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Ciclosporiasis: distribucion, prevalencia y control.

Cyclosporiasis: distribution, prevalence and control

INTRODUCCION

Cyclospora cayetanensis es un coccidio que se transmite entre humanos; hasta el presente, no se ha demostrado que existan animales reservorios del parasito. La infeccion tiene una distribucion global; se ha observado en paises en vias de desarrollo e industrializados. La transmision puede ocurrir a traves de alimentos, aguas y suelos contaminados. La ciclosporiasis produce manifestaciones gastrointestinales autolimitadas, especialmente diarrea, aunque tambien puede ser asintomatica o cronica en individuos inmunosuprimidos. En areas endemicas, los mas susceptibles a la enfermedad son los ninos pequenos y los individuos inmunocomprometidos y en paises desarrollados, todos son propensos a sufrirla (1).

En areas industrializadas, el riesgo a adquirir la infeccion ha aumentado con la globalizacion del suministro de alimentos, con la apertura de nuevos mercados para frutas y vegetales frescos de areas endemicas y el incremento de los viajes internacionales y del movimiento migratorio (1).

En areas endemicas, el mejoramiento del saneamiento ambiental y de la higiene personal puede reducir la contaminacion del ambiente y la exposicion a heces humanas. Para prevenir la contaminacion de las frutas y los vegetales en las fabricas, se deben establecer normas para evitar la contaminacion durante su procesamiento y produccion (2,3). En los paises industrializados, la vigilancia de la ciclosporiasis y otras enfermedades transmitidas por alimentos se ha convertido en un componente fundamental de los sistemas de seguridad para los alimentos (4). El hacer cumplir las leyes del comercio internacional de alimentos y la implementacion de metodos que usen los acuerdos de puntos de control criticos pueden ayudar en el control de la infeccion (5).

DISTRIBUCION

Distribucion geografica

La infeccion por C. cayetanensis esta ampliamente distribuida en el mundo. Se ha reportado en humanos en forma endemica o esporadica en paises en vias de desarrollo y principalmente en forma epidemica en naciones desarrolladas (1). C. cayetanensis se ha identificado tambien en diferentes matrices ambientales en areas en desarrollo e industrializadas (6).

Areas en vias de desarrollo. La ciclosporiasis se ha documentado como endemica en algunos paises (1). Se han identificado casos esporadicos de la infeccion en los residentes en Argentina (7), Kuwait (8), Bangladesh (9), Nueva Guinea (10) y Sudafrica (11) o en visitantes extranjeros en Puerto Rico (12), Republica Dominicana (13-15), Costa Rica (16), Bolivia (17), Bulgaria (18), Sri Lanka, Gabon (19), Libano (20), Cambodia, las Islas Salomon (21), Pakistan (22), Java, Bali (23) y Madagascar (24). Aun cuando se desconoce la prevalencia de la infeccion en estas naciones, estos hallazgos reflejan su endemicidad en estas areas. De hecho, en Republica Dominicana, donde solo se habian publicado infecciones en viajeros, un estudio consiguio una prevalencia de 2,3% (9/398) (25). En los paises donde la infeccion es endemica, se han reportado tasas de infeccion de 0 a 41,6% (Tabla I). Las variaciones en la prevalencia pueden estar influenciadas por el diseno del estudio, el area geografica, la edad y el estado inmunologico de la poblacion estudiada, la estacionalidad del parasito, los metodos de diagnostico utilizados y la experiencia del microscopista.

En los pacientes inmunocomprometidos, principalmente en aquellos positivos para el VIH/SIDA y con diarrea, los porcentajes de infeccion por Cyclospora han oscilado entre 0 a 36% (1, 32). En Venezuela, Colombia, Arabia Saudita, Malasia, Tanzania y Camerun, se han observado tasas de infeccion de 6,8-9,8, 2,6, 5,9, 4,9, 1,2, y 3,6%, respectivamente (32, 57-62).

En el mundo en desarrollo, tambien se han observado epidemias de ciclosporiasis en residentes locales y extranjeros o visitantes (63, 64, 66) (Tabla II). La explicacion de estos brotes en adultos residentes es que la inmunidad adquirida en estas areas no es duradera sino que se desvanece con el tiempo (86) o que la distribucion geografica, prevalencia y propagacion del parasito en una region puede variar de un lugar a otro dejando algunas poblaciones desprotegidas, sobre todo las de la clase social superior (87). Los brotes escasos de ciclosporiasis en regiones endemicas podrian deberse al uso indiscriminado de antibioticos eficaces contra el parasito y la falta de capacidad de diagnostico (86).

Paises industrializados. En las naciones desarrolladas, los casos de ciclosporiasis estan vinculados sobre todo a viajes internacionales y al consumo de frutas y vegetales crudos importados contaminados, generalmente de regiones donde la infeccion es endemica. El parasito es una causa frecuente de diarrea del viajero. Los primeros casos documentados en USA se produjeron a mediados de la decada de 1980 en viajeros que regresaban de Haiti y Mexico (102). Entre 1997 y 2008, 33,5% de los casos de infeccion confirmados en laboratorio en USA y 71% de los casos en 2006 en Canada, eran viajeros (103, 104). El coccidio fue documentado como un patogeno importante en humanos a mediados de los 90 cuando fue reconocido como el agente causal de epidemias de enfermedad diarreica multi-estatales en USA y Canada, asociados principalmente con alimentos frescos como bayas y verduras importadas de Mexico y Centroamerica (2, 68, 70, 72, 105, 106). Desde 1990, la mayoria de las epidemias registradas en USA y Canada se han asociado con alimentos y casi todos los casos han estado relacionados con frambuesas guatemaltecas. Estos brotes han ocurrido durante la primavera y principios de verano, que son temporadas calidas y lluviosas (68, 107). El brote que le dio importancia a la infeccion en America del Norte y establecio el vinculo con la transmision a traves de alimentos se produjo en la primavera de 1996 y fue diseminado por frambuesas frescas importadas de Guatemala. Un total de 1.465 casos fueron reportados por 20 estados y el Distrito de Columbia en USA y dos provincias canadienses (70). En la decada de 1990, por lo menos, 19 epidemias de ciclosporiasis se documentaron en todo el mundo, de las cuales 16 fueron registradas regularmente en America del Norte incluyendo brotes de alto perfil que afectaron varios estados en USA y varias provincias de Canada. Desde el ano 2000, al menos 31 epidemias han sido reportadas en todo el mundo, 17 en America del Norte (Tabla II). Los brotes multiestatales de 2013 en USA afectaron 25 estados (principalmente Texas, Iowa y Nebraska) con 631 casos confirmados de la enfermedad. Estos brotes contribuyeron al numero anual de casos de ciclosporiasis mas grande reportado en USA desde 1997 (95). Las epidemias multi-estatales de 2014 y 2015 en este pais involucraron 304 y 546 casos confirmados en 19 y 31 estados, respectivamente; la mayoria de los casos fueron residentes de Texas (100, 101). El brote de 2015 en Canada afecto las provincias de Ontario y Quebec (98). La mayoria de las epidemias de ciclosporiasis se ha notificado en America del Norte, probablemente debido a mejores metodos de deteccion y vigilancia de las enfermedades que han contribuido en el seguimiento de los brotes (6, 86).

