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Chillidos de ecolocacion de murcielagos emballonuridae en una sabana xerofila-semiseca del Caribe Colombiano.

Echolocation calls of emballonurid bats in a xerophilous savannah of the Colombian Caribbean

INTRODUCCION

El estudio de la ecologia de los murcielagos se ha basado tradicionalmente en su captura mediante redes de niebla y trampas de arpa o la observacion en refugios. Sin embargo, no todas las especies son igualmente susceptibles de ser capturadas o facilmente observables en sus refugios, ni las tasas de captura dan informacion adecuada sobre sus actividades de forrajeo o uso del habitat, al menos en el caso de los murcielagos insectivoros (Kunz, 1988; O'Farrell y Miller, 1997). La mayoria de los murcielagos utilizan la ecolocacion, un sistema sensorial mediante el cual diversos animales obtienen informacion sobre la estructura espacial del entorno a partir del analisis de los ecos de pulsos sonoros que ellos mismos emiten. Estos chillidos son bastante intensos y con una estructura caracteristica en muchas especies. Hasta donde se sabe, muchos murcielagos los emiten de forma continua durante su actividad de forrajeo, ya que la ecolocacion es la via sensorial primaria para orientarse en el ambiente inmediato y clasificar los objetos de fondo y los recursos potenciales. La deteccion de estos chillidos abre grandes posibilidades para el estudio de la ecologia de estos animales, ya que revela su presencia y aporta informacion sobre su actividad.

Los chillidos de ecolocacion de la mayoria de los murcielagos se situan en la banda ultrasonica del espectro, con lo cual la aplicacion de la deteccion acustica en campo tuvo que esperar al desarrollo de microfonos y tecnologias de grabacion portatiles y sensibles a estas frecuencias desde los anos 1940 (Griffin, 1958; Fenton, 1980). Actualmente existe una variedad de tecnologias portatiles para la deteccion de ultrasonidos (Brigham et al., 2004), que han permitido obtener valiosa informacion sobre el comportamiento de ecolocacion y la ecologia de muchas especies de murcielagos insectivoros aereos. La principal limitacion para la aplicacion de estas tecnicas es la ausencia de descripciones de los chillidos de ecolocacion de los murcielagos y criterios de clasificacion de estos entre especies en amplias regiones del planeta. En el neotropico se han podido obtener registros acusticos y se han descrito los chilli dos de ecolocacion de algunas especies de las familias presentes en la region (Emballonuridae, Mormoopidae, Noctilionidae, Phyllostomidae, Natalidae, Furipteridae, Molossidae y Vespertilionidae; ej. O'Farrell y Miller, 1997; Kalko y Condon, 1998; Ibanez et al., 1999; Kossl et al., 1999; Siemers et al., 2001; Ibanez et al., 2002; Jung et al., 2007, Guillen-Servent e Ibanez, 2007; entre otros).

Entre los murcielagos cuyos chillidos se conocen mejor se encuentra la familia Emballonuridae. Actualmente se reconocen 22 especies de esta familia en la region neotropical (Simmons, 2005; Lim et al., 2010), con presencia de un mayor numero de especies en ecosistemas forestales de tierras bajas y mas cercanos al Ecuador (ej. Bradbury y Vehrencamp, 1976; Barclay, 1983; Kalko, 1995; Biscardi et al., 2004; Jung et al., 2007; Calderon-A., 2012), donde presentan interesantes patrones de coexistencia (ej. Rhynchonycteris naso, Balantiopteryx plicata, Saccopteryx bilineata, S. leptura y Peropteryx kappleri) en Costa Rica y Trinidad (Bradbury y Vehrencamp, 1976).

Los embalonuridos emiten chillidos de ecolocacion intensos que pueden ser detectados a traves de sistemas de deteccion acustica (O'Farrell y Miller, 1997). Sus chillidos se caracterizan por ser multiarmonicos, con la mayor energia en el segundo armonico, y por contener tramos relativamente largos donde la frecuencia cambia (se modula) muy despacio (tecnicamente referidos como de frecuencia modulada--FM--de forma lenta o de banda estrecha, ya que resultan cubriendo un pequeno rango de frecuencias). Los chillidos de las especies Rhynchonycteris naso, Saccopteryx bilineata, S. leptura, Centronycteris centralis, Cyttarops alecto, Cormura brevirostris, Balantiopteryx infusca, B. io, B. plicata, Peropteryx macrotis, P. kappleri y Diclidurus albus se han descrito de localidades de Belize, Brasil, Costa Rica, Ecuador, Panama, Mexico, Trinidad y Venezuela (Ochoa et al., 2000; Ibanez et al., 2002; Biscardi et al., 2004; Jung et al., 2007; Pio et al., 2010).

En Colombia ocurren al menos 17 especies de Emballonuridae (Solari et al., 2013). Sin embargo, en el pais se han realizado pocos trabajos de investigacion sobre ecologia de murcielagos que incluyan el empleo de detectores de ultrasonidos (ej. Sanchez, 2011). Ninguno documenta las caracteristicas temporales y espectrales de los chillidos que emiten las especies, ni las compara con otras poblaciones. Las descripciones de los chillidos y la evaluacion de las diferencias entre especies son necesarias para la aplicacion de tecnicas de deteccion acustica en estudios que aportan al conocimiento de la distribucion o actividad a nivel de especie. Aunque exista informacion publicada sobre las caracteristicas de los chillidos de ecolocacion de la mayoria de estas especies en algunas areas geograficas, esta no es directamente aplicable a otras areas ya que existe evidencia de que estas caracteristicas pueden variar geograficamente (ej. Guillen et al., 2000; O'Farrell et al., 2000; Barclay y Brigham, 2004). Ademas, la comparacion de las caracteristicas temporales y espectrales de los chillidos de ecolocacion entre poblaciones y especies puede proporcionar informacion sobre las causas de la variacion geografica (O'Farrell et al., 2000) y de la evolucion de estos sonidos (Neuweiler, 2003).

En el marco anterior, nuestro proposito en este estudio es describir los chillidos de ecolocacion de las seis especies de murcielagos de la familia Emballonuridae registradas en una sabana xerofila-semiseca de Colombia y comparar dichas descripciones con lo repor tado en otras zonas de Centro y Sur America, como una aproximacion al conocimiento del comportamiento ecolocador de estas especies que facilite su estudio mediante tecnicas de deteccion acustica en otras areas geograficas, y para evaluar las posibles diferencias con lo descrito de otras localidades.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio

Realizamos tres salidas al campo: diciembre de 2012 (epoca humeda), abril y octubre de 2013 (epoca seca), a la Reserva Natural Sanguare, departamento de Sucre, Municipio San Onofre, Golfo de Morrosquillo, Colombia (entre 9[grados]42'33.50" N 75[grados]40'53.14" O y 9[grados]43'02.30" N 75[grados]39'24.62" O, 4 m s.n.m.) (Fig. 1). La reserva, caracterizada por el bioma xerofilo-semiseco tropical, es un bosque secundario de vegetacion caducifolia, dominado por palma de vino (Attalea butyracea), camajon (Sterculia apetala), orejero (Enterolobium cyclocarpum), ceiba bonga (Ceiba pentandra), olla de mono (Lecythis magdalenica) y ceiba tulua (Bombacopsis quinata), ademas de algunos remanentes de mangle hacia la periferia occidental de la costa.

