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Clinical and parasitological evaluation of White-footed Tamarins (Primates: Cebidae: Saguinus leucopus) from two free-range populations located in San Carlos and San Rafael (Antioquia, Colombia)/Valoracion clinica y parasitologica del titi gris (Primates: Cebidae: Saguinus leucopus) en dos poblaciones naturals presentes en San Carlos y San Rafael (Antioquia, Colombia)/ Valoracao clinica ...

Introduccion

Diferentes factores antropicos presentan una creciente amenaza para la persistencia y conservacion de la biodiversidad en Colombia. En el caso de los primates, cinco especies presentan su area de distribucion exclusivamente en Colombia incluyendo el titi gris (Saguinus leucopus) (30), el cual tiene la mayor parte de su distribucion en el departamento de Antioquia (8). Las poblaciones de S. leucopus han sido impactadas por perdida gradual del habitat y extraccion para el comercio ilegal de mascotas lo que ha valido la inclusion de esta especie en la lista de especies amenazadas (EN) del libro Rojo IUCN (14).

Dada la alta mortalidad de S. leucopus en cautiverio (26), es fundamental la incorporacion de aspectos basicos de la biologia de la especie, nutricion, fisiologia y variables hematologicas y de quimica sanguinea en planes de conservacion (32). Esto puede permitir identificar el impacto del cautiverio sobre la sobrevivencia, hacer un seguimiento del proceso de rehabilitacion de los individuos y determinar el impacto epidemiologico de individuos rehabilitados y liberados sobre las poblaciones naturales de destino.

Una amplia diversidad de parasitos pueden llegar a infectar primates Neotropicales (6,33,34). Particularmente en S. leucopus en cautiverio se han descrito protozoos y helmintos como coccidias, Trichomonas spp., Ascaris spp., Prosthenorchis spp., filarias, Trichostrongylus spp., Strongyloides spp. y Spiruridae; parasitos que bajo condiciones especiales de cautiverio pueden comportarse como patogenos y causar incluso la muerte (5,16,24).

Igualmente, los perfiles hematologicos y serologicos suelen mostrar diferencias notables entre grupos que permanecen en cautiverio, lo que indica el efecto de factores locales sobre la fisiologia (11, 15). Por consiguiente, cambios en el entorno relacionados con el estres y exposicion a elementos infecciosos podrian acarrear cambios en la comunidad de parasitos y en general en las condiciones de salud de las poblaciones, siendo crucial incorporar variables fisiologicas y epidemiologicas de poblaciones naturales de S. leucopus en estudios relacionados con la ecologia y conservacion de la especie (21).

Para abordar este problema, en el presente estudio se caracterizaron las condiciones fisicas, parametros fisiologicos en sangre y presencia de parasitos en dos poblaciones naturales de S. leucopus en sendas areas protegidas ubicadas en la region central de su area de distribucion. Adicionalmente, se hacen recomendaciones dirigidas a la conservacion de la especie a partir de patrones encontrados en dichas poblaciones.

Materiales y metodos

Area de estudio

Cinco sitios de captura fueron ubicados en los municipios de San Rafael (SR1 y SR2) y San Carlos (SCA1, SCA2 y SCA3) en el Departamento de Antioquia, Colombia, en areas protegidas por las centrales hidroelectricas de Jaguas y San Carlos pertenecientes a la empresa Isagen. La zona de vida corresponde a un bosque humedo tropical (12), en bosque secundario que cuenta con arboles entre 10 y 15 m de altura, excepto el sitio SCA2, el cual cuenta con un bosque de galeria intervenido aledano a una zona de transito y viviendas cercanas, con arboles menores a los 10 m de altura.

El trabajo de campo tuvo una duracion de cuatro meses durante los cuales se logro la captura de 25 individuos.

Toma de muestras

A una altura aproximada de dos metros del suelo se instalaron trampas colectivas28 que fueron cebadas diariamente con guayaba y banano durante un periodo de cuatro a 10 semanas. Una vez capturados, los individuos fueron pesados y anestesiados con una dosis de Ketamid[R] (ketamina-midazolam) intramuscular de 12 mg/kg. Mediante puncion directa de la vena femoral se obtuvo una muestra de sangre periferica de ~1,5 a 2,0ml ([less than or equal to] 1% del peso corporal) (11,22, 33), utilizada para analisis hematologicos y geneticos. Asi mismo, se hicieron extendidos de gota gruesa (GG) de cada individuo en duplicado para realizar el analisis de hemoparasitos. Acorde con el volumen de sangre tomado se realizo reposicion de liquidos con solucion salina via subcutanea.

Adicionalmente se recolectaron muestras de material fecal de cada individuo o en su defecto se tomaron muestras en hisopo mediante frotis del colon descendente aproximadamente a 3 cm del recto (2). Una vez finalizada la toma de datos fisicos, clinicos y muestras biologicas, se espero a que los individuos se recuperaran del anestesico antes de ser liberarlos en el mismo sitio de captura. Todas las muestras fueron refrigeradas a 4[degrees]C hasta su llegada al laboratorio y procesadas dentro de las 24 horas siguientes a la colecta. Esta investigacion conto con el permiso de investigacion No. 268 de Febrero 1 del 2013, otorgado por la Autoridad Nacional de Licencias Ambientales de Colombia.