En America del Norte, se han identificado epidemias de ciclosporiasis transmitidas por el agua (2, 65, 108, 109). La diseminacion de la infeccion por exposicion a aguas de consumo, recreacional, o residuales se ha observado con menor frecuencia (2, 110-112). A diferencia de USA y Canada, la mayoria de los casos de ciclosporiasis en Europa y Australia se han vinculado con viajes internacionales a zonas endemicas. La infeccion se ha reportado en Espana, Francia, Belgica, Italia, Alemania, Grecia, Reino Unido, Irlanda, Suecia, Suiza, Holanda, los Paises Bajos, Nueva Zelanda y Australia (17, 18, 24, 82, 113, 114). Tambien se han notificado brotes de ciclosporiasis en viajeros de Espana (82), Polonia (97) y el Reino Unido (99) (Tabla II).

En USA, se han observado casos de la infeccion sin historia de consumo de alimentos importados de areas endemicas ni viajes internacionales (110-112). La tasa de infeccion endemica de Cyclospora en la poblacion general de America del Norte y Reino Unido fue menos del 0,5% entre 1992 y 1995 durante los periodos no epidemicos (68, 115). De un total de 370 casos confirmados durante 1997-2009 mediante la Red de Vigilancia Activa de Enfermedades Transmitidas por los Alimentos en USA, 70,3% de ellos se concentraron en Georgia y Connecticut. Durante el periodo 2004-2009, 37,8% (70/185) de los casos fueron clasificados como adquiridos nacionalmente (116). En USA, se considera que la ciclosporiasis no es endemica aunque se ha pensado en la posibilidad de focos con baja endemicidad (68, 117). En Alemania, las fuentes de transmision por alimentos de una epidemia se vincularon a lechugas y hierbas de Alemania, Francia e Italia; la contaminacion de los alimentos pudo haber ocurrido por agricultores sin acceso a facilidades sanitarias adecuadas (77)

Distribucion estacional

Se ha descrito una marcada estacionalidad de la prevalencia de la infeccion por Cyclospora, dependiendo del clima, en diversas regiones endemicas. Sin embargo, no es uniforme; lo cual no es facil de explicar (68).

La tendencia estacional que se describe a menudo coincide con periodos calidos de maxima precipitacion segun lo observado en Guatemala (28), Honduras (29), Mexico (27), Jordania (44), Nepal (49, 51, 66, 118, 119), Indonesia (55) y China (120). En contraste, la infeccion ha sido mas frecuente durante los meses mas secos y calientes del ano en la ausencia de lluvias en Lima, Peru (38, 121) y Turquia (122) y en el tiempo mas fresco en Haiti, donde las fluctuaciones de temperatura parecen ser el moderador de la estacionalidad (123). La variacion estacional de C. cayetanensis sugiere que los factores ambientales son importantes en su ciclo de vida y que es probable que sea influenciado por varios de ellos como la precipitacion, la temperatura y la humedad (6, 123).

Distribucion por edad y sexo.

En areas endemicas, se ha observado que la ciclosporiasis es comun en los ninos. A menudo son asintomaticos o tienen sintomas relativamente leves (33, 34, 38, 123, 124). Se ha notado un alto porcentaje de portadores asintomaticos (68,2-98,7%, promedio 87,1%) en comunidades (1, 51); en algunos estudios, hasta el 100% de los ninos infectados fueron asintomaticos (54), sugiriendo el desarrollo de proteccion inmunologica. Asi que en areas endemicas, el papel patogeno de C. cayetanensis no es consistente. Esta situacion en la poblacion en general es bastante diferente a la que se ha observado en los ninos que acuden a centros de salud en los cuales se ha reconocido una fuerte asociacion del parasito con diarrea (30, 45, 55, 125, 126). Este hallazgo sugiere que la ciclosporiasis es comun en zonas empobrecidas donde la limpieza de los alimentos, el tratamiento del agua y el saneamiento ambiental son deficientes o inexistentes y que la exposicion temprana y persistente puede estar asociada con inmunidad a la enfermedad e infeccion asintomatica (38, 121, 124). De hecho, despues de un episodio inicial de ciclosporiasis, la probabilidad de diarrea y duracion de los sintomas disminuye significativamente con cada infeccion subsecuente (121).

El mayor riesgo de ciclosporiasis sintomatica ocurre en los primeros cinco anos de vida (32, 38, 118, 121, 127). En ninos menores de 18 meses, la infeccion se detecto en Nepal (119, 128), fue infrecuente en Guatemala (28) y Venezuela (32) y asintomatica en Peru (37). Se desconoce si esto es debido a los anticuerpos maternos o por exposicion ambiental limitada en este grupo de edad (118).

Los estudios comunitarios de distribucion de la infeccion por edad son escasos. En un estudio durante 2 anos en Peru, la prevalencia de C. cayetanensis fue mas alta en los ninos de 2 a 4 anos y no se observo en personas mayores de 18 anos de edad (38). En otro estudio de la misma region, la infeccion no fue detectada en personas mayores de 11 anos (127). En Guatemala (28), Honduras (29), Haiti (31), Cuba (30), Venezuela (34), Nepal (49, 50), Turquia (122) y Tailandia (54) la infeccion fue mas frecuente en ninos escolares < 15 anos de edad. En Henan, China, los ninos de 7-17 anos de edad tenian la tasa de infeccion mas alta (120). Las causas de este patron de distribucion por edad no estan claras, pero pueden estar relacionadas con los modos predominantes de la exposicion. Cyclospora se transmite generalmente por la exposicion a fuentes ambientales contaminadas de las cuales los ninos pequenos estan relativamente protegidos (121). En relacion al sexo, no se han notado diferencias significativas. En Haiti y Venezuela la proporcion de riesgo masculino: femenino fue 1.04 y 1.3, respectivamente (34, 123).