Sistema de deteccion

Para el registro de los chillidos de ecolocacion empleamos un detector de ultrasonidos con un convertidor analogico/digital con una velocidad de muestreo de 307 kHz, muestras de 8 bits de profundidad y una memoria RAM de 1Mb (Pettersson Electronik, Modelo D240X). Las muestras de sonido capturadas fueron reproducidas a una velocidad 10 veces menor y registradas en una grabadora digital (Sony, modelo ICD-SX1000).

Para constatar que tipo de chillidos de ecolocacion emite cada especie, capturamos una muestra de individuos con redes de niebla, dispuestas a nivel del piso y elevadas, en lugares cercanos a espejos de agua, arboles con huecos en el tronco y senderos con espacios abiertos. Los individuos capturados los identificamos hasta el nivel de especie y los grabamos mientras volaban tras liberarlos en el interior de un cuarto de vuelo cerrado (10 m de largo x 8 m de ancho x 4 m de alto, cubierto de malla) y en el exterior, como lo sugieren Siemers et al. (2001). Una vez corroborado que cada especie emitia chillidos caracteristicos diferenciables de otras especies, seleccionamos grabaciones de los chillidos de ecolocacion emitidos por individuos volando libres en la zona de estudio (en adelante, silvestres), los cuales se utilizaron para el analisis y la descripcion bioacustica.

Las grabaciones se obtuvieron en los cinco tipos de cobertura vegetal de la clasificacion Corine Land Cover (IDEAM, 2010) presentes en el area de estudio, como un esfuerzo de muestreo completo de la Reserva. En cada tipo de vegetacion grabamos durante 10 minutos en cada uno de una serie de 18 puntos, separados 50 metros uno de otro. El area de estudio fue muestreada durante cinco dias en cada visita, y el muestreo se repitio en tres periodos (diciembre de 2012, abril y octubre de 2013), siguiendo el mismo protocolo.

Analisis de los chillidos

En primer lugar, aclaramos que debido a que los pulsos de ecolocacion no tienen como funcion principal la comunicacion social, consideramos que el termino "chillido", que usamos a lo largo de este articulo para referirnos a los pulsos de ecolocacion, es mas apropiado que los de "llamada/o" o "senal", hasta ahora mas frecuentemente usados (incluso frente a "pulso", pues este requiere el complemento "de ecolocacion" para evitar confusiones). El termino "llamada" corresponde a la traduccion literal del ingles "call", que en el contexto bioacustico tiene mas bien el significado de "grito" o "canto", mientras que el termino "senal" claramente se refiere a expresiones sensoriales con funcion de comunicacion. Por ello, consideramos que el uso de los terminos "llamada/o" y "senal" deberia limitarse a las emisiones acusticas con funcion de comunicacion interindividual.

Los analisis de los chillidos los realizamos con el programa SASLab Pro 5.1 (Avisoft), siguiendo la metodologia propuesta por Jung et al. (2007). Generamos los espectrogramas mediante una transformacion rapida de Fourier, utilizando ventanas "Flat Top" de 1024 puntos de longitud con una superposicion del 93.75%. Con ello obtuvimos una resolucion de 250 Hz en el dominio de la frecuencia y de 0.25 ms en el tiempo.

Medimos las variables temporales duracion del pulso (Dur) e intervalo entre pulsos (Int; tiempo transcurrido entre el principio del pulso anterior y el principio del actual), y las variables espectrales frecuencia inicial (FIni), frecuencia en el centro del pulso (FCen), frecuencia final (FFin), frecuencia maxima (FMax), frecuencia media del pulso (FMed), frecuencia minima (FMin) y frecuencia del pico de maxima energia (FMaxE), empleando la funcion "automatic parameter measurements" de SASLab. Siguiendo a Jung et al. (2007), medimos la frecuencia inicial y final de cada chillido desde el punto del oscilograma donde la amplitud aumentaba o disminuia de manera monotonica. Medimos el ancho de banda (ABan) como la diferencia entre la frecuencia mas baja y la frecuencia mas alta del pulso. Medimos las variables en el segundo armonico de los pulsos, el cual generalmente concentraba la mayor proporcion de la energia. Los chillidos que presentaron ecos o ruidos de fondo fueron excluidos del analisis.

Nuestras descripciones corresponden a los chillidos de la fase de busqueda del comportamiento ecolocador, que son los que emite el murcielago para orientarse y detectar a sus presas mientras se desplaza en el medio. No describimos aqui los pulsos que los murcielagos emiten durante las fases de aproximacion y captura de la presa, ya que presentan una variabilidad mucho mayor, no son tan utiles para la identificacion acustica ni para la comparacion entre especies o poblaciones y siempre consisten en secuencias muy cortas asociadas a secuencias mas largas de la fase de busqueda (ej. Fenton, 1999).

Finalmente, realizamos una revision de la literatura de las descripciones de los chillidos de otras poblaciones de las especies de embalonuridos registradas en Sanguare, a fin de compararlas con la informacion obtenida en el presente estudio.

Analisis grafico y estadistico

Para las especies del genero Saccopteryx, de las cuales se obtuvo un mayor numero de grabaciones, usamos histogramas para explorar la variacion del intervalo entre pulsos (Int) en la muestra acumulada de pulsos en todas las secuencias. Saccopteryx bilineata y S. leptura emiten pulsos alternos de frecuencia alta (FA) y frecuencia baja (FB), por lo cual para cada especie construimos cuatro histogramas: dos que representan el intervalo de los pulsos FA y los pulsos FB, de los intervalos de las grabaciones obtenidas en el cuarto de vuelo; y dos histogramas para los intervalos de los chillidos FA y FB registrados en el area abierta, esto es los silvestres. Dado que Saccopteryx canescens emite todos los pulsos en la misma banda de frecuencias, para esta especie solo se construyo un histograma.

Para evitar los problemas de pseudorreplicacion (infraestimacion de la varianza) que se hubieran derivado al incluir varios pulsos de un mismo individuo en el analisis, calculamos los estadisticos descriptivos de las variables temporales y espectrales a partir de una muestra compuesta de un unico pulso por secuencia o grabacion (uno de frecuencia alta y otro de frecuencia baja), elegido al azar a partir de una tabla de numeros aleatorios. En el caso de las especies de Saccopteryx con pulsos alternos se eligio un pulso de FA y otro de FB, cuyos estadisticos se calcularon por separado. Para evitar pseudorreplicacion al considerar varias secuencias producidas por el mismo individuo, elegimos secuencias procedentes de distintos puntos de muestreo en cada tipo de vegetacion y temporada. Cuando el intervalo del pulso elegido se situaba a mas de 1.5 veces del intervalo tipico, elegimos otro pulso al azar, ya que estos intervalos atipicos se dan cuando el murcielago omite algun pulso de la secuencia (como se observo en la multimodalidad de los histogramas, y se ha descrito en la literatura, ej. Jones, 1994). Se empleo la media como estadistico de tendencia central, a excepcion de la variable "intervalo", para la cual, dada su distribucion multimodal, reportamos la mediana.

Para explorar graficamente la posible separacion de los rangos de frecuencia de las distintas especies de Saccopteryx y comprobar la correspondencia entre las diferencias encontradas entre las especies en las grabaciones de individuos capturados y las grabaciones de murcielagos silvestres, representamos la variable FCen de los pulsos de FA frente a la misma variable de los pulsos alternos de FB para cada secuencia de grabaciones "silvestres" analizada.