Valoracion clinica

Se tomaron medidas individuales de peso y dimensiones corporales (Largo cabeza--cola, Largo oreja, Largo cola, Largo pata sin garra). Se determino el sexo, presencia de posibles parasitos externos y se asignaron clases de edad (infantil, juvenil, subadulto y adulto) de acuerdo a caracteristicas fisicas establecidas para pequenos primates (34). Se realizo un examen clinico veterinario general siguiendo los parametros descritos por Varela (2007)34, mediante el cual se evaluaron el porcentaje de deshidratacion, piel, anexos y los sistemas digestivo, respiratorio, cardiovascular, linfatico, reproductivo, musculo-esqueletico y neurologico.

La condicion corporal se evaluo como obeso, normal, moderado o caquectico. Se considero condicion de obesidad cuando se observo acumulo de grasa a nivel abdominal sin lograr palpar los principales accidentes del cinturon pelvico (crestas iliacas, tuberosidades isquiaticas) ni del cinturon escapular (clavicula, proceso coracoides, proceso acromial). La condicion corporal normal se definio al encontrar una buena relacion entre masa muscular y osea, mayor proporcion muscular en brazos y piernas, palpacion de solo los principales accidentes oseos del cinturon pelvico y del cinturon escapular principalmente crestas iliacas y claviculas, ademas se logra palpar tejido muscular en la insercion de la cola y torax.

La condicion corporal moderada se definio por la perdida de masa muscular en miembros posteriores y superiores permitiendo palpar con facilidad las crestas iliacas y claviculas, los procesos isquiaticos y procesos coracoides y acromial, asi como una perdida considerable de tejido muscular en la base de la cola, espalda y torax. Finalmente, una condicion corporal caquectica se definio por escasa o nula masa muscular en miembros superiores e inferiores permitiendo palpar con facilidad las crestas iliacas, los procesos isquiaticos, las claviculas, los procesos coracoides y procesos acromiales, asi como la facil palpacion de las vertebras coccigeas de la base de la cola, escasa o nula cantidad de musculo en espalda y torax y perdida de masa muscular en cuello y craneo.

Mediante contratacion con un laboratorio clinico veterinario particular y haciendo uso de un analizador hematologico Abacus Junior Vet (Diatron MI PLC, Budapest, Hungria), se generaron perfiles de hemoleucogramas para 19 parametros. Por otra parte se utilizo un analizador Random Access Analyzer A15 (Biosystems, Barcelona, Espana) para evaluar siete parametros de quimica sanguinea.

Identificacion deparasitos sanguineosy gastrointestinales

Se implementaron varios metodos dirigidos a identificar helmintos y protozoos en sangre y materia fecal. Para la identificacion de hemoparasitos se realizaron extendidos de GG por duplicado para cada individuo, realizando independientemente las coloraciones de Field y Giemsa, ampliamente utilizadas para la identificacion de hemoparasitos como Plasmodium spp., Trypanosoma spp. y filarias. Las lecturas se realizaron con un microscopio de luz y aumento de 1000X para la identificacion morfologica de los estadios parasitarios tanto de protozoos como de nematodos sanguineos.

Para la identificacion de parasitos en materia fecal se implementaron las tecnicas de coprologico directo, coprologico por concentracion y aislamiento en agar. El coprologico directo consistio en la lectura de ~2 mg de materia fecal sobre una lamina de portaobjetos con una gota de solucion salina para la identificacion de parasitos moviles, o con una gota de lugol para la caracterizacion de estructuras morfologicas. Ambos montajes fueron observados con aumentos de 100 y 400X.

El coprologico por concentracion se realizo empleando la tecnica de Ritchie modificada o formol-eter, para la cual se agregaron 10 ml de formalina al 3,7% (relacion 1:10) a ~2 g de materia fecal en un tubo de ensayo. La mezcla se homogenizo, se dejo en reposo por 10 minutos y se filtro. Al filtrado se le adicionaron 2 ml de eter, se centrifugo a 2000 rpm durante 5 min y se recupero el sedimento, el cual fue observado en su totalidad con aumentos de 100 y 400X.

Finalmente la tecnica de aislamiento en agar consistio en situar ~5 g de materia fecal en el centro de un plato de Petri con agar nutritivo, el cual se tapo y se sello con parafilm dejandolo a temperatura ambiente. Se realizaron observaciones con esteromicroscopio al tercer y sexto dia para detectar la presencia de larvas. Una vez cumplido el sexto dia se realizo un lavado de la muestra con 10 ml de formalina al 3,7%, la cual se centrifugo para luego observar el sedimento en su totalidad con aumentos de 100 y 400X.

En caso de lesiones cutaneas sospechosas de Leishmaniosis, se hizo un raspado de tejido que fue extendido sobre una lamina portaobjetos y se tomo una biopsia realizando un corte de 1,5 mm del borde activo de la lesion, que fue almacenado en un vial con formol al 10%. Posteriormente, se realizaron en el laboratorio improntas sobre una lamina portaobjetos. Las muestras de raspado e improntas se dejaron secar a temperatura ambiente y se fijaron en metanol al 10% durante 5 minutos. Para la identificacion de amastigotes de Leishmania spp. se realizo colacion con Giemsa.