Distribucion en los animales

Se han identificado, usando metodos convencionales, ooquistes parecidos a los de C. cayetanensis en las heces de varios animales como patos (125), pollos (119, 128, 129), ratones, ratas (119, 128), perros (119, 130) y pajaros (131). En un zoologico de Espana, se observaron ooquistes parecidos a los de Cyclospora en animales carnivoros, artiodactilos y primates no humanos (132). La presencia del coccidio tambien se ha demostrado por PCR en heces de un pollo, dos perros y un mono (133) y en un mono Rhesus (134). Sin embargo, estos estudios no aportaron evidencia histologica de que el parasito invadiera el tejido intestinal. En contraste con estos resultados, Cyclospora no se detecto en Haiti en 327 animales domesticos, como palomas, gallinas, patos, pavos, conejillos de India, gatos, perros, cabras, cerdos, caballos y ganado vacuno (135) y en Brasil, en 140 perros callejeros (136) y en Lima, Peru (137). Los intentos de infectar a varios animales con C. cayetanensis no han tenido exito, sugiriendo la especificidad de hospedador (138). Aunque se reporto la propagacion de C. cayetanensis en ratones albinos (139) y conejillos de India (47) los resultados no pudieron ser confirmados (18). El parasito ha sido detectado en crustaceos, en mariscos comercializados en Alejandria, Egipto (140) y en mejillones cultivados y silvestres de la provincia de Esmirna, Turquia (141). No existen datos en relacion a los peces. Los rotiferos, los insectos y los nematodos de vida libre podrian desempenar un papel en la propagacion de Cyclospora (18).

Los humanos son los unicos hospedadores conocidos de C. cayetanensis. Sin embargo, la propagacion mecanica del parasito a traves de los animales domesticos fue sugerida en areas endemicas desde el comienzo. El contacto con los animales se ha considerado un factor de riesgo para la infeccion en Guatemala (28), Peru (121), Jordania (44), Nepal (51, 119, 128) y Egipto (142).

Distribucion ambiental

En areas endemicas donde el sistema de tratamiento de aguas residuales, las instalaciones sanitarias y el desarrollo de viviendas estandar son insuficientes o inexistentes, los ooquistes de Cyclospora pueden propagarse con facilidad a traves de los suministros y sistemas de distribucion de agua, los alimentos y el suelo. En regiones tanto en desarrollo como desarrolladas, el parasito ha sido aislado de diversas matrices ambientales como aguas de consumo, de recreacion y residuales; frutas y vegetales frescos y suelo (Tabla III).

Agua de consumo

En Nepal, se detectaron ooquistes de Cyclospora en el agua potable municipal la cual fue asociada a un brote en la region. El agua potable consistia en una mezcla de agua municipal y de rio. No se detectaron bacterias coliformes sugiriendo que la cloracion del agua tenia un nivel aceptable pero que no fue suficiente para quitarle la viabilidad al coccidio (63). En las zonas rurales de Guatemala, el parasito fue identificado, con tecnicas moleculares, en 3 de 5 muestras de agua destinada al consumo publico (146). En Vietnam, se identificaron ooquistes en agua potable (153). En Egipto, el coccidio fue aislado de 21% (64/300) de las muestras de agua potable en cinco zonas residenciales (160) y de 0,24% (2/840) de las muestras de agua de siete distritos (142). En Ghana, Accra, 59,3% (16/27) de bolsas que contenian agua para el consumo tenian ooquistes (162). En Espana, se observo el parasito en agua potable (150). En Italia, el 30% (3/10) de las muestras de agua de grifo recogida en un tren contenia copias de ADN correspondiente a 4-11 ooquistes por litro (151). Esta alta concentracion es preocupante por la posibilidad de la presencia de ooquistes esporulados que tienen alta viabilidad (164) y dosis infectiva baja (165).

Algunos autores han reportado, en fuentes de agua potable y ambiental, la presencia de C. cayetanensis durante todo el ano en Egipto (142, 160) y otros han detectado el coccidio con mayor prevalencia, pero no significativa, en la primavera en Espana (150) e Italia (151). En otro estudio de Italia, la mayor prevalencia del coccidio en el suelo, vegetales y aguas residuales fue en el otono (152).

Agua de riego y cultivos

En Guatemala (28), Vietnam (154) e Italia (152) el agua utilizada para el riego o para el procesamiento de verduras contenia ooquistes de Cyclospora. En Guatemala, el agua de rio utilizada para el riego o la aplicacion de insecticidas en los campos de cultivo de frambuesas contenia ooquistes y podria haber sido la fuente de contaminacion de las frambuesas asociadas a varias epidemias en America del Norte (28). En Vietnam, 11,8% (34/288) de las muestras de agua y hierbas como cilantro, mejorana, albahaca, lechuga y menta recogidas en mercados y 8% (24/287) de las muestras de granjas fueron positivas para Cyclospora antes de la temporada de lluvias pero no durante este tiempo (154). Entre los productos frescos de mercados en Peru, C. cayetanensis fue detectada en albahaca, col, apio, cilantro, cebolla, aji, hierbas, ajo porro, puerros, lechuga y perejil (137).

En Canada, se realizo el primer estudio a gran escala de vegetales de hojas verdes envasados listos para comer, para detectar la presencia de protozoos, utilizando la tecnica de PCR, en America del Norte. Se obtuvieron 544 muestras de una variedad de tiendas de comestibles en Ontario, entre abril de 2009 y marzo de 2010; la mayoria de estos productos fueron cultivados en USA y algunos en Canada y Mexico. Se observo una prevalencia de 1,7 % (9/544) de Cyclospora. Este resultado establecio una linea base para futuros estudios y sugirio la necesidad de mas investigaciones en relacion con las posibles fuentes de contaminacion de estos alimentos, la evaluacion de la viabilidad del parasito y las estrategias para reducir la transmision de este a traves de los alimentos (143).

En USA (144), Costa Rica (147), Venezuela (148), Nepal (119, 128), Vietnam (154), Cambodia (155) y Egipto (159,161), tambien se detectaron ooquistes en vegetales de hojas verdes. En USA, el parasito fue encontrado en el relleno de frambuesa de una torta (76).