Para evaluar las diferencias en la duracion e intervalo entre los pulsos de mayor y de menor frecuencia de S. bilineata y S. leptura, dado que se emiten como duplas, empleamos pruebas de T para muestras pareadas (pulso FA y pulso FB de cada secuencia).

Para identificar las principales tendencias de variacion e identificar agrupaciones naturales de los chillidos entre especies, realizamos un analisis exploratorio de componentes principales (ACP). Para este analisis usamos la matriz de covarianzas de las variables transformadas por su logaritmo decimal (Sokal y Rohlf, 1996). Con la transformacion logaritmica se consigue una distribucion normal multivariada de los datos en el morfoespacio, y los vectores en este espacio corresponden a productos o razones de las medidas originales. El uso de la matriz de covarianza asegura el mantenimiento de las posiciones de las especies sin distorsion en el espacio ecomorfologico (Ricklefs y Miles, 1994). Se retuvieron los componentes que sumaran un 95% de la varianza total. Para evaluar la importancia de las variables en la organizacion de las especies examinamos las cargas de cada una de ellas sobre los componentes retenidos. Para probar la hipotesis de diferenciacion de las especies realizamos un analisis discriminante, utilizando tambien las medidas de las variables transformadas por el logaritmo decimal. Para ambas pruebas usamos todas las variables espectrales y la variable temporal duracion del chillido. No consideramos el intervalo debido a que mostro una variacion intraindividual muy grande y no aportaba poder discriminador.

RESULTADOS

Capturamos 23 individuos de seis especies de la familia Emballonuridae: 3 Saccopteryx bilineata, 6 S. canescens, 6 S. leptura, 2 Peropteryx kappleri, 2 P macrotis y 4 Rhynchonycteris naso. Cada uno de estos fue grabado independientemente en el espacio de vuelo o durante su liberacion. Todas las especies registradas emitieron chillidos multiarmonicos, y usualmente el segundo armonico mostro la mayor proporcion de energia. Estas grabaciones sirvieron como referencia para identificar las obtenidas de animales en vuelo (silvestres).

En total, obtuvimos 204 grabaciones de chillidos de ecolocacion de murcielagos embalonuridos volando libres en la zona de estudio, de las cuales analizamos 143. Las demas, 61 grabaciones, fueron omitidas por el ruido de fondo que presentaron.

Las especies del genero Saccopteryx emitieron chillidos con espectrogramas en forma de U invertida, con frecuencia menor en S. bilineata, intermedia en S. leptura y mayor en S. canescens. Saccopteryx bilineata y S. leptura alternaron un chillido de mayor frecuencia con otro de menor frecuencia, mientras que S. canescens emitio todos los pulsos en la misma banda de frecuencia (Fig. 2).

Saccopteryx bilineata emitio en el cuarto de vuelo chillidos de FB y FA de forma alterna (Fig. 2a). Los rangos de la frecuencia de maxima energia del segundo armonico fueron de 40.5-43.5 kHz en los pulsos FB y de 43.5-46 kHz en los FA (Tabla 1). En promedio, los pulsos de FB iniciaron a una frecuencia de 41.1 kHz, alcanzaron una frecuencia maxima de 43.2 kHz y descendieron al final hasta una frecuencia de 42.5 kHz. En promedio, los pulsos de FA iniciaron a una frecuencia de 43.8 kHz, alcanzaron una frecuencia maxima de 45.4 kHz y descendieron hasta una frecuencia de 44.8 kHz. Los dos tipos de pulsos cubrieron una banda de frecuencia de unos 2 kHz de ancho. La duracion promedio de los pulsos altos y bajos fue muy parecida (8.0 vs. 8.1 ms). Mientras que los chillidos silvestres fueron de 41.5-45.0 kHz en los FA y 41.3-43.5 kHz en los FB, los pulsos de FA iniciaron en promedio a una frecuencia de 42.2 kHz, alcanzaron la frecuencia maxima de 44.3 kHz y descendieron hasta 43.5. La prueba T presento diferencias significativas en algunas variables de los chillidos registrados en el cuarto de vuelo y silvestres (Tabla 2, Fig. 3). El segundo armonico fue casi siempre el de mayor intensidad, siguiendole generalmente el tercero y finalmente el primero o fundamental.

Saccopteryx leptura emitio pares de pulsos alternos en frecuencia (Fig. 2b). El rango de la frecuencia de maxima energia fue de 46.049.5 kHz en los pulsos FB y de 47.0-51.0 kHz en los FA (Tabla 1), esto es en los chillidos en la estacion de vuelo. En los chillidos silvestres del FA el rango de la frecuencia de maxima energia fue de 45.6-50.9 kHz y en los del FB de 46.0-50.8 kHz. Ambos tipos de pulsos mostraron un ancho de banda de unos 2 kHz. La prueba T presento diferencias significativas en algunas variables de los chillidos registrados en el cuarto de vuelo y silvestres (Tabla 2, Fig. 3). Al igual que en el caso anterior, el segundo armonico fue el de mayor energia, siguiendole generalmente en intensidad el tercero y luego el primero o fundamental.

Saccopteryx canescens no presento alternancia en los pulsos (Fig. 2c). En los chillidos registrados en el cuarto de vuelo, la frecuencia de maxima energia del segundo armonico de los pulsos fue de 54.0-57.0 kHz, y su anchura de banda de unos 2 kHz. La duracion de los pulsos oscilo entre 2.7 y 7.7 ms y el intervalo tuvo una mediana de 92 ms (Tabla 1). En los chillidos silvestres la frecuencia de maxima energia oscilo en un rango de 51.2 kHz a 58.5 kHz. La duracion de los pulsos oscilo entre 2.0 y 16.0 ms y ancho de banda que alcanzo los 3 kHz (Tabla 1). Tambien en esta especie el segundo armonico acumulo la mayor proporcion de la energia, siguiendole generalmente en intensidad el tercero y luego el primero o fundamental. En la prueba T, las variables frecuencia inicial, frecuencia final, frecuencia maxima, frecuencia de maxima energia y frecuencia media presentaron diferencias significativas en los chillidos del cuarto de vuelo y los silvestres (Tabla 2).

Los intervalos entre pulsos mostraron una distribucion multimodal en las tres especies de Saccopteryx (Fig. 3). En el analisis bivariante del pico de la frecuencia centro del pulso bajo y alto de las especies de Saccopteryx, se obtuvo como resultado que las tres especies del genero, S. bilineata, S. leptura y S. canescens, resultan claramente separadas (Fig. 4).

Las especies del genero Peropteryx emitieron chillidos que normalmente iniciaban con un corto elemento de FM, de forma ascendente y subita, y seguian con un elemento de frecuencia descendente de forma hiperbolica y concava hacia abajo (Fig. 2). En el cuarto de vuelo, Peropteryx kappleri (n = 13) emitio chillidos de frecuencia menor que los de P macrotis (n = 15; Tabla 1; Fig. 2d y 2e). La frecuencia de maxima energia fue de 40.0-41.0 kHz en P. macrotis y de 31.0-35.5 kHz en P kappleri. La anchura de banda de los chillidos fue de 3.0 [+ o -] 1.0 kHz en P. kappleri y de 2.0 [+ o -] 1.0 kHz en P. macrotis (Tabla 1). En ambas especies el segundo armonico presento la mayor energia. P. macrotis presento frecuencias de maxima energia que oscilaron entre 38.5 kHz y 45.5 kHz, y segun la prueba T, presento diferencias significativas en las variables duracion, frecuencia de maxima energia y frecuencia media (Tabla 2). De la especie P. kappleri no obtuvimos registros silvestres, por lo que no realizamos la prueba de muestras pareadas en este estudio para la especie.