Analisis estadistico

Para cada variable hematologica y de quimica sanguinea se identificaron los datos atipicos como aquellos que se alejan del cuartil mas cercano por lo menos una vez y media el rango intercuartil, siendo excluidos del calculo de los valores de media para evitar sesgos. Se estimaron los valores minimos, maximos y valores de media total para cada parametro evaluado al igual que su desviacion estandar. Ademas se calculo el valor de la mediana para cada uno de los parametros sin excluir en este caso los datos atipicos. Se realizo prueba de normalidad de Shapiro-Wilk y Kolmogorov-Smirnov o transformacion de los datos para ajustarlos a una distribucion normal y posteriormente se estimaron diferencias entre medias para cada uno de los parametros sanguineos, signos vitales y medidas corporales mediante ANOVA. En algunos casos en los que los parametros no se ajustaron a una distribucion normal se evaluaron posibles diferencias entre poblaciones mediante una prueba de Kruskal-Wallis. Dichos analisis estadisticos fueron implementados con el paquete R (version 3.0.0.) (27).

Resultados

Se capturaron en total 25 individuos en cinco grupos sociales (Tabla 1), correspondientes a tres sitios en la localidad de San Carlos (SCA1, SCA2, SCA3) y a dos sitios en San Rafael (SR1, SR2) (Tabla 2). Se procuro capturar todos los individuos de cada grupo pero no fue posible debido a que no todos los individuos ingresaron a la trampa. Todos los individuos fueron evaluados clinicamente, pero en algunos casos no se conto con muestra suficiente para realizar todos los analisis hematologicos y de quimica sanguinea. Por esta razon, se obtuvieron dependiendo del parametro evaluado en el hemograma, datos para un minimo de 19 y un maximo de 22 individuos y, para quimica sanguinea un minimo de 16 y un maximo de 20 individuos. Por otro lado, para los analisis parasitologicos intestinales se analizaron el 92% (23/25) de los individuos y al 76% (19/25) se le realizo GG.

Valoracion clinica

Las condiciones de salud se evaluaron en general como normales en cuanto a deshidratacion, sistema respiratorio, cardiovascular, linfatico, reproductivo, musculo esqueletico y neurologico. En la evaluacion del sistema digestivo, las condiciones fueron normales para todos los individuos con respecto a simetria y conformacion abdominal. Las condiciones del pelaje fueron en general buenas. Las piezas dentales se observaron en buen estado excepto en cuatro individuos con piezas dentales desgastadas o fracturadas (Figuras 1A y 1B). En SR no se evidencio ningun signo de lesion en piel o anexos. Aunque las condiciones fisicas generales en SCA tambien fueron buenas, se identificaron cuatro individuos con algun tipo de lesion. Uno de ellos presento amputacion parcial de la cola por causas desconocidas (Figura 1C); un segundo individuo presento una herida en el antebrazo izquierdo a nivel dorsal (Figura 1D), aparentemente derivada de una mordedura; otro individuo con una lesion leve en menton (Figura 1E) y; finalmente, un individuo con lesion en la region dorsal a nivel cervical y toracica superior con exposicion de tejido muscular y secrecion purulenta (Figura 1F). En los tres ultimos casos se realizo limpieza de la herida y aplicacion de antiseptico (Clorhexidina digluconato 0.05%) antes de la liberacion.

En SCA el peso corporal fluctuo entre 450 y 585 g en nueve individuos adultos; los pesos de dos subadultos fueron 380 y 385 g y; para tres juveniles el peso estuvo entre 320 y 350 g. Adicionalmente, se identifico un macho infantil con un peso de 170g (Tabla 3). En SR, el peso fluctuo entre 420 y 550 g en siete individuos adultos, y de tres juveniles solo se cuenta con el peso de un individuo de 260 g. No se evidenciaron diferencias significativas (p>0,05) en las mediciones corporales entre SCA y SR (Tabla 3). Adicionalmente, no se encontraron diferencias significativas en las medias corporales entre machos (n=6) y hembras (n=10) adultos.

En promedio, en SCA la temperatura corporal fue de 38,81[+ or -]0,95 [degrees]C, frecuencia cardiaca (FC) de 340,86[+ or -]57,09 p/min y frecuencia respiratoria (FR) de 61,21[+ or -]17,87 r/min. En SR, la temperatura corporal fue de 37,53[+ or -]0, 55[degrees]C, FC de 266,22[+ or -]38,58 p/min y FR de 82,00[+ or -]65,31 r/min (Tabla 3). Se encontraron diferencias significativas (p<0,05) entre SR y SCA en la temperatura ([F.sub.1,22] =14,62; p=0,0009) y FC ([F.sub.1,21] =11,81; p=0,0025).

SR posee valores de media para AST, fosfatasa alcalina, colesterol y trigliceridos, leucocitos, neutrofilos, linfocitos y monocitos por encima de la media total pero valores de ALT, plaquetas y eosinofilos menores que los estimados en SCA (Tablas 4 y 5). En SCA los valores por encima de la media total fueron ALT, plaquetas y eosinofilos. Se hallaron diferencias significativas entre SCA y SR para los parametros ALT ([F.sub.1,14] =10,820; p=0,005) AST ([F.sub.1,15] =8,725; p=0.01), trigliceridos ([F.sub.1,17]=8.308; p=0,010) y proteinas plasmaticas ([F.sub.1,20]=4,904; p=0,0386).