En Costa Rica y Venezuela, el parasito fue identificado en lechugas. En Costa Rica, Cyclospora se detecto durante la estacion seca (147,148). En Ghana, el coccidio fue aislado de repollo, pimenton, zanahoria, cebolla, tomate y lechuga (163). La relacion entre el numero de organismos encontrados en productos frescos y la cifra en el entorno en que fueron cultivados es incierta (2).

Agua de mar

No se ha reportado la presencia de Cyclospora en el agua de mar. Sin embargo, la deteccion de ooquistes en crustaceos sugiere la contaminacion de las aguas costeras en algunas areas (140, 141).

Aguas superficiales

En aguas de rios y lagos de Guatemala, Vietnam, Egipto y Espana se identificaron ooquistes del coccidio (28, 142, 150, 153). En las aguas superficiales, la ocurrencia de ooquistes puede ser muy variable pero con baja frecuencia. La concentracion estimada del parasito en los rios de Guatemala fue de 15.000 o mas ooquistes por muestra de 10 litros (28).

Aguas subterraneas

La informacion acerca de la presencia de Cyclospora en aguas subterraneas es escasa. En Egipto, el coccidio se aislo en cinco zonas residenciales, de un desague, un canal de irrigacion, agua subterranea y agua de caneria, lo que refleja la alta contaminacion ambiental de la zona (142). En Italia, se identificaron ooquistes en 6,2% (1/16) de las muestras de agua de pozo (152).

Aguas residuales

En Peru, 72,7% (8/11) de las muestras de agua de una laguna de oxidacion primaria contenian Cyclospora (149). Tambien fue detectada en aguas residuales en Nepal (119, 128) y Tunez (157). En Espana, se aislaron ooquistes en plantas de tratamiento de aguas residuales con una prevalencia anual de 16,1% (9/56) en agua cruda y 10,7% (6/56) en el agua tratada. La mayor prevalencia se observo en la primavera (150). En Italia, se detectaron ooquistes en 21,3% (20/94) de muestras de aguas residuales, principalmente en el otono (152). En USA (Arizona), los ooquistes fueron encontrados en dos plantas de tratamiento de aguas residuales tanto en el agua cruda como en la tratada (145).

Lodo

No existen datos al respecto.

Suelo

En estudios realizados con tecnicas moleculares en Apulia, Italia (152) y en Iraq (158), 11,8% (6/51) y 11% (27/245) de las muestras de suelo estudiadas, respectivamente, tenian ooquistes del parasito.

De acuerdo a los datos presentados en la Tabla III, se puede inferir que el coccidio tiene una distribucion ambiental amplia, que es frecuente incluso en algunas zonas de los paises industrializados y que el agua y el suelo pueden representar tambien una fuente de infeccion en estas regiones. En Madrid, Espana, se detectaron ooquistes de Cyclospora en el 9% de muestras de agua potable y aguas recreacionales y residuales (150) y en el 15,5% de varias matrices medioambientales incluyendo aguas residuales tratadas, suelos y vegetales en Apulia, sur de Italia, con una alta prevalencia de la infeccion en humanos (27,5%, 11/40) (152). En el sur de Arizona, USA, el 19% de las muestras de las aguas residuales presentaron el parasito (145). El hallazgo del parasito en diferentes muestras ambientales en Espana, Italia y USA sugieren que estas pueden representar una fuente de infeccion en estas areas y el potencial de C. cayetanensis a ser endemica en ciertas areas en los paises industrializados. El estudio sobre la presencia del coccidio en aguas residuales tratadas de Arizona sugiere que la infeccion es frecuente en esta area. Es concebible la existencia de algunas infecciones por Cyclospora transmitidas por el agua en los paises desarrollados ya que varios brotes han sido atribuidos al agua (40, 65, 66).

CONTROL

Prevencion

Las medidas preventivas son el enfoque mas efectivo para el control de C. cayetanensis. Puesto que las fuentes de infeccion humana son los alimentos, el agua y los suelos contaminados, la aplicacion de medidas para disminuir o evitar la diseminacion de los ooquistes en el medio ambiente es fundamental. El mejoramiento de la higiene personal y el saneamiento ambiental puede reducir la exposicion a las heces humanas y la contaminacion del medio ambiente. El lavado de los alimentos puede reducir el riesgo de adquirir la infeccion pero no elimina por completo el parasito de los productos contaminados y el riesgo de contraer la infeccion (72, 73). De hecho, algunos ooquistes permanecen en el producto despues del lavado (137).

En el mundo en desarrollo, los pasos mas importantes para prevenir la infeccion son la educacion para la salud, la higiene personal, el adecuado lavado de las manos y de los productos frescos, el cambio de habitos de consumo de alimentos, el suministro de agua potable, infraestructuras sanitarias adecuadas y el tratamiento de las aguas residuales. Sin embargo, estos pasos son retos dificiles para los paises de ingresos bajos por lo cual las parasitosis intestinales en general constituyen un problema de salud publica persistente (166). La prevencion de la geofagia en ninos es importante debido a la transmision de la infeccion a traves del contacto con suelos contaminados (34).

La relacion entre la marginalidad social y la ciclosporiasis conlleva importantes implicaciones para las intervenciones de salud publica para evitar la infeccion en grupos de escasos recursos (6), al igual que en otras parasitosis intestinales (167, 168). Una mayor familiaridad con el parasito y la enfermedad mejoraria los programas de vigilancia para el coccidio y aumentaria la probabilidad de la deteccion temprana de epidemias futuras. Es necesario implementar tecnicas de deteccion en los laboratorios y en el campo que ayuden a controlar la infeccion y prevenir brotes locales y asociados a productos importados contaminados en el mundo desarrollado. La comprension de las interacciones socioeconomicas y ambientales junto con estudios longitudinales y de tipificacion genetica seran la clave para orientar las estrategias de prevencion y control de la infeccion (6, 169).

Para la prevencion de la ciclosporiasis transmitida por el agua se pueden seguir las instrucciones y normas desarrolladas por las organizaciones internacionales para el control de protozoos transmitidos por el agua. Desde una perspectiva de salud publica, la propagacion potencial del parasito por el agua solamente puede evitarse por un tratamiento adecuado de las fuentes de agua en el hogar. Son recomendables los estudios para evaluar la calidad del agua almacenada y las practicas domesticas que estimulan la contaminacion de esta despues de su tratamiento. Los consumidores deben ser conscientes de los riesgos asociados con el consumo de verduras y frutas crudas sin lavar. Para el lavado de estas y la preparacion de alimentos para el consumo se debe utilizar agua filtrada o hervida.