Rynchonycteris naso emitio pulsos con un componente de FC corto seguido por un componente de FM descendente de forma aproximadamente lineal con un ancho de banda de 5.0 [+ o -] 3.0 kHz. Fue la especie de la familia que emitio los chillidos de mayor frecuencia y anchura de banda (Fig. 2f). En el cuarto de vuelo la frecuencia de maxima energia fue de 101.0-105.0 kHz (Tabla 1); mientras que en los registros silvestres oscilo entre 99.0 kHz y 104.2 kHz. La prueba de T en esta especie no presento diferencias significativas en las variables duracion y frecuencia final (Tabla 2)

En el ACP el primer componente explico el 99.4% de la variacion en los datos. El segundo componente explico el 0.2% de la varianza. La distribucion de los chillidos en el espacio definido por los componentes 1 y 2 del ACP sugiere que es posible la clasificacion de las especies a partir de las variables espectrales estudiadas. Las observaciones de Rhynchonycteris naso formaron un grupo discreto separado de los demas puntos en el componente 1, o sea, en las frecuencias. Las observaciones de S. bilineata, S. canescens, S. leptura y P. macrotis formaron grupos discretos totalmente superpuestos en sus valores en el componente 2, y muy cercanos en el componente 1 (Fig. 5). P kappleri no fue incluido en el analisis debido a la falta de registros acusticos silvestres.

En el analisis discriminante, los individuos fueron correctamente clasificados en un porcentaje acumulado de mas de 99%. Para los casos de las especies S. bilineata y P. macrotis el valor de clasificacion fue del 95% y 97.6% (Tabla 3), en este mismo analisis la variable que contribuyo mas a la capacidad discriminante de la funcion fue la variable espectral pico de la frecuencia de maxima energia (Apendice 1, Fig. 6).

DISCUSION

En el unico estudio anterior en la Reserva de Sanguare, Calderon-A. (2012) reporto la captura, con redes de niebla, de varias especies de murcielagos insectivoros de las familias Vespertilionidae (Eptesicus brasiliensis, Myotis riparius y Lasiurus ega), Noctilionidae (Noctilio leporinus y N. albiventris), Molossidae (Molossus molossus) y Emballonuridae (Saccopteryx bilineata, S. leptura y Rhynchonycteris naso). En este estudio, sumamos a este listado tres especies de embalonuridos: Saccopteryx canescens, Peropteryx macrotis y P kappleri.

Entre las especies de embalonuridos del genero Saccopteryx que habitan en la Reserva Natural Sanguare, las especies S. bilineata y S. leptura se diferencian claramente a partir de sus ultrasonidos, situacion que ya habia sido descrita por otros autores con registros de Panama (Kalko, 1995; Biscardi et al., 2004; Jung et al., 2007). A su vez, en este estudio tambien encontramos que estas dos especies alternan los pulsos durante la fase de busqueda, a modo de dupla, los cuales no se superponen; comportamiento tambien reportado en Panama (Kalko, 1995; Jung et al., 2007), Mexico (Ibanez et al., 2002), Belice y Brasil (Biscardi et al., 2004), Costa Rica (Jung et al., 2007), y Trinidad y Tobago (Pio et al., 2010). Algunos autores sugieren que la alternancia de los pulsos podria permitir el reparto de canales acusticos en un determinado habitat, asi como facilitar el reconocimiento de las especies (Kalko y Condon, 1998; Schnitzler y Kalko, 2001). Fenton et al. (1998) sugieren que estas diferentes frecuencias permiten la discriminacion entre los ecos de llamadas exitosas, es decir el eco regresa al individuo que lo emitio. Por el contrario, S. canescens, el conespecifico de las dos especies anteriores, no presento alternancia en la frecuencia maxima de los pulsos en los chillidos de busqueda. Situacion que sugiere realizar otros estudios para aproximarnos al conocimiento de este comportamiento particular.

Los pulsos de S. canescens no habian sido descritos en detalle, solo el trabajo de Ochoa et al. (2000) en Venezuela presenta un esquema de espectrograma el cual muestra que la frecuencia de los pulsos se encuentra sobre los 50 kHz. En este trabajo reportamos que la frecuencia de los chillidos de busqueda de esta especie, en el area de estudio, se encuentra entre los 54 kHz y 57 kHz. Al igual que en el trabajo de Ochoa et al. (2000), la especie no alterno los pulsos, todos se encontraron en la misma banda de frecuencia.

De acuerdo a Jung et al. (2007), las especies de Peropteryx y Balantiopteryx son semejantes en la frecuencia de sus chillidos acusticos. En Colombia solo se ha registrado la especie B. infusca en el Valle del Cauca (Solari et al., 2013), en el Pacifico colombiano. En este trabajo, las dos especies de Peropteryx que reportamos fueron capturadas y grabadas de forma independiente, por lo que descartamos la posibilidad de una confusion con las llamadas de Balantiopteryx.

Aunque la estructura general de los chillidos de busqueda de S. bilineata y S. leptura registrada en este estudio se asemeja a los hallados en trabajos realizados en otros paises, se observo que la frecuencia de maxima energia vario significativamente entre poblaciones de Centro America y Sur America. Colombia, Brasil y Trinidad son los lugares con frecuencias mas bajas. Las diferencias entre Centro y Sur America pueden deberse a: 1) la correlacion que hay entre las zonas de forrajeo y la estructura de la senal acustica (Neuweiler, 1984, 1989); 2) la relacion que existe entre el tipo de habitat, la estrategia de busqueda y el tipo de alimento (Kalko, 1995); o 3) al tamano corporal de las especies que coexisten (Aldridge y Rautenbach, 1987; Norberg y Rayner, 1987).

Si bien no todos los trabajos sobre acustica revisados reportan datos precisos de tamano de las especies estudiadas, es posible hacer algunas comparaciones. Por ejemplo, para el caso de Saccopteryx leptura, Miller (2010) reporto una longitud de antebrazo (LA) entre 37-42 mm, para la parte meridional de Belice. Starrett y Casebeer (1968) habian reportado una captura con LA de 38.4 mm en Costa Rica. Jung et al. (2007), en Panama, reportaron LA de 41 mm. Para Brasil, la LA oscilo entre 39.5 y 43.8 mm (Nogueira et al., 2002; Garbino, 2011). Para la especie S. bilineata, Miller (2010) reporto LA entre 41-43 mm en Belice. Inbio (2013) reporto LA de 44-48 mm para capturas en Costa Rica. En Sanguare-Colombia, para S. leptura la medida de LA oscilo entre 38.0 y 41.0 mm, y en S. bilineata, entre 47.0 y 49.5 mm. Esta informacion podria indicar un cambio gradual de los chillidos correlacionado con el tamano del antebrazo en un gradiente latitudinal; sin embargo, se requieren mayores estudios que permitan contrastar esta inferencia.