La mayoria de los individuos presentan en comun neutrofilia, comparado con los valores reportados en individuos en cautiverio (11,15). Dentro de los casos atipicos, se encontro en el grupo SCA3 un macho adulto y una hembra subadulta con eosinofilia marcada (461,6 y 516,3 /[micro]l respectivamente), y neutrofilia (7.385,6 y 11.014,4 / [micro]l, respectivamente). Del mismo modo en el grupo SCA1 se observo el mismo patron en una hembra adulta con eosinofilia (661,6 /[micro]l) y neutrofilia (9.593,2 /[micro]l). En otro caso, una hembra adulta del grupo SCA3 presento un valor alto de creatinina (1,11 mg/dl). Adicionalmente, un macho adulto del grupo SCA2, presento leucocitosis (16.230 /[micro]l) con neutrofilia leve (8.277,3 /[micro]l) y marcada linfocitosis (7.952,7 /[micro]l). En el grupo SCA1 se observaron valores de hematocrito (28,57%) y neutrofilos bajos (3.758,7 /[micro]l) en un macho subadulto. Tambien se encontro un macho adulto del grupo SR2 con monocitosis (747,6 /[micro]l) y presencia de bandas (124,6 /[micro]l). Finalmente, se observo una hembra juvenil y una hembra adulta, ambas del grupo SR1, con linfocitosis (10.342 y 7.089,6 / [micro]l, respectivamente) y monocitosis (608,4 y 443,1 /[micro]l, moderada y leve, respectivamente).

Parasitos sanguineos y gastrointestinales

Se analizaron 11 GG en muestras procedentes de SCA y 8 de SR en las cuales se identificaron filarias (89,5%) y Trypanosoma spp. (68,4%) (Figura 2). Ademas, se realizaron analisis parasitologicos en heces de 15 individuos de SCA y 8 de SR. Se identificaron nueve tipos de parasitos intestinales (Figuras 3, 4 y 5): Prosthenorchis spp. (47,8%), Spiruridae (43,5%), Uncinadas (21,7%), Trichostrongylus spp. (21,7%), Strongyloides spp. (17,4%), Ascaris spp. (4,3%), Entamoeba spp. (17,4%) y Endolimax spp. (8,7%). Adicionalmente a los parasitos mencionados, en una muestra obtenida del grupo SCA 2 proveniente de un individuo no identificado se encontro un nematodo de la familia Metastrongylidae, el cual no fue observado en ninguna de las muestras individuales analizadas. Sobresale que el 77,8% de los individuos analizados presentaron tanto parasitos intestinales como sanguineos. Se observo una marcada diferencia entre SCA y SR en la proporcion de individuos parasitados con Trypanosoma spp., donde se observa un 100% de los individuos parasitados en SCA y un 25% en SR (Figura 6). Ademas se observo el parasito Prosthenorchis spp. en un 73,3% de individuos de SCA, que contrasta con la ausencia de dicho parasito en SR.

Discusion

Las poblaciones evaluadas de S. leucopus parecen presentar en general un buen estado de salud con condiciones corporales normales ya que no se evidenciaron signos clinicos de enfermedad. Con respecto a los valores hematologicos y bioquimicos reportados por Fox et al. (2008) (11) para S. leucopus en cautiverio, se encontro que las medias de los valores de ALT, BUN, creatinina, AST, leucocitos, eosinofilos, neutrofilos, colesterol, trigliceridos y proteinas fueron altas, mientras que las medias para eritrocitos, hematocrito, hemoglobina, V.C.M. y linfocitos fueron bajas. Igualmente, se encuentran tendencias similares para lo reportado tambien en cautiverio por Jaramillo y Perez (2007) (15) excepto para BUN, creatinina, plaquetas y linfocitos. Dichas diferencias con respecto a individuos en cautiverio pertenecientes a colecciones zoologicas o a individuos en rehabilitacion podrian sugerir que las poblaciones silvestres son mas susceptibles a la presencia de humanos, captura y manipulacion posiblemente alterando el conteo de celulas blancas.

Por ejemplo, la mayoria de los individuos presentan en comun neutrofilia posiblemente como una respuesta fisiologica derivada del estres de la manipulacion anterior a la anestesia (9,29, 36). Igualmente los anestesicos pueden afectar los valores hematologicos o de quimica sanguinea (18,37), por lo tanto dichos parametros probablemente logran verse alterados y variar de manera individual. Igualmente, la temperatura corporal puede verse afectada como un efecto adverso del anestesico utilizado (Ketamid[R]), al ser este un agente disociativo que disminuye el tono muscular y a su vez disminuye la temperatura corporal como un efecto secundario (4).