El uso de aguas residuales y excretas en la produccion agricola puede facilitar la diseminacion de parasitos e impactar la salud humana; los riesgos de salud mas comunes son las enfermedades diarreicas y los patogenos transmitidos por el suelo (53). La identificacion de C. cayetanensis en aguas residuales (119, 128, 149, 157) indica que es necesario el desarrollo de medidas para reducir al minimo la exposicion humana a este protista y para mejorar la seguridad de la descarga y el reuso de aguas residuales y lodos. El uso de estiercol como fertilizante en las granjas puede producir contaminacion cuando no es tratado correctamente. La calidad del agua utilizada para el riego de los cultivos y el lavado de los productos despues de la cosecha es esencial para preservar la higiene en las operaciones de cultivo. Los agricultores deben ser educados sobre los riesgos del uso de las aguas residuales y aguas contaminadas para el riego de cultivos de frutas y verduras. Se deben proporcionar servicios sanitarios para los recolectores y manipuladores de las cosechas (6, 77).

En el mundo desarrollado, los consumidores deben ser conscientes de los riesgos asociados con el consumo de productos frescos sin lavar. Es necesario la implementacion y el seguimiento de medidas de control en las fincas en areas endemicas para evitar o disminuir futuras epidemias localmente y en areas industrializadas. Las buenas practicas agricolas e industriales y la coordinacion global son importantes para prevenir la introduccion del patogeno en los productos agricolas. Los productos pueden contaminarse en el campo durante la recoleccion, almacenamiento o transporte. Por lo tanto, se deben idear metodos de control para las rutas posibles usadas por el coccidio para entrar en el proceso de la produccion de alimentos (2, 3).

Debido a los cambios en el procesamiento de los productos, mas alimentos son pre-cortados y empacados en el campo durante la cosecha, aumentando la probabilidad de contaminacion (143). Para evitar la contaminacion de los alimentos, es necesario el establecimiento de medidas preventivas o de control en la operacion del procesamiento y produccion de alimentos crudos entrando o dentro de la fabricas (2,3). Las buenas practicas agricolas y de manufactura y la coordinacion global son importantes para prevenir la introduccion del patogeno en los productos agricolas. El hacer cumplir las leyes del comercio internacional de alimentos y la implementacion de metodos que usen los acuerdos de puntos de control criticos pueden ayudar en el control de la infeccion (5).

Las epidemias multi-estatales de ciclosporiasis ocurridas en USA en 2013-2015 (Tabla II), se relacionaron con cilantro fresco de Puebla, Mexico. Como consecuencia, la Administracion de Drogas y Alimentos (FDA) de USA y el gobierno de Mexico implementaron controles de seguridad para este producto en ambos lados de la frontera. La FDA implemento controles de importacion para la detencion sin examen fisico de las embarcaciones con envios de cilantro fresco del estado de Puebla. Los controles implementados por Mexico incorporaron un sistema de reduccion de riesgos, incluidos los controles de exportacion de cilantro de ese estado. Los productores de cilantro deben cumplir con 11 requisitos minimos de buenas practicas agricolas y de seguridad de alimentos (170). Este esfuerzo colaborativo aseguraria que las frutas y las verduras frescas esten siendo preparadas y almacenadas en condiciones sanitarias.

Descontaminacion

Se sabe muy poco acerca del control de C. cayetanensismediante las tecnicas sanitarias. En la actualidad no hay disponibilidad de tecnicas de desinfeccion para descontaminar los productos lo cual mejoraria la seguridad y la calidad de los alimentos importados. Los ooquistes son resistentes a muchos desinfectantes, incluyendo la cloracion a los niveles utilizados en el tratamiento del agua (63). La esporulacion de los ooquistes no es inactivada cuando se exponen a insecticidas como captan 50% en polvo humectable (P. H), benomilo 50% P. H, diazinon 47,5%, malation o paraquat 25% P. H y zineb 75% P. H, a dosis inferiores y superiores a las recomendadas (18).

En los paises desarrollados, se ha demostrado que la eficacia de los procesos convencionales de tratamiento de aguas residuales en la eliminacion de ooquistes de Cyclospora es limitada (145, 150, 152). Estos resultados apoyan la idea de que tratamientos mas avanzados como la ultrafiltracion de membrana, la desinfeccion con rayos ultravioleta o el manejo de la recarga de acuiferos seran requeridos para una mayor reduccion de ooquistes para propositos de recuperacion (145). Tecnologias avanzadas de ultrafiltracion de membrana y radiacion con rayos ultravioleta previenen el pasaje de ooquistes (152). La posibilidad de que parasitos emergentes como Cyclospora y los hongos microsporidios sobrevivan varios tratamientos de bio-solidos es baja, debido a que no resistirian las temperaturas alcanzadas en la digestion anaerobica y no sobrevivirian en condiciones de baja humedad (171).

Debido a la falta de modelos animales o de infectividad in vitro, la esporulacion de los ooquistes se ha utilizado como indicador de viabilidad. Se han evaluado metodos para matar a los parasitos que dependen de la temperatura y el tiempo de almacenamiento. La exposicion a temperatura alta de 96[grados] C por 45 s no impidio totalmente la esporulacion de Cyclospora (172). Para substratos lacteos, el almacenamiento a -15 [grados]C por 24 horas no inactivo los ooquistes de Cyclospora. Para el agua o la albahaca, el almacenamiento a -20 [grados]C por 2 dias, 50 [grados]C por 1 hora y 37 [grados]C durante 4 dias no impidio la esporulacion; sin embargo, las temperaturas extremas (70 [grados]C, -70 [grados]C y 100 [grados]C) fueron eficaces en prevenir la esporulacion de los ooquistes. Las temperaturas usualmente usadas para almacenar los productos de 4 a 23 [grados]C, no afectan la esporulacion de Cyclospora (173). El calentamiento en microondas puede inactivar los ooquistes pero el dioxido de cloro gaseoso a 4,1 mg/litro no afecta la esporulacion de Cyclospora; sin embargo, este tratamiento inactiva a Cryptosporidium y microsporidios (18).