Los murcielagos del genero Peropteryx, asi como Rhynchonycteris naso, presentaron senales similares a las reportadas por Kalko (1995), Biscardi et al. (2004), Jung et al. (2007), Pio et al. (2010) y Rivera-Parra y Burneo (2013). Sin embargo, de acuerdo a Brandbury y Vehrencamp (1976), P kappleri tiene un rango muy amplio (20-40 kHz) de frecuencia de maxima energia para Costa Rica. Segun O'Farrell y Miller (1997), R. naso en Belice tendria la frecuencia mas baja (47.2 kHz), sin embargo, se sugiere para este caso que la senal medida podria corresponder al primer armonico y no al segundo. El ancho de banda de R. naso registrado en nuestro estudio (5.0 kHz) difiere del reportado por Rivera-Parra y Burneo (2013) (17.0 kHz); atribuimos esta diferencia al hecho de que las grabaciones registradas en Sanguare se realizaron cerca de espejos de agua, con un comportamiento acustico similar al que presentan otras especies de embalonuridos (ej. Cormura y Balantiopteryx, Ibanez et al. 2002) cuando se encuentran en areas con cobertura vegetal densa, usadas para clasificar el destino y aumentar la probabilidad de deteccion (Schnitzler y Kalko, 2001).

Por ultimo, considerando el resultado del ACP y el analisis discriminante, encontramos que a partir de las variables temporales y espectrales medidas, los chillidos de las unidades muestreales se diferencian, asi como lo reportado por Jung et al. (2007) en especies de embalonuridos registrados en Panama y Costa Rica. Sin embargo, es necesario obtener mas datos acusticos de diferentes localidades de Colombia que permitan complementar informacion sobre el comportamiento ecolocador de las especies. Si bien nuestro trabajo representa el primer analisis temporal y espectral detallado de algunas especies de embalonuridos presentes en Colombia, son requeridas nuevas contribuciones al estudio bioacustico de murcielagos para una mejor comprension de la ecologia de las especies.

Siguiendo a Fenton (1992) las especies de murcielagos pueden ser reconocidas a partir de sus chillidos. Bajo esta consideracion, recomendamos a los investigadores: 1) implementar detectores de ultrasonido como una herramienta a su ejercicio muestreal en combinacion con redes de niebla; 2) hacer cap turas de murcielagos, 3) identificar las especies capturadas, y 4) grabarlas independientemente empleando metodos que permitan el registro acustico controlado (ej. zipline flight, handrelease, cuarto de vuelo). Esto permitira crear librerias de referencia, las cuales son requeridas para contrastar los registros que obtenemos en campo con las especies que identifiquemos a partir de la captura. El uso de variables espectro-temporales para la caracterizacion de los chillidos es clave. Las descripciones acusticas derivadas de la medicion de estas variables, proveeran el recurso util para la conformacion de las sonotecas (Jung et al., 2007).

Recibido 3 junio 2016. Aceptado 3 enero 2017. Editor asociado: LF Aguirre

AGRADECIMIENTOS

A la Vicerrectoria de Investigacion, Universidad de Antioquia, por el financiamiento de este proyecto a traves de la Convocatoria CODI 2011. A la American Society of Mammalogists (ASM) por la beca de investigacion Oliver Pearson Award 2011 (a S. Solari); a L. Pettersson (Pettersson Elektronik) y R. Specht (Avisoft Bioacoustics) por el apoyo con los equipos y software para las grabaciones. A Sergio Estrada-Villegas, por sus valiosos comentarios al manuscrito. Al Instituto Tecnologico Metropolitano (ITM) por su apoyo en lo referente a los permisos para realizar el trabajo de campo. Al grupo de investigacion Mastozoologia, U. de Antioquia, y a los biologos Camilo Calderon A., Laura Vargas O., Jesus Antonio Cogollo, Daisy Gomez, Diego Arias, Juan Valencia Mazo y Andrea Bustamante por el apoyo en el trabajo en campo. Finalmente, a Kathrin Barboza por su colaboracion, tanto en campo como en diversas etapas de la investigacion.

LITERATURA CITADA

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APENDICE 1 Coeficientes de la funcion discriminante.

Variable      Coeficientes estandarizados

             1        2        3        4

Dur        -0.562   0.400    0.411    -0.355
Int        0.025    0.008    0.201    -0.039
FIni       0.004    -0.015   0.630    -0.413
FCen       -0.059   -0.133   -0.190   -0.432
FFin       0.011    -0.189   -0.409   -0.322
FMax       0.201    0.397    -0.607   0.264
FMaxE      0.914    -0.775   -0.978   0.206
FMed       -0.003   -1.124   1.136    0.511
Dur A      0.041    0.293    0.119    -0.040
Int A      -0.201   -0.679   0.359    -1.389
FIni A     0.105    0.075    0.014    -0.066
FCen A     -0.051   0.479    0.441    1.016
FFin A     0.068    0.240    -0.360   0.351
FMax A     0.064    -0.213   -0.574   -1.021
FMaxE A    -0.240   -0.865   0.485    -0.914
FMed A     0.189    1.778    0.320    0.184


Danny Zurc (1,2), Antonio Guillen-Servent (3) y Sergio Solari (2,4)

(1) Museo de Ciencias Naturales de La Salle, Instituto Tecnologico Metropolitano, Calle 54A, No. 30-01, Medellin. [Correspondencia <dannyzurc@gmail.com>].

(2) Grupo Mastozoologia, U. de Antioquia y Coleccion Teriologica, Universidad de Antioquia, Medellin.

(3) Instituto de Ecologia A.C., Carretera Antigua a Coatepec 351, El Haya, Xalapa, Veracruz 91070, Mexico.

(4) Instituto de Biologia, Universidad de Antioquia Calle 70 No. 52-21, AA 1226. Medellin.

Leyenda: Fig. 1. Area de estudio. Golfo de Morrosquillo, Departamento de Sincelejo, Reserva Natural Sanguare (9[grados]42'33.50"N, 75[grados]40'53.14"O y 9[grados]43'02.30"N, 75[grados]39'24.62"O, 4 m s.n.m.). Las estrellas corresponden a localidades donde se han obtenido registros acusticos de la familia Emballonuridae y que han sido reportados por otros autores.

Leyenda Fig. 2. Espectrogramas y oscilogramas de fase de busqueda de las especies a) Saccopteryx bilineata, b) S. leptura, c) S. canescens, d) Peropteryx macrotis, e) P. kappleri, f) Rynchonycteris naso (en esta figura, el primer armonico fue omitido al filtrar el ruido de fondo, sin embargo, en algunas grabaciones no siempre fue distinguible).

Leyenda: Fig. 3. Distribucion de los intervalos entre los chillidos emitidos durante la fase de busqueda por Saccopteryx bilineata (Cuarto de vuelo = a. intervalo del pulso bajo, b. intervalo del pulso alto. Silvestres = c. intervalo del pulso bajo, d. intervalo del pulso alto), S. leptura (Cuarto de vuelo = e. intervalo del pulso bajo, f. intervalo del pulso alto. Silvestres = g. intervalo del pulso bajo, h. intervalo del pulso alto) y S. canescens (Cuarto de vuelo = i. Silvestres=j.).

Leyenda: Fig. 4. Frecuencia en el centro de los pulsos de mayor frecuencia (eje de ordenadas) contra la misma variable de los pulsos alternos de menor frecuencia (eje de abscisas), en las especies de murcielagos Saccopteryx bilineata, S. leptura y S. canescens.

Leyenda: Fig. 5. Distribucion espacial de las variables espectrales y temporales de los chillidos de las especies acustico-registradas a traves del espacio definido por los componentes principales 1 y 2. (Silv = chillidos registrados en los recorridos; CV = chillidos registrados en el cuarto de vuelo).