Adicional a las diferencias encontradas en los parametros hematologicos para las poblaciones naturales y lo reportado en individuos en cautiverio tambien se observa una diferencia entre las poblaciones naturales. Se hace por tanto necesario realizar muestreos adicionales en otras poblaciones en el area de distribucion de S. leucopus, que permitan identificar posibles variaciones geograficas o ecologicas en los perfiles hematologicos y bioquimicos para explorar el impacto real que puedan tener las condiciones medioambientales sobre las condiciones de salud de la especie. Por ejemplo, las diferencias observadas entre los grupos sociales de SR y SCA para parametros como ALT, AST, trigliceridos y proteinas sugieren un impacto de las diferencias medioambientales entre estas dos poblaciones, que pueden incluir habitos alimenticios, factores infecciosos o incluso contaminantes. En efecto todos los individuos del grupo SCA3 y un individuo del grupo SCA2 presentan los valores mas altos de ALT obtenidos para todo el estudio, contrastando incluso con los valores de media reportados para individuos en cautiverio (11,15).

Por otra parte, dentro de algunos casos especificos se encontro una hembra adulta (grupo SCA3) con un valor alto de creatinina de 1,11 mg/dl, que es incluso mayor a los reportados en cautiverio (11,15) lo que podria indicar una falla renal. En otro caso, un macho adulto (grupo SCA2), presento leucocitosis con neutrofilia leve y marcada linfocitosis, compatible con una respuesta aguda a una infeccion de tipo viral, inflamacion cronica asociada o no a dano hepatico. En el grupo SCA1 en un macho subadulto se observo neutropenia y un valor bajo de hematocrito (28,57%) en comparacion con los demas individuos, indicando posiblemente una anemia leve debida a perdida de sangre por una herida reciente (Figura 1F). Adicionalmente se tiene un macho adulto del grupo SR2 que presento valores hematologicos compatibles con una inflamacion o infeccion previa a la captura (una semana o dos semanas antes) evidenciado por una monocitosis y presencia de bandas. Finalmente, se observaron una hembra juvenil y una hembra adulta, ambas del grupo SR1, con linfocitosis y monocitosis, indicando un posible compromiso por enfermedad viral cronica sin deteccion de sintomatologia clinica.

Adicionalmente, se encontro eosinofilia y neutrofilia para tres individuos que igualmente presentaron parasitos en GG y coprologico (Filarias, Trypanosoma spp., Prosthenorchis spp., Uncinarias y Spiruridae) sugiriendo una parasitosis aguda, con ausencia de sintomatologia clinica. Sin embargo, se encontraron individuos parasitados sin evidencia en parametros hematologicos que pudiera asociarse a esta. Ademas no se detecto sintomatologia clinica, lo cual concuerda con reportes en otras especies de Saguinus, donde no se evidencio relacion directa entre diferentes tipos de parasitosis y parametros sanguineos (10). Por lo tanto las buenas condiciones de salud aparentes de las poblaciones a pesar de la prevalencia y amplia distribucion de la mayoria de parasitos, sugiere un equilibrio simbiotico entre hospedador y parasito en poblaciones naturales de S. leucopus.

Anteriormente se han identificado Prosthernorchis spp., filarias, Trichostrongylus spp., Strongyloides spp., Ascaris spp., Trypanosoma spp. y parasitos de la familia Spiruridae en S. leucopus en estado de cautiverio (7,13, 17). Aunque un estudio previo permitio la identificacion de Entamoeba spp. en el genero Saguinus, especificamente en S. fuscicollis (25), el presente estudio constituye en nuestro conocimiento el primer reporte de este parasito, asi como de uncinarias (Ancylostomatidae) y Endolimax spp. para S. leucopus.

Algunos otros parasitos reportados previamente en S. leucopus en cautiverio como oxiuros, protozoos flagelados y coccidias no fueron observados en este estudio, sugiriendo su ausencia en las poblaciones naturales de SCA y SR. No obstante, dichos parasitos pueden encontrarse con baja prevalencia o presentar una limitada eliminacion en la materia fecal o distribucion geografica restringida. Igualmente, la falta de sensibilidad de las tecnicas utilizadas tambien podria explicar la aparente ausencia de dichos parasitos. Por ejemplo en este trabajo no se realizo coloracion de Ziehl--Neelsen, idoneo para el diagnostico de coccidias intestinales.

En Colombia se han considerado nueve especies de Lutzomyia como vectores de Leishmania spp. (35). Aunque se encontro un individuo con lesion sospechosa de leishmaniosis, no se detectaron amastigotes de Leishmania en la muestra de tejido. Puesto que se han reportado varias especies de primate no humanos como reservorios para Leishmania (19), no puede descartarse la posibilidad de que S. leucopus se comporte como reservorio de este parasito, haciendose necesarios estudios ecoepidemiologicos.

Por otra parte, son necesarios estudios mas profundos que permitan la identificacion a traves de metodos moleculares de las especies involucradas en los procesos infecciosos de S. leucopus. Aunque la infeccion de S. leucopus con tripanosomatidos se conoce desde hace varias decadas (13), existe una gran diversidad de especies de Trypanosoma, la mayoria de las cuales no revisten un riesgo de salud para poblaciones humanas (31). Sin embargo, las poblaciones estudiadas de titi se encuentran en una zona endemica para tripanosomiasis en humanos (1,20), siendo necesario evaluar el riesgo zoonotico de T. cruzi entre humanos y otros primates.

Finalmente, la relacion parasito-hospedero puede alterarse como producto de cambios en la conformacion del paisaje3, lo que sumado al creciente conflicto entre la distribucion geografica de fauna silvestre y poblaciones humanas puede potencialmente favorecer procesos zoonoticos inadvertidos, poniendo en riesgo la salud de ambas partes.