La falta de metodos in vivo o in vitro para probar la viabilidad de los ooquistes de Cyclospora ha llevado a los investigadores a utilizar substitutos del parasito, como Eimeria acervulina, un coccidio de pollos con semejanzas a Cyclospora, y Toxoplasma para desarrollar tratamientos de descontaminacion de frutas importadas de areas endemicas. La congelacion, el calentamiento y la radiacion gamma, a dosis de 1,0 kGy o superior (174) y los tratamientos con alta presion hidrostatica (550 MPa a 40[grados] C por 2 min) y radiacion con luz ultravioleta (hasta 261 mW/[cm.sup.2]) de productos contaminados con E. acervulina (175) sugieren su utilidad en reducir el riesgo de ciclosporiasis asociadas a productos contaminados. Sin embargo, estos dos ultimos tratamientos no lograron inactivar completamente los ooquistes de las matrices de alimentos. La irradiacion con rayos gamma (137Cs) de ooquistes de Toxoplasma se evaluo como un sistema modelo de inactivacion de ooquistes de Cyclospora. Los ooquistes tratados con [mayor que o igual a] 0,4 kGy esporularon e infectaron celulas pero no causaron infecciones en ratones. Se recomendo que 0,5 kGy se utilizara para matar los ooquistes de coccidios en las frutas y verduras. Ooquistes de Toxoplasma (cepa VEG) inoculados en frambuesas no infectaron ratones despues de ser tratados con alta presion hidrostatica (340 MPa) durante 60 segundos (18).

Este parasito enigmatico con sus caracteristicas unicas ha desafiado a nuestra capacidad para entender su dinamica de transmision y para desarrollar estrategias efectivas de control. Se conoce poco sobre la biologia ambiental de C. cayetanensis y se desconocen los factores que favorecen o impiden la esporulacion y los que determinan la variacion estacional de la infeccion. No esta claro como los ooquistes son diseminados o transferidos de un hospedador a otro. La larga duracion de la esporulacion y el periodo pre-patente del coccidio dificultan las investigaciones de rastreo de las epidemias para la identificacion de los factores de riesgo y vehiculos de transmision de la infeccion. Los modos de diseminacion de la ciclosporiasis, que son esenciales para conocer los factores de riesgo para la infeccion y para establecer las estrategias de prevencion, no se saben completamente. En los paises en desarrollo, podrian existir multiples rutas de transmision. En estas areas, las infecciones vinculadas al contacto con el suelo sugieren que esta via de diseminacion puede ser mas comun de lo que se cree. La frecuencia con la cual esta ruta de transmision ocurre y si las variables asociadas con el nivel socioeconomico podrian predisponer a las personas a la infeccion ameritan ser estudiadas en diferentes regiones.

La creciente globalizacion del suministro de alimentos frescos y el comercio internacional son factores de complicacion en la prevencion y control de la ciclosporiasis en los paises desarrollados. Al igual que los mercados globales se expanden, tambien lo hace el potencial de la transmision de la infeccion por los alimentos. Las epidemias multi-estatales, asociadas con alimentos, de 2013 al 2015 en USA y Canada (95, 96, 98, 100, 101) indican que es necesaria una vigilancia adicional. Sin embargo, el control de C. cayetanensis en las operaciones de fabricacion y servicio de alimentos es dificil.

La falta de cultivos para el parasito y de datos de secuencia del mismo ha dificultado el desarrollo de metodos de deteccion adecuados. La caracterizacion molecular de los aislados en matrices ambientales junto con el rastreo de la fuente de la infeccion y el seguimiento de la enfermedad podrian mejorar enormemente nuestro conocimiento de las rutas de contaminacion y medidas de prevencion y control. La secuencia del genoma contribuira significativamente al desarrollo de metodos moleculares confiables de tipificacion para las investigaciones de los brotes. Se estan realizando estudios para producir datos de la secuencia total del genoma del parasito para facilitar el desarrollo de marcadores geneticos fiables para su uso en la taxonomia, filogenia, diagnostico y control. El reciente desarrollo de una herramienta para tipificar el parasito (169) podria ayudar a determinar el origen de los casos y brotes de la infeccion y las respuestas de salud publica y de las agencias reguladoras.

Se requiere el desarrollo de nuevos metodos simples y rapidos para determinar la viabilidad de C. cayetanensis y mejorar las tecnicas de desinfeccion de productos contaminados. La aplicacion de estas tecnologias de avance mejorara la calidad y seguridad de los alimentos y el agua. Deben hacerse esfuerzos para asegurar que los avances tecnologicos tambien se apliquen en paises de bajos ingresos donde es mayor la carga de la ciclosporiasis.

CONCLUSIONES Y RECOMENDACIONES

La aplicacion de medidas para disminuir o evitar la diseminacion de Cyclospora en el medio ambiente es fundamental. Los paises industrializados deben asumir un papel activo en ayudar a los paises donde la enfermedad es endemica para mejorar las practicas para minimizar el riesgo de alimentos contaminados. Son necesarios la implementacion y el seguimiento de medidas de control en las fincas en areas endemicas para evitar o disminuir futuras epidemias localmente y en areas industrializadas. Las buenas practicas agricolas y de manufactura y la coordinacion global son importantes para prevenir la introduccion del patogeno en los productos agricolas. La seguridad alimentaria en todo el mundo es una necesidad absoluta para cerciorarse del suministro de alimentos y agua de calidad para los consumidores internacionales. El hacer cumplir las leyes del comercio internacional de alimentos y la implementacion de metodos que usen los acuerdos de puntos de control criticos pueden ayudar en el control de la infeccion.

Es preciso desarrollar sistemas in vitro o in vivo para la propagacion de Cyclospora para comprender mejor la biologia y epidemiologia del parasito, nuevos metodos para determinar la viabilidad del coccidio y tecnicas de desinfeccion eficientes para descontaminar los productos. La secuencia del genoma del parasito facilitara el desarrollo de marcadores geneticos fiables para su uso en la taxonomia, filogenia, diagnostico y control. Los estudios longitudinales y de tipificacion del coccidio junto con la comprension de las interacciones socioeconomicas y ambientales seran la clave para orientar las estrategias de prevencion y control de la ciclosporiasis.

https://doi.org/ 10.22209/IC.v59n1a07V

Recibido: 12-06-2017 Aceptado: 10-11-2017

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Leonor Chacin Bonilla [1] y Jose Ramon Vielma [2,3]

[1] Instituto de Investigaciones Clinicas "Dr. Americo Negrette", Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo, Venezuela.

[2] Laboratorio de Fisiologia de Parasitos, Centro de Biofisica y Bioquimica. Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas. Altos de Pipe, Venezuela.