Leyenda: Fig. 6. Segregacion de los chillidos de las especies acustico-registradas, a partir del analisis discriminante.
Tabla 1 Parametros de las senales de ecolocacion en fase de
busqueda de seis especies de murcielagos de la familia
Emballonuridae. Promedio [+ o -] Desviacion estandar
(X [+ o -] SE), ms = milisegundos, kHz= kilohertzio,
Me = Mediana para este estudio en especifico,
FA = pulso de frecuencia alta, FB = pulso de frecuencia baja.
Para las referencias citadas el parametro corresponde el promedio,
n = numero de chillidos, Silv = chillidos registrados en los
recorridos; CV = chillidos registrados en el cuarto de vuelo.

Especie       Tipo         Pulso (ms)

                       Duracion (D)       n
                        X [+ o -] SE

Saccopteryx   Low     8.1 [+ o -] 1.5    22
  bilineata   (FB)    7.7 [+ o -] 2.5    20

                      7.5 [+ o -] 1.5    120
                      9.7 [+ o -] 0.9    25
                      9.0 [+ o -] 1.3    25
                     6.7 [+ o -] 0.21    40

                      9.4 [+ o -] 1.3    41
                     5.9 [+ o -] 0.83    20

                     8.26 [+ o -] 0.22   34
              High    8.2 [+ o -] 2.0    22
              (FA)    9.8 [+ o -] 1.1    20

                      7.6 [+ o -] 1.3    120
                      9.6 [+ o -] 0.7    25
                      8.6 [+ o -] 0.9    25
                     6.6 [+ o -] 0.15    40

                      9.0 [+ o -] 1.7    38
                     5.4 [+ o -] 0.58    23


                           7.55

                      5.2 [+ o -] 1.1     9
                     8.22 [+ o -] 0.18   49
Saccopteryx   Low     8.0 [+ o -] 2.0    48
  leptura     (FB)    6.3 [+ o -] 1.9    281
                      7.2 [+ o -] 1.5    132
                      7.5 [+ o -] 1.1    25
                      5.3 [+ o -] 1.0    31
              High    9.0 [+ o -] 1.0    44
              (FA)    6.2 [+ o -] 3.5    281
                      6.8 [+ o -] 1.2    132
                      7.5 [+ o -] 0.9    25
                      5.4 [+ o -] 0.8    29
                      4.9 [+ o -] 1.1    15
Saccopteryx           5.5 [+ o -] 0.9    46
  canescens           5.1 [+ o -] 1.9    203
Peropteryx           13.9 [+ o -] 2.5     3
  kappieri            9.6 [+ o -] 2.2    140

Peropteryx           10.4 [+ o -] 3.1     5
  macrotis
                      7.6 [+ o -] 1.5    44
                           7.29

                      9.3 [+ o -] 1.0    163
                      8.6 [+ o -] 3.8    180
Rhyncho               6.8 [+ o -] 1.9    53
  -nycteris
  naso                5.7 [+ o -] 0.8    58
                           5.89

                      4.8 [+ o -] 0.9    153
                      5.9 [+ o -] 1.2     4
                      6.0 [+ o -] 0.4     5
                     6.7 [+ o -] 0.12    41

                      5.0 [+ o -] 0.8    90

Especie       Tipo        Frecuencia (kHz)

                         Intervalo        n
                         (IN) Me *

Saccopteryx   Low           102          19
  bilineata   (FB)          96           17

                       73 [+ o -] 17     120

                     55.8 [+ o -] 1.85   40

                     85.8 [+ o -] 20.1   41
                     52.8 [+ o -] 5.2    20

                     60.9 [+ o -] 5.9    34
              High          70           21
              (FA)          90           17

                      105 [+ o -] 25     120

                     82.5 [+ o -] 3.09   40

                     52.0 [+ o -] 9.1    38
                     87.1 [+ o -] 16.0   23

                     56.2 [+ o -] 24.2    9
                     88.0 [+ o -] 4.9    49
Saccopteryx   Low           100          42
  leptura     (FB)          86           247
                       68 [+ o -] 24     132

                     60.1 [+ o -] 20.5   25
              High          77           45
              (FA)          60           273
                       90 [+ o -] 28     132

                     49.6 [+ o -] 17.1   27
                     66.7 [+ o -] 30.2   15
Saccopteryx                 92           40
  canescens                 64           180
Peropteryx                  117           2
  kappieri            170 [+ o -] 34     140

Peropteryx                  146           5
  macrotis
                            113          39

                      139 [+ o -] 14     163

Rhyncho                     116          43
  -nycteris
  naso                      52           53

                       58 [+ o -]12      153
                     25.9 [+ o -] 6.7     4
                      96 [+ o -] 4.5      5
                     60.8 [+ o -] 2.99   41

                     53.5 [+ o -] 19.8   82

Especie       Tipo       Frecuencia (kHz)

                        Frecuencia        n
                          inicial
                        X[+ o -] SE

Saccopteryx   Low    41.0 [+ o -] 1.4    22
  bilineata   (FB)   40.1 [+ o -] 1.4    17

                     44.0 [+ o -] 0.9    25
                     39.2 [+ o -] 2.1    25
                     44.5 [+ o -] 0.21   40

                     42.1 [+ o -]0.61    20

              High   43.8 [+ o -] 1.4    21
              (FA)   42.8 [+ o -] 1.3    20

                     45.9 [+ o -] 0.7    25
                     43.0 [+ o -] 0.99
                     46.6 [+ o -] 0.19   40

                     44.8 [+ o -] 0.46   23

                           43.70

                     32.8 [+ o -] 3.2     9

Saccopteryx   Low    45.1 [+ o -] 1.2    43
  leptura     (FB)   45.3 [+ o -] 8.9    281

                     47.2 [+ o -] 2.7    25

              High   47.5 [+ o -] 1.0    41
              (FA)   47.1 [+ o -] 5.0    281

                     51.4 [+ o -] 1.5    25

                     42.9 [+ o -] 1.3    15
Saccopteryx          53.4 [+ o -] 1.0    46
  canescens          52.6 [+ o -] 2.1    203
Peropteryx           33.4 [+ o -] 1.7     4
  kappieri

Peropteryx           40.0 [+ o -] 1.0     5
  macrotis
                     42.2 [+ o -] 2.3    44
                           38.15

                     40.3 [+ o -] 2.4    180
Rhyncho              102.6 [+ o -] 2.4   53
  -nycteris
  naso               100.1 [+ o -] 2.2   58
                           93.65

Especie       Tipo       Frecuencia (kHz)

                        Frecuencia        n
                          minima
                       X [+ o -] SE

Saccopteryx   Low    41.0 [+ o -] 1.4    22
  bilineata   (FB)   39.1 [+ o -] 1.8    16

                     44.0 [+ o -] 0.9    25
                     39.2 [+ o -] 2.1    25
                     44.5 [+ o -] 0.21   40

                     42.1 [+ o -]0.61    20

              High   43.8 [+ o -] 1.4    21
              (FA)   41.1 [+ o -] 0.02   16

                     45.9 [+ o -] 0.7    25
                     43.0 [+ o -] 0.99
                     46.6 [+ o -] 0.19   40

                     44.8 [+ o -] 0.46   23

                           43.40

                     32.8 [+ o -] 3.2     9

Saccopteryx   Low    45.1 [+ o -] 1.2    43
  leptura     (FB)   44.2 [+ o -] 6.5    48