Conclusiones

La condicion corporal fue normal para todos los individuos de ambas poblaciones naturales, indicando que obtienen los recursos necesarios y condiciones aptas para su permanencia en cada uno de sus habitats. Las lesiones que se observaron en algunos individuos representan casos aislados por traumas que no constituyen un indicador de un deficiente estado de salud de las poblaciones. A pesar de encontrar diferencias entre las dos poblaciones para algunos valores de hematologia y quimica sanguinea, dichas poblaciones son clinicamente normales sin evidenciar sintomatologia de alguna enfermedad de origen infeccioso o parasitario.

Este estudio revela diferencias en aspectos fisiologicos y epidemiologicos entre poblaciones naturales y cautivas de S. leucopus, pero incluso tambien entre poblaciones naturales, realzando la importancia de incorporar factores ecologicos, geneticos y demograficos en estudios ecologicos y epidemiologicos de la especie. Ademas, parece haber un equilibrio parasito-hospedero entre S. leucoupus y la comunidad de parasitos; un equilibrio que parece verse afectado en cautiverio, llevando a una alta mortalidad de individuos.

Desde el punto de vista epidemiologico se sugiere por tanto que los planes de rehabilitacion y liberacion de individuos de S. leucopus mantenidos en cautiverio consideren la variacion natural en parametros fisiologicos y en la distribucion de parasitos, asi como diferencias ecologicas entre poblaciones naturales.

Agradecimientos

Esta investigacion fue financiada por Isagen mediante Convenio Interinstitucional No.46/4208 y por la Universidad de Antioquia mediante el proyecto de Sostenibilidad 2014 Codigo E01727. Se agradece muy sinceramente la colaboracion de los habitantes de las zonas de estudio por el desarrollo de esta investigacion.

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(Recibido: 31 de enero, 2014; aceptado: 9 de mayo, 2014)

Yuliet Andrea Acevedo-Garces [1]*, Biol; Johnatan Alvarez-Cardona [1], MV; Vanesa Vargas-Valencia [1] Est. Biol; Carolina Hemandez-Castro [2], MSc; Gisela M Garcia-Montoya [2], MSc; Ivan Dario Soto-Calderon [1], MSc, PhD.

* Autorpara correspondencia: Ivan Dario Soto-Calderon. Calle 70No. 52-21, Medellin, Colombia. ivandariosoto@hotmail.com

[1] Grupo de Genetica y Mejoramiento Animal (GaMMA), Universidad de Antioquia, Medellin, Colombia. [2] Grupo de Parasitologia, Facultad de Medicina, Corporacion Academica de Patologias Tropicales, Universidad de Antioquia, Medellin, Colombia.

Tabla 1. Individuos capturados por sitio, sexo y estado de desarrollo
en San Rafael (SR) y San Carlos (SCA).

Poblacion   Grupo     Tamano        Ind.      Hembra
            Social   del grupo   capturados   juvenil

SR            1         10           8           3
              2          2           2           0
              1          5           5           0
SCA           2        ND *          2           0
              3         12           8           2
Total                                25          5

Poblacion     Hembra       Hembra       Macho
            sub-adulta     adulta     infantil

SR              0            4            0
                0            1            0
                0            2            0
SCA             0            0            0
                1            3            1
Total           1            10           1

Poblacion     Macho        Macho        Macho
             juvenil     sub-adulto    adulto

SR              0            0            1
                0            0            1
                1            0            2
SCA             0            1            1
                0            0            1
Total           1            1            6

* Tamano indeterminado del grupo social.

Tabla 2. Ubicacion geografica de los sitios de estudio en San Rafael
(SR) y San Carlos (SCA).

Municipio   Grupo social                  Coordenadas

SR               1         N 06[degrees]21,079 - W 74[degrees]59,581
                 2         N 06[degrees]21,188 - W 75[degrees]00,244

                 1         N 06[degrees]12,608 - W 74[degrees]49,432
SCA              2         N 06[degrees]12,921 - W 74[degrees]49,227
                 3         N 06[degrees]12,630 - W 74[degrees]48,952

Tabla 3. Media de proporciones fisicas, signos vitales
y estado de desarrollo.

Medida              N    Minimo   Maximo        SCA media

Peso (g)            23    170      585       436 [+ or -] 109
LCC (cm)            22    18,5     25,0     21,7 [+ or -] 1,1
LO (cm)             23    2,0      2,7       2,4 [+ or -] 0,2
LC (cm)             23    33,7     38,5     36,6 [+ or -] 1,6
LP (cm)             22    2,7      7,7       6,8 [+ or -] 0,5
Temp ([degrees]C)   24    36,7     40,4     38,8 [+ or -] 0,9
FC                  23    220      460     340,9 [+ or -] 57,1
FR                  23     30      180      61,2 [+ or -] 17,9

Medida                   SR media             Media total

Peso (g)              466 [+ or -] 93       446 [+ or -] 103
LCC (cm)             21,6 [+ or -] 2,2     21,7 [+ or -] 1,6
LO (cm)               2,2 [+ or -] 0,1      2,3 [+ or -] 0,2
LC (cm)              35,8 [+ or -] 1,3     36,2 [+ or -] 1,5
LP (cm)               6,3 [+ or -] 1,7      6,6 [+ or -] 1,1
Temp ([degrees]C)    37,5 [+ or -] 0,6     38,3 [+ or -] 1,0
FC                  266,2 [+ or -] 38,6   311,6 [+ or -] 62,1
FR                   82,0 [+ or -] 65,3    69,9 [+ or -] 42,9

Temp: Temperatura; FC: Frecuencia cardiaca (p/min);
FR: Frecuencia respiratoria (r/min). Medidas morfometricas (cm)
Largo cabeza-cola (LCC); Largo de la oreja (LO); Largo de la cola
(LC); Largo del pie (LP). N: numero de individuos.

