestria de M. Ruiz en el Posgrado del INECOL, quien agradece al CIAD-Mazatlan y a A.M. van der Heiden por la licencia laboral para la realizacion del presente estudio. Se agradece a J. Tolome, E. Lopez-Barradas, A. Martinez-Chacon, H. Barradas, F. Aguilar y A. Garcia su apoyo en campo y a R. Monroy la elaboracion de la Fig. 1. A los especialistas del ICMyL-UNAM: A. Granados Barba (Polychaeta), M. Reguero Reza (Mollusca) y J. Salgado (Crustacea) por la identificacion taxonomica del material colectado. Tambien se agradece a A. Castillo-Guerrero y a los revisores anonimos sus comentarios para mejorar este manuscrito y V. Williams su apoyo en la traduccion al idioma ingles. Estudio financiado por el Proyecto CONACYT 25935-N.

REFERENCIAS

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Marcela Ruiz Guerrero (1) & Jorge Lopez-Portillo (2)

(1.) Centro de Investigacion en Alimentacion y Desarrollo, A.C., Unidad Mazatlan en Acuicultura y Manejo Ambiental, Mazatlan, Sinaloa, Mexico; marcela@ciad.mx

(2.) Red de Ecologia Funcional, Instituto de Ecologia, A.C., Xalapa, Veracruz, Mexico; jorge.lopez.portillo@inecol.mx

Recibido 27-VI-2016. Corregido 25-I-2017. Aceptado 28-II-2017.

Leyenda: Fig. 1. Ubicacion de cuatro estaciones de muestre o en el manglar de la laguna costera La Mancha, Veracruz, Mexico. La flecha horizontal indica la boca de la laguna. Fig. 1. Location of the four sampling stations at La Mancha coastal lagoon mangrove, Veracruz, Mexico. The horizontal arrow indicates the inlet of the lagoon.

Leyenda: Fig. 2. Elaboracion, colocacion y recolecta de substratos artificiales: A) Tubos PVC forrados con malla mosquitera, B) Recubrimiento con cemento, C) Substrato artificial (al frente, a mano izquierda) y rizoforo de mangle rojo (atras, a mano derecha), D) Substratos colonizados por epibiontes. Fig. 2. Preparation, placement and collection of artificial substrates: A) PVC-stakes lined with nylon mesh, B) Cement coating, C) Artificial substrate (front, left-hand side) and red mangrove rhizophore (behind, right-hand side), D) Substrates colonized by epibionts.

Leyenda: Fig. 3. Monitoreo hidrologico de la laguna La Mancha, de octubre-2000 a septiembre-2001, durante tres epocas climaticas. A) Condicion abierta (o) y cerrada (*) de la boca estuarina y los principales eventos causantes de su apertura ([??] = Accion de los pescadores) o de su cierre ([??] = Vientos Nortes), B) Nivel de inundacion ([+ o -] ES) y horizontes experimentales inundados en siete fechas y en ambas condiciones de la boca (BA = Boca abierta, BC = Boca cerrada). Las flechas verticales indican el inicio y termino del experimento.

Fig. 3. Hydrological monitoring of La Mancha lagoon, from October-2000 to September-2001, along three climatic seasons. A) Open (o) and closed (*) inlet condition at La Mancha lagoon and major events that cause inlet to open ([??] = Manual digging by fishermen) or close ([??] = Nortes winds), B) Flood levels ([+ or -] SE) and flooded experimental horizons at seven different days and in both inlet condition (BA = Open inlet, BC = Closed inlet). Vertical arrows indicate the start and end dates of the experiment.

Leyenda: Fig. 4. Abundancia acumulada (numero de individuos vivos y muertos) por especie de epibionte sesil en substratos artificiales en cuatro estaciones de muestreo en la laguna de La Mancha, Mexico. Las especies aparecen en orden de importancia numerica. Fig. 4. Accumulated abundance (live and dead individuals) per species of sessile epibiont on artificial substrates at four sampling stations in La Mancha lagoon, Mexico. Species are listed in numerical order of importance.

Leyenda: Fig. 5. Distribucion vertical (por horizonte) de la abundancia acumulada (individuos vivos y muertos) por especie de epibionte sesil en substratos artificiales, distinguiendo entre sitios sombreados y sitios soleados, en la laguna de La Mancha, Mexico. Las especies aparecen en orden de importancia numerica. Fig. 5. Vertical distribution (by horizon) of accumulated abundance (live and dead individuals) per species of sessile epibiont on artificial substrates, differentiated between shaded and sunny sites at La Mancha lagoon, Mexico. Species are listed in numerical order of importance.