                     47.2 [+ o -] 2.7    25

              High   47.5 [+ o -] 1.0    41
              (FA)   47.0 [+ o -] 1.2    266

                     51.4 [+ o -] 1.5    25

                     42.9 [+ o -] 1.3    15
Saccopteryx          53.4 [+ o -] 1.0    46
  canescens          53.2 [+ o -] 1.1    160
Peropteryx           31.4 [+ o -] 1.2     4
  kappieri

Peropteryx            39.4 [+ o -]1.3     4
  macrotis
                     35.1 [+ o -] 2.4    35
                            36

                     40.3 [+ o -] 2.4    180
Rhyncho              99.2 [+ o -] 3.8    53
  -nycteris
  naso               96.9 [+ o -] 4.6    58
                            77

                     74.8 [+ o -] 7.6     4
                     88.1 [+ o -] 3.8     5
                     40.2 [+ o -] 0.53   41

                            80

Especie       Tipo       Frecuencia (kHz)

                        Frecuencia        n
                          centro
                       X [+ o -] SE

Saccopteryx   Low    42.6 [+ o -] 1.2    22
  bilineata   (FB)   42.0 [+ o -] 7.6    20

              High   45.0 [+ o -] 1.0    22
              (FA)   44.0 [+ o -] 7.9    20

Saccopteryx   Low    47.2 [+ o -] 1.0    40
  leptura     (FB)   47.7 [+ o -] 8.9    281

              High   49.0 [+ o -] 1.2    48
              (FA)   49.5 [+ o -] 2.7    281

Saccopteryx          55.6 [+ o -] 1.0    46
  canescens          55.1 [+ o -] 2.2    203
Peropteryx           32.6 [+ o -] 2.0     4
  kappieri

Peropteryx           40.5 [+ o -] 4.0     5
  macrotis
                     41.9 [+ o -] 2.2    44

Rhyncho              103.5 [+ o -] 2.2   53
  -nycteris
  naso               102.1 [+ o -] 1.1   58

                            100

Especie       Tipo       Frecuencia (kHz)

                        Frecuencia        n
                           final
                       X [+ o -] SE

Saccopteryx   Low    42.5 [+ o -] 1.4    21
  bilineata   (FB)   41.4 [+ o -] 2.1    20

              High   44.8 [+ o -] 1.0    21
              (FA)   43.6 [+ o -] 1.2    20

                           43.98

Saccopteryx   Low    46.6 [+ o -] 1.1    44
  leptura     (FB)   47.2 [+ o -] 1.1    281

              High   48.4 [+ o -] 1.5    47
              (FA)   49.0 [+ o -] 3.0    281

Saccopteryx          54.9 [+ o -] 1.0    40
  canescens          54.0 [+ o -] 2.0    203
Peropteryx           31.4 [+ o -] 1.2     4
  kappieri

Peropteryx            39.4 [+ o -]1.3     4
  macrotis
                     40.1 [+ o -] 2.7    44
                           36.33

Rhyncho              99.5 [+ o -] 4.0    53
  -nycteris
  naso               98.1 [+ o -] 1.1    58
                            77

                     74.8 [+ o -] 7.6     4
                     88.1 [+ o -] 3.8     5
                     40.2 [+ o -] 0.53   41

                            80

Especie       Tipo       Frecuencia (kHz)

                         Frecuencia        n
                         de maxima
                          energia
                        X [+ o -] SE

Saccopteryx   Low     42.4 [+ o -] 1.3    22
  bilineata   (FB)    42.5 [+ o -] 6.2    20
                      43.0 [+ o -] 0.6
                      44.5 [+ o -] 1.3    120
                      45.7 [+ o -] 0.5
                      42.7 [+ o -] 0.7    25
                     46.6 [+ o -] 0.18    40

                      45.1 [+ o -] 0.5    60
                     45.5 [+ o -] 0.37    20
                         47.0--50.0

                            45.0
              High    44.9 [+ o -] 1.0    22
              (FA)    41.6 [+ o -] 9.2    20
                      47.0 [+ o -] 0.6
                      46.8 [+ o -] 1.1    120
                      48.0 [+ o -] 0.4    25
                      45.9 [+ o -] 0.4    25
                     48.7 [+ o -] 0.17    40

                      47.1 [+ o -] 0.6    57
                     47.6 [+ o -] 0.22    23

                         50.0--53.0

                     46.39 [+ o -] 0.78

                      42.0 [+ o -]1.6      9
                            48.0
Saccopteryx   Low     46.9 [+ o -] 1.2    40
  leptura     (FB)    48.0 [+ o -] 8.7    281
                      51.3 [+ o -] 1.8    132
                      50.4 [+ o -] 0.9
                      52.7 [+ o -] 0.6    41
              High    48.7 [+ o -] 8.2    48
              (FA)    48.8 [+ o -] 3.9    281
                      54.6 [+ o -] 1.8    132
                      53.6 [+ o -] 0.7    25
                      56.0 [+ o -] 0.8    42
                      51.1 [+ o -] 1.2    15
Saccopteryx           55.4 [+ o -] 1.0    46
  canescens           55.6 [+ o -] 1.2    203
Peropteryx            33.2 [+ o -] 2.0     4
  kappieri            31.6 [+ o -] 1.6    140
                         20.0--40.0

Peropteryx            40.5 [+ o -] 4.0     5
  macrotis
                      42.3 [+ o -] 2.1    44
                     39.58 [+ o -] 1.26

                      38.9 [+ o -] 0.9    163
                      42.1 [+ o -] 1.9    180
Rhyncho              103.5 [+ o -] 4.1    53
  -nycteris
  naso               102.8 [+ o -] 2.6    58
                           87.34

                      98.3 [+ o -] 2.3    153
                     100.0 [+ o -] 2.0     4
                      95.2 [+ o -] 0.6     5
                     47.2 [+ o -] 0.06    41

                     102.5 [+ o -] 0.9    70
                        100.0-105.0

Especie       Tipo        Frecuencia (kHz)

                         Frecuencia        n
                          mas alta
                        X [+ o -] SE

Saccopteryx   Low     43.2 [+ o -] 1.3    21
  bilineata   (FB)    41.2 [+ o -] 1.1    20

                      46.4 [+ o -] 0.5    25
                      43.8 [+ o -] 0.3    25

              High    45.4 [+ o -] 1.1    21
              (FA)    43.5 [+ o -] 8.9    20

                      48.6 [+ o -] 0.6    25
                      46.6 [+ o -] 0.8    25

                           46.78

                      43.9 [+ o -]1.4      9

Saccopteryx   Low     47.3 [+ o -] 1.0    42
  leptura     (FB)    46.7 [+ o -] 1.0    281

                      51.4 [+ o -] 0.9    25

              High    49.3 [+ o -] 1.1    45
              (FA)    48.8 [+ o -] 2.7    281

                      54.5 [+ o -] 0.8    25

                      53.3 [+ o -] 1.4    15
Saccopteryx           56.0 [+ o -] 1.0    40
  canescens           54.1 [+ o -] 2.0    203
Peropteryx            34.4 [+ o -] 1.7     4
  kappieri

Peropteryx            41.2 [+ o -] 4.4     4
  macrotis
                      40.4 [+ o -] 2.3    39
                           40.16

                      43.4 [+ o -] 1.9    180
Rhyncho              103. 5 [+ o -] 7.2   53
  -nycteris
  naso               101.4 [+ o -] 1.1    58
                           94.27