[3] Laboratorio de Analisis Quimico. Universidad Nacional Experimental Sur del Lago "Jesus Maria Semprum". Santa Barbara del Zulia, Venezuela.

Autor de Correspondencia: Leonor Chacin-Bonilla. Instituto de Investigaciones Clinicas "Dr. Americo Negrette", Facultad de Medicina. Universidad del Zulia. Maracaibo, Venezuela. Correo electronico: leonoibonilla42@yahoo.com
TABLA I
PREVALENCIA DE CYCLOSPORAEN INDIVIDUOS INMUNOCOMPETENTES
DE PAISES EN DESARROLLO

Pais                  Poblacion          Infectados       Referencia
                                        % (n/n total)

Mexico                  Ninos            3,3 (9/272)         (26)
                        Ninos          0,6 (60/8.877)        (27)
Guatemala         Todas las edades     2,3 (l26/5.552)       (28)
                    Granjeros (a)        3,3 (6/182)         (28)
Honduras          Todas las edades     2,0 (96/4.698)        (29)
Cuba                  0-7 anos           4,4 (5/113)         (30)
Haiti             Todas las edades      6,0 (24/402)         (31)
Rep. Dominicana   Todas las edades       2,3 (9/398)         (25)
Venezuela               Ninos            5,3 (7/132)         (32)
                  Todas las edades      6,1 (13/212)         (33)
                  Todas las edades      8,3 (43/515)         (34)
                  Todas las edades      24,2 (38/157)        (35)
Brasil            Todas las edades       10,8 (9/83)         (36)
Peru                 0-2,6 anos         10,9 (41/377)        (37)
                        Ninos          1,1 (63/5.836)        (38)
                  Todas las edades     41,6 (121/291)        (39)
Turquia           Todas las edades       0,4 (2/554)         (40)
                  Todas las edades     5,7 (129/2.281)       (41)
Marruecos             Escolares         3,3 (22/673)         (42)
Egipto            Todas las edades      9,2 (12/130)         (43)
Jordania          Todas las edades      6,0 (12/200)         (44)
Arabia Saudita         <5 anos           11,1 (7/63)         (45)
India             Todas las edades      10,6 (33/310)        (46)
China             Todas las edades      5,6 (10/178)         (47)
                        Ninos           0 (0/252) (b)        (48)
Nepal             Todas las edades     9,2 (128/1.397)       (49)
                      Escolares        1,6 (23/1.392)        (50)
                      Escolares         3,9 (20/507)         (51)
Bangladesh            2-5 anos            0 (0/289)          (52)
Laos RDP          Todas las edades       0,1(1/686)          (49)
Vietnam           Todas las edades     1,0 (14/1.425)        (53)
Tailandia         Todas las edades   0,5 (12/2.540) (b)      (54)
Indonesia             Escolares          0,6 (2/348)         (55)
Nigeria           Todas las edades     1,0 (11/1.109)        (56)

(a) Cultivadores de frambuesas; (b) Metodos PCR.

TABLA II
EPIDEMIAS DE CICLOSPORIASIS EN EL MUNDO

Fecha            Pais: Localizacion         No. de
                                           casos (a)

1989 Jun         Nepal: Pokhara                14
1989 Jun-Nov     Nepal: Katmandu              535
1990 Jul         USA: Illinois                 21
1992             Nepal: Katmandu              964
1995 May         USA: Florida                  38
1995 May-Jun     USA: Nueva York               32
1996 May         USA: Boston, MA               57

1996 May-Jun     USA, Canadad                1.465
1997 Mar-May     USA crucero:
                 salida de Florida            220
1997 Abr-May     USA, Canadad                1.012
1997 Jun-Jul     USA: Washington DC           341
1997 Jul         USA: Virginia,
                 Washington, DC                48
1997 Sep         USA: Virginia                 21
1997 Dic         USA: Florida                  12
1998 May         USA: Georgia                  17
1998 May-Jun     Canada: Ontario              315
1999 May         Canada: Ontario              104
1999 May         USA: Florida                  94
1999 Jul         USA: Missouri                 64
2000 Jun         USA: Pensilvania              54
2000 Dic         Alemania                      34

2001Abr          Mexico: Monterrey             97
2001 May         Canada: CBe                   17
2001 Sep         Indonesia: Bangkok            14
2002 Abr         Colombia: Medellin            31
2003 May         Espana: Madrid               11f
2003 Jul         Canada: CB                    11
2004             Canada: CB                    17
2004 Feb         USA: Texas, Illinois          95
2004 May-Jun     Canada: CB                    8
2004 Jun-Jul     USA: Pensilvania              96
2004 Nov         Peru: Lima                   127
2005 Mar         Peru: Lima                    37
2005 Abr         Canada: Ontario               44

Fecha                      Vehiculo                   Origen

1989 Jun         Agua de grifo, rio              Nepal
1989 Jun-Nov     ND (b)                          ND
1990 Jul         Agua de grifo                   USA
1992             Agua potable                    Nepal
1995 May         Frambuesas0                     Guatemala (c)
1995 May-Jun     Alimentos                       ND
1996 May         Postre de bayas                 USA, Chile,
                                                 Guatemala
1996 May-Jun     Frambuesas                      Guatemala
1997 Mar-May
                 Frambuesas                      Guatemala
1997 Abr-May     Frambuesas                      Guatemala
1997 Jun-Jul     Albahaca                        Multiple
1997 Jul
                 Albahaca                        ND
1997 Sep         Frutas                          ND
1997 Dic         Ensalada de hojas               Peru
1998 May         Ensalada de frutas              ND
1998 May-Jun     Frambuesas                      Guatemala
1999 May         Postre de bayas                 ND
1999 May         Frutas                          ND
1999 Jul         Albahaca                        USA, Mexico
2000 Jun         Torta de frambuesa Guatemala
2000 Dic         Ensaladas, hierbas              Francia, Italia,
                                                 Alemania
2001Abr          Berro                           ND
2001 May         Albahaca                        USA
2001 Sep         ND                              ND
2002 Abr         Ensaladas, jugos                ND
2003 May         Jugo de frambuesas Guatemala
2003 Jul                                         ND
2004             Mango, albahaca (c)             ND
2004 Feb         ND                              ND
2004 May-Jun     Cilantro (c)                    ND
2004 Jun-Jul     Guisantes                       Guatemala
2004 Nov         ND                              ND
2005 Mar         ND                              ND
2005 Abr         Albahaca (c)                    ND