Leyenda: Fig. 6. Abundancia (Media [+ o -] ES) de epibiontes sesiles vivos y muertos en substratos artificiales en tres epocas climaticas y cuatro estaciones de muestreo en la laguna de La Mancha, Mexico. Fig. 6. Live and dead sessile epibionts abundance (Mean [+ or -] SE) on artificial substrates at three climatic seasons and four sampling stations at La Mancha lagoon, Mexico.

Leyenda: Fig. 7. Abundancia (Media [+ o -] ES) de epibiontes sesiles vivos y muertos en substratos artificiales en horizontes experimentales y cuatro estaciones de muestreo en la laguna de La Mancha, Mexico. Fig. 7. Live and dead sessile epibionts abundance (Mean [+ or -] SE) on artificial substrates at experimental horizons and four sampling stations at La Mancha lagoon, Mexico.

Leyenda: Fig. 8. Comparacion de la abundancia (Media [+ o -] ES) de epibiontes sesiles vivos y muertos en substratos artificiales entre sitios soleados y sitios sombreados en la laguna de La Mancha, Mexico. Las letras minusculas representan grupos similares. Fig. 8. Comparison between the abundance (Mean [+ or -] SE) of live and dead sessile epibionts on artificial substrates in shaded and sunny sites at La Mancha lagoon, Mexico. Lower case letters represent similar groups.
CUADRO 1
Abundancia acumulada de individuos vivos y muertos, y porcentajes
de sobrevivencia (%S) y mortalidad (%M) de epibiontes sesiles en
substratos artificiales en tres epocas climaticas en el manglar de
la laguna La Mancha

TABLE 1
Accumulated abundance of live and dead individuals, survival
rates (%S) and mortality (%M) of sessile epibionts on artificial
substrates during three climatic seasons at La Mancha mangrove lagoon
system

Especie de epibionte sesil     "Nortes" (Dia 130)

                             Vivos (%S)   Muertos (%M)
Bryozoa:
Membranipora sp.               10(3)        282 (97)
Annelida Polychaeta:
Ficopomatus miamiensis        930 (14)      5689(86)
Vlollusca Bivalvia:
Crassostrea rhizophorae       23 (37)        39(63)
Ischadium recurvus             5(50)         5(50)
Isognomon alatus                0(0)          0(0)
Mytilopsis leucophaeata        13(7)        183 (93)
Crustacea Cirripedia:
Amphibalanus eburneus         563 (56)      441 (44)
Suma:                         1544(19)     6639 (81)
Colonizacion total:                    8183

Especie de epibionte sesil        Seca (Dia 210)

                             Vivos (%S)   Muertos (%M)
Bryozoa:
Membranipora sp.                0(0)          0(0)
Annelida Polychaeta:
Ficopomatus miamiensis          0(0)       6386 (100)
Vlollusca Bivalvia:
Crassostrea rhizophorae       195 (32)      419(68)
Ischadium recurvus            75 (100)        0(0)
Isognomon alatus              1 (100)         0(0)
Mytilopsis leucophaeata       264 (54)      221 (46)
Crustacea Cirripedia:
Amphibalanus eburneus         262 (42)      355 (58)
Suma:                         797(10)      7381 (90)
Colonizacion total:                    8178

Especie de epibionte sesil       Lluvias (Dia 308)

                             Vivos (%S)   Muertos (%M)
Bryozoa:
Membranipora sp.                0(0)         5(100)
Annelida Polychaeta:
Ficopomatus miamiensis         7(0.1)     6007 (99.9)
Vlollusca Bivalvia:
Crassostrea rhizophorae        85(29)       209 (71)
Ischadium recurvus             5(100)         0(0)
Isognomon alatus                0(0)          0(0)
Mytilopsis leucophaeata      1222 (94)       76 (6)
Crustacea Cirripedia:
Amphibalanus eburneus         616(71)       250(29)
Suma:                         1935(23)     6547 (77)
Colonizacion total:                    8482

Especie de epibionte sesil   Abundancia total anual

                             Vivos (%S)   Muertos (%M)
Bryozoa:
Membranipora sp.               10(4)        287 (96)
Annelida Polychaeta:
Ficopomatus miamiensis         937(5)      18082 (95)
Vlollusca Bivalvia:
Crassostrea rhizophorae       303 (31)      667 (68)
Ischadium recurvus            85 (94)         5(6)
Isognomon alatus               1(100)         0(0)
Mytilopsis leucophaeata      1499 (76)      480 (24)
Crustacea Cirripedia:
Amphibalanus eburneus        1441 (58)     1046 (42)
Suma:                        4276 (17)     20567(83)
Colonizacion total:                    24843

Las especies son listadas en orden taxonomico. Se indican los dias
transcurridos desde el inicio del experimento.
Species are listed in taxonomic order. Numbers of days from the
beginning of the experiment are shown.
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Author:Ruiz Guerrero, Marcela; Lopez-Portillo, Jorge
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Jun 1, 2017
Words:8373
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