                     101.3 [+ o -] 1.6     4

Especie       Tipo        Frecuencia (kHz)

                           Ancho           n
                          de banda

Saccopteryx   Low     2.0 [+ o -] 1.0     21
  bilineata   (FB)    2.4 [+ o -] 1.2     20

              High    2.0 [+ o -] 1.0     20
              (FA)    2.3 [+ o -] 1.1     19

                     3.31 [+ o -] 0.63

Saccopteryx   Low     2.0 [+ o -] 1.0     42
  leptura     (FB)    2.7 [+ o -] 2.9     281

              High    2.0 [+ o -] 1.0     45
              (FA)    3.0 [+ o -] 5.0     280

Saccopteryx           2.0 [+ o -] 1.0     39
  canescens           3.1 [+ o -] 2.2     203
Peropteryx            3.0 [+ o -] 1.0      4
  kappieri

Peropteryx            2.0 [+ o -] 1.0      4
  macrotis
                      2.2 [+ o -] 2.2     44
                     4.16 [+ o -] 2.35

Rhyncho               2.4 [+ o -] 3.0     53
  -nycteris
  naso                2.7 [+ o -] 3.0     58
                     17.27 [+ o -] 4.28

Especie       Tipo

                            Referencias

Saccopteryx   Low    Este estudio (CV) (a)
  bilineata   (FB)   Este estudio (Silv) (a)
                     Jakobsen et al. 2012 (b)
                     Jung et al. 2007 (c)
                     Biscardi et al. 2004 (d)
                     Biscardi et al. 2004 (e)
                     O'Farrell &
                       Miller 1997 (f)
                     Kalko 1995 (g)
                     Barclay 1983 (h)
                     Brandbury &
                       Vehrencamp 1976 (i)
                     Ratcliffe et al. 2011 (m)
              High   Este estudio (CV) (a)
              (FA)   Este estudio (Silv) (a)
                     Jakobsen et al. 2012 (b)
                     Jung et al. 2007 (c)
                     Biscardi et al. 2004 (d)
                     Biscardi et al. 2004 (e)
                     O'Farrell &
                       Miller 1997 (f)
                     Kalko 1995 (g)
                     Barclay 1983 (h)

                     Bradbury &
                       Vehrencamp 1976 (i)
                     Rivera-Parra &
                       Burneo 2013 (j)
                     Pio et al. 2010 (k)
                     Ratcliffe et al. 2011 (m)
Saccopteryx   Low    Este estudio (CV) (a)
  leptura     (FB)   Este estudio (Silv) (a)
                     Jung et al. 2007 (c)
                     Biscardi et al. 2004 (e)
                     Kalko 1995 (g)
              High   Este estudio (CV) (a)
              (FA)   Este estudio (Silv) (a)
                     Jung et al. 2007 (c)
                     Biscardi et al. 2004 (e)
                     Kalko 1995 (g)
                     Pio et al. 2010 (k)
Saccopteryx          Este estudio (CV) (a)
  canescens          Este estudio (Silv) (a)
Peropteryx           Este estudio (CV) (a)
  kappieri           Jung et al. 2007 (c)
                     Bradbury &
                       Vehrencamp 1976 (i)
Peropteryx           Este estudio (CV) (a)
  macrotis
                     Este estudio (Silv) (a)
                     Rivera-Parra &
                       Burneo 2013 (j)
                     Jung et al. 2007 (c)
                     Biscardi et al. 2004 (e)
Rhyncho              Este estudio (CV) (a)
  -nycteris
  naso               Este estudio (Silv) (a)
                     Rivera-Parra &
                       Burneo 2013 (j)
                     Jung et al. 2007 (c)
                     Pio et al. 2010 (k)
                     Fenton et al. 1999 (l)
                     O'Farrell &
                       Miller 1997 (f)
                     Kalko 1995 (g)
                     Bradbury &
                       Vehrencamp 1976 (i)

(a) Reserva Natural Sanguare / Colombia. (b,g,h) Smithsonian
Tropical Research Institute en Barro Colorado Island (BCI) /
Panama. (c) La Selva Biological Station (Organisation of Tropical
Studies) / Panama. Bosque seco caducifolio en Santa Rosa (Area
Conservation Guanacaste) / Costa Rica. (d) Cerca de Lamanai Outpost
Lodge; 17[grados]46'N, 88[grados]39'W / Belize. (e) Alrededor de
Alter do Chao, Para' State; 02[grados]30'S, 54[grados]57'W /
Brasil. (f) Alrededor de Gallon Jug en la esquina noroeste /
Belize. ' Guanacaste / Costa Rica. (j) Ecuador. (k)
10[grados]04'-10[grados]18',N, 61[grados]01'-61[grados]18'W /
Trinidad. (l) Cano Palma, cerca a Tortuguero 10[grados]32'N,
83[grados]35'W / Costa Rica. (m) Smithsonian Tropical Research
Institute (STRI) cerca al Canal de Panama (9[grados]
11'N,79[grados]50'W) / Panama. Para Ecuador y Trinidad los autores
no describen a que pulso (bajo o alto) corresponde las medidas
descritas.

Tabla 2 Resultados de la prueba T para cinco
especies de embalonuridos (p < 0.05)

Especie         Variable   Pulso     T     g.l    n

S. bilineata      Dur       FA      4.1    39    41
                            FB     2.11    40    42
                  FCen      FA     3.40    40    42
                  FFin      FA     2.45    40    42
                            FB     2.39    39    41
                  FMax      FA     3.75    40    42
                            FB     2.11    40    42
                 FMaxE      FA     3.75    40    42
                            FB     2.28    39    41
                  FMed      FA     2.03    40    42
                            FB     2.32    40    42
S. leptura        Dur       FA      3.4    323   325
                            FB      3.8    327   329
                  Int       FB      3.4    287   284
                  FIni      FA     -4.08   317   319
                            FB     -2.56   324   326
                  FMax      FB     -2.97   327   329
                  FMed      FA     -2.14   319   321
                            FB     2.33    326   328
S. canescens      FIni     Unico   2.14    224   226
                  FFin     Unico   3.02    218   220
                  FMax     Unico   2.25    224   226
                 FMaxE     Unico   3.03    224   226
                  FMed     Unico   3.43    224   226
P. macrotis       Dur      Unico   3.38    47    49
                 FMaxE     Unico   2.27    48    50
                  FMed     Unico   -2.66   48    60
R. naso           Int      Unico   3.33    69    71
                  FIni     Unico   5.39    78    80
                  FCen     Unico   2.03    78    80
                  FMax     Unico   7.68    78    80
                 FMaxE     Unico   2.61    78    80
                  FMed     Unico   8.03    78    80

Tabla 3 Matriz de confusion para la muestra de estimacion

Especie         S. leptura   S. bilineata    S. canescens

S. leptura         311             0               0
S. bilineata        2             36               0
S. canescens        0              0              226
P macrotis          0              1               0
R. naso             0              0               0
Total              313            37              226

Especie         P. macrotis   R. naso   Total   % correcto

S. leptura           2           0       313      99.36%
S. bilineata         0           0       38       95.00%
S. canescens         0           0       226     100.00%
P macrotis          42           0       43       97.67%
R. naso              0          80       80      100.00%
Total               44          80       700      99.29%
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Copyright 2017 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

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Author:Zurc, Danny; Guillen-Servent, Antonio; Solari, Sergio
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Jun 1, 2017
Words:9798
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