Fecha            Referencia

1989 Jun            (63)
1989 Jun-Nov        (64)
1990 Jul            (65)
1992                (66)
1995 May            (67)
1995 May-Jun        (68)
1996 May            (69)

1996 May-Jun        (70)
1997 Mar-May
                    (71)
1997 Abr-May        (72)
1997 Jun-Jul        (68)
1997 Jul
                    (73)
1997 Sep            (68)
1997 Dic            (68)
1998 May            (68)
1998 May-Jun        (74)
1999 May            (68)
1999 May            (68)
1999 Jul            (75)
2000 Jun            (76)
2000 Dic
                    (77)
2001Abr             (78)
2001 May            (79)
2001 Sep            (80)
2002 Abr            (81)
2003 May            (82)
2003 Jul            (83)
2004                (83)
2004 Feb            (18)
2004 May-Jun        (84)
2004 Jun-Jul        (85)
2004 Nov            (86)
2005 Mar            (87)
2005 Abr            (83)

TABLA II
EPIDEMIAS DE CICLOSPORIASIS EN EL MUNDO
(CONTINUACION)

Fecha           Pais: Localizacion         No. de         Vehiculo
                                          casos (a)

2005 Abr        USA: Florida              592          Albahaca
2005 Jul        Canada: Quebec            200          Albahaca
2005 Sep        Turquia: Esmirna          19           Agua potable
2006 Jun-Jul    Canada: CB                28           Albahaca, ajo
2007 May-Ago    Canada: CB                29           Albahaca
2007 Jul-Ago    Turquia: Estambul         286          ND
2009 Abr        Crucero: varios paises    160          ND
2009 May-Jun    Suecia: Estocolmo         18           Guisantes
2010 May-Jun    Australia crucero:
                salida de Fremantle       266 (g)      Lechuga (c)
2013 Jun-Ago    USA (d): Texas            270          Cilantro
                Iowa, Nebraska            227          Lechuga
2013 Nov        Polonia                   3 (f)        Agua potable
2015 May-Ago    Canada (d)                97           ND
2015 Jun-Sep    Reino Unidod              79           ND
2014 Jun-Ago    USA (d)                   304          Cilantro
2015 May-Aeo    USA (d)                   546          Cilantro

Fecha              Origen      Referencia

2005 Abr        ND                (88)
2005 Jul        Mexico            (89)
2005 Sep        ND                (40)
2006 Jun-Jul    ND                (83)
2007 May-Ago    Mexico            (90)
2007 Jul-Ago    ND                (91)
2009 Abr        ND                (92)
2009 May-Jun    Guatemala         (93)
2010 May-Jun
                Malasia (c)       (94)
2013 Jun-Ago    Mexico            (95)
                Mexico            (96)
2013 Nov        Indonesia         (97)
2015 May-Ago    ND                (98)
2015 Jun-Sep    Mexico            (99)
2014 Jun-Ago    Mexico            (100)
2015 May-Aeo    ND                (101)

(a) Casos clinicamente definidos y confirmados en
laboratorio; (b) No determinado; (c) Sospechoso; (d)
Epidemias multi-estatales; (e) Columbia Britanica; (f)
Viajeros; (g) 34 y 232 casos en dos viajes consecutivos.

TABLE III
AISLAMIENTO Y PREVALENCIA DE CYCLOSPORA EN
MATRICES AMBIENTALES

Pais              Matriz

Canada            Ensaladas pre-cortadas
Estados Unidos    Ensalada de pollo, albahaca  (a)
                  Torta de frambuesas
                  PTAR c : afluente
                       efluente
Guatemala         Rios
                  Agua potable
Costa Rica        Lechuga
Venezuela         Lechuga
Peru              Vegetables
                  Aguas residual
Espana            PTAP (d), PTAR, rio
Italia            Agua de inodoro  (a)
                  Vegetables, frutas
                  Agua residual tratada
                  Agua de pozo
                  Suelo
Nepal             Agua potable
                  Vegetales de hojas verdes
                  Aguas residuales
                  Vegetales de hojas verdes
                  Agua potable y residual
Vietnam           Lagos, rios
                  Hierbas, agua
Cambodia          Espinaca de agua
Corea del Sur     Vegetales
Turquia           Crustaceos
Tunez             Aguas residuales
Iraq              Suelo
Egipto            Vegetales de hojas verdes
                  Mariscos
                  Agua potable, rios
                  Agua potable
                  Vegetales verdes
Ghana             Bolsas de agua potable
                  Vegetales

Pais                 Contaminados       Referencia
                     % (n/n total)

Canada                1,6 (9/544)          (143)
Estados Unidos          ND  (b)            (144)
                          ND               (76)
                   25,0 (6/24)  (a)        (145)
                   12,5 (3/24)  (a)
Guatemala             6,7 (2/30)           (28)
                   41,7 (5/12)  (a)        (146)
Costa Rica            4,0 (2/50)           (147)
Venezuela             5,9 (6/102)          (148)
Peru                  1,7 (3/172)          (137)
                      72,7 (8/11)          (149)
Espana               9,0 (20/223)          (150)
Italia                    ND               (151)
                   12,2 (6/49)  (a)        (152)
                   21,3 (20/94)  (a)
                    6,2 (1/16)  (a)
                    11,8 (6/51) (a)
Nepal                     ND               (63)
                          ND               (128)
                          ND
                          ND               (119)
                          ND
Vietnam            63,6 (84/132) (a)       (153)
                     10,1 (58/575)         (154)
Cambodia              8,3 (3/36)           (155)
Corea del Sur      1,2 (5/404)  (a)        (156)
Turquia            26,4 (14/53)  (a)       (141)
Tunez              0,4 (1/232)  (a)        (157)
Iraq              11,0 (27/245)  (a)       (158)
Egipto                    ND               (159)
                          ND               (140)
                      0,2 (2/840)          (142)
                     21,3 (64/300)         (160)
                          ND               (161)
Ghana               59,3% (16/27)         (162)
                     11,9 (20/168)         (163)

(a) Metodos PCR; (b) No determinado; (c) Plantas de
tratamiento de aguas residuales, (d) Plantas de tratamiento
de agua potable.
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Article Details
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Author:Chacin Bonilla, Leonor; Vielma, Jose Ramon
Publication:Investigacion Clinica
Date:Jan 1, 2019
Words:13581
Previous Article:Neurobiologia, neurorehabilitacion y neurorestauracion de la marcha del adulto mayor: conceptos recientes.
Topics:

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