Tabla 4. Valores para los parametros quimicos estimados en suero
para individuos de dos poblaciones naturales.

Parametro                     N      Minimo   Maximo

ALT (U/L)                  16 (16)     21      399
Fosfatasa Alcalina (U/L)   16 (17)     45      178
BUN (mg/dl)                20 (20)    5,4      23,2
Creatinina (mg/dl)         18 (20)    0,56     0,99
AST (U/L)                  17 (17)     23      500
Colesterol Total (mg/dl)   20 (20)     72      135
Trigliceridos (mg/dl)      19 (20)     47      159

Parametro                          SCA              SCA
                                  media           mediana

ALT (U/L)                  221,2 [+ or -] 144,1     283
Fosfatasa Alcalina (U/L)    85,8 [+ or -] 37,3      82
BUN (mg/dl)                12,77 [+ or -] 4,17     12,85
Creatinina (mg/dl)          0,77 [+ or -] 0,12     0,755
AST (U/L)                  165,9 [+ or -] 172,3    59,5
Colesterol Total (mg/dl)    89,1 [+ or -] 12,7      85
Trigliceridos (mg/dl)       71,6 [+ or -] 25,4      65

Parametro                           SR              SR
                                  media           mediana

ALT (U/L)                   40,0 [+ or -] 8,3       41
Fosfatasa Alcalina (U/L)   125,9 [+ or -] 46,5      135
BUN (mg/dl)                13,39 [+ or -] 4,82     12,4
Creatinina (mg/dl)          0,67 [+ or -] 0,12     0,65
AST (U/L)                  362,4 [+ or -] 94,7      314
Colesterol Total (mg/dl)   107,1 [+ or -] 20,5      98
Trigliceridos (mg/dl)      105,6 [+ or -] 29,3      111

Parametro                         Media           Mediana
                                  total            total

ALT (U/L)                  141,9 [+ or -] 140,4    52,5
Fosfatasa Alcalina (U/L)   103,3 [+ or -] 45,0      96
BUN (mg/dl)                13,02 [+ or -] 4,33     12,85
Creatinina (mg/dl)          0,73 [+ or -] 0,13     0,715
AST (U/L)                  246,8 [+ or -] 173,2     290
Colesterol Total (mg/dl)    96,3 [+ or -] 18,2      89
Trigliceridos (mg/dl)       84,1 [+ or -] 31,0     77,5

ALT: Alanino aminotransferasa; BUN: Nitrogeno ureico sanguineo;
AST: Aspartato aminotransferasa; N: Numero de individuos analizados
por parametro para la media; entre parentesis se indica el numero
de individuos en el calculo de la mediana sin excluir
los datos atipicos.

Tabla 5. Valores para los parametros celulares estimados
en suero para individuos de dos poblaciones naturales.

Parametro              N    Minimo     Maximo

Eritrocitos            20    5,34       7,32
(106/[micro]l)

Hematocrito %          19    35,0       47,2

Hemoglobina (g/dl)     20    11,7       17,4

VCM (fl)               20     61         69

HCM (pg)               21    21,3       25,1

CMHC (g/dl)            22    34,6       37,5

Plaquetas (x           22     53        836
[10.sup.3]/[micro]l)

Proteinas (g/l)        22     60         80

Leucocitos Totales/    21    5.610     22.510
[micro]l

Basofilos              22      0         0
(/[micro]l)

Eosinofilos            20      0       461,6
(/[micro]l)

Eosinofilos %          22      0         4

Neutrofilos            21    2.132    14.036,4
(/[micro]l)

Neutrofilos %          22     27         90

Bandas (/[micro]l)     22      0        124

Linfocitos             21   1.195,2   7.952,7
(/[micro]l)

Linfocitos %           21      9         50

Monocitos              22      0       747,6
(/[micro]l)

Monocitos %            22      0         6

Parametro                       SCA media              SCA
                                                     mediana
                                                      N *=13

Eritrocitos                 6,26 [+ or -] 0,4          6,19
(106/[micro]l)

Hematocrito %              41,85 [+ or -] 3,2         41,56

Hemoglobina (g/dl)          14,8 [+ or -] 1,5          14,7

VCM (fl)                    66,0 [+ or -] 2,2           67

HCM (pg)                    23,7 [+ or -] 1,1          23,9

CMHC (g/dl)                 35,7 [+ or -] 1,0          35,6

Plaquetas (x             488,85 [+ or -] 203,41        505
[10.sup.3]/[micro]l)

Proteinas (g/l)            69,85 [+ or -] 3,95          70

Leucocitos Totales/    12.704,17 [+ or -] 3.667,42    11.700
[micro]l

Basofilos                           0                   0
(/[micro]l)

Eosinofilos               181,6 [+ or -] 174,3        147,1
(/[micro]l)

Eosinofilos %              1,77 [+ or -] 1,54           1

Neutrofilos             7.696,4 [+ or -] 3.157,3     7.385,6
(/[micro]l)

Neutrofilos %             63,46 [+ or -] 10,35          64

Bandas (/[micro]l)                  0                   0

Linfocitos              3.976,5 [+ or -] 1.905,5     3.577,4
(/[micro]l)

Linfocitos %               33,38 [+ or -] 9,65          33

Monocitos                 150,9 [+ or -] 202,8        112,2
(/[micro]l)

Monocitos %                1,38 [+ or -] 1,50           1

Parametro                       SR media                SR
                                                     mediana
                                                      N *=9

Eritrocitos                 6,57 [+ or -] 0,6          6,62
(106/[micro]l)

Hematocrito %              41,00 [+ or -] 3,6           43

Hemoglobina (g/dl)          14,9 [+ or -] 1,6          15,3

VCM (fl)                   64,44 [+ or -] 2,1           65

HCM (pg)                    23,4 [+ or -] 0,5          23,3

CMHC (g/dl)                36,3 [+ or -] 0,62          36,1

Plaquetas (x             313,78 [+ or -] 234,46        259
[10.sup.3]/[micro]l)

Proteinas (g/l)            73,78 [+ or -] 4,29          74

Leucocitos Totales/    15.504,44 [+ or -] 3.060,55    15.210
[micro]l

Basofilos                           0                   0
(/[micro]l)

Eosinofilos                84,0 [+ or -] 111,3          0
(/[micro]l)

Eosinofilos %              0,56 [+ or -] 0,73           0

Neutrofilos             8.758,19 [+ or -] 2.893,4    10.351,7
(/[micro]l)

Neutrofilos %             62,33 [+ or -] 19,36          65

Bandas (/[micro]l)                  0                   0

Linfocitos              4.704,2 [+ or -] 1.863,9     5.056,1
(/[micro]l)

Linfocitos %              31,00 [+ or -] 13,58          33

Monocitos                 264,9 [+ or -] 281,4        132,8
(/[micro]l)

Monocitos %                1,89 [+ or -] 2,09           1

Parametro                      Media total           Mediana
                                                      total
                                                     N *= 22

Eritrocitos                 6,38 [+ or -] 0,5         6,465
(106/[micro]l)

Hematocrito %              41,53 [+ or -] 3,3         42,445

Hemoglobina (g/dl)         14,7 [+ or -] 1,48           15

VCM (fl)                   65,30 [+ or -] 2,2           66

HCM (pg)                    23,6 [+ or -] 0,9         23,55

CMHC (g/dl)                 35,9 [+ or -] 0,9         35,85

Plaquetas (x             417,23 [+ or -] 228,79        425
[10.sup.3]/[micro]l)

Proteinas (g/l)            71,45 [+ or -] 4,46          70

Leucocitos Totales/    13.904,29 [+ or -] 3.627,76    13.995
[micro]l

Basofilos                           0                   0
(/[micro]l)

Eosinofilos               120,9 [+ or -] 132,5        125,1
(/[micro]l)

Eosinofilos %              1,27 [+ or -] 1,39           1

Neutrofilos             8.100,9 [+ or -] 3.031,6      8.086
(/[micro]l)

Neutrofilos %             63,00 [+ or -] 14,29         64,5

Bandas (/[micro]l)                  0                   0

Linfocitos              4.253,7 [+ or -] 1.877,9     4.205,7
(/[micro]l)

Linfocitos %              32,48 [+ or -] 11,03          33

Monocitos                 197,54 [+ or -] 238,7       119,2
(/[micro]l)

Monocitos %                1,59 [+ or -] 1,74           1

VCM: Volumen corpuscular medio; HCM: Hemoglobina celular media;
CMHC: Concentracion media de hemoglobina celular; N: Numero
de individuos analizados por parametro para la media;
N * numero de individuos en el calculo de la mediana,
sin excluir los datos atipicos.

Figura 5. Porcentaje de parasitos intestinales encontrados en San
Carlos (n=15) y San Rafael (n=8).

                       San Rafael   San Carlos

Entamoeba spp.         25,0         20,0
Endolimax                 25,0
Spiruridae                50,0         46,7
Uncinarias                25,0         13,3
Trichostrongylus spp.  12,5         26,7
Strongyloidsdes           25,0         26,7
Ascairis spp.          12,5
Prosthenorchis spp.                 93,3
Metastrongylidae                       6.7

Note: Table made from bar graph.

Figura 6. Porcentaje de parasitos sanguineos encontrados en San Carlos
(n = 11) y San Rafael (n = 8).

                   San Rafael   San Carlos

Filarias              75,0        100,0
Trypanosoma spp.      25,0        100,0

Note: Table made from bar graph.
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Author:Acevedo-Garces, Yuliet Andrea; Alvarez-Cardona, Johnatan; Vargas-Valencia, Vanesa; Hernandez-Castro,
Publication:Revista CES Medicina Veterinaria y Zootecnia
Date:Jan 1, 2014
Words:6965
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