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Caracterizacion botanica de miel de abeja (Apis mellifera L.) de cuatro regiones del estado de Tabasco, Mexico, mediante tecnicas melisopalinologicas.

Botanical characterisation of honey (Apis mellifera L.) from four regions of the state of Tabasco, Mexico, by means of melisopalynological techniques

INTRODUCCION

La miel es una sustancia dulce natural producida por las abejas a partir del nectar de las flores o de otras partes vivas de la planta (Diaz-Forestier et al. 2008) y de las secreciones de insectos, que las abejas recogen, transforman, combinan con sustancias especificas propias y almacenan en panales; de los cuales se extrae el producto sin ninguna adicion de otras sustancias (Sainz-Lain & Gomez-Ferreras 2000). La composicion y las propiedades de la miel dependen del origen botanico del nectar o de las secreciones utilizadas por las abejas (Norma Mexicana NMX-F-036-1997; Telleria & Forcone 2000).

Segun el sedimento presente en las mieles, esta puede ser de dos tipos: a) miel de nectar de flores donde domina el polen de plantas nectariferas y b) miel de mielada o miel de bosque, que procede principalmente de secreciones o exudaciones de otras partes vivas de las plantas o de los exudados de insectos que estan presentes sobre de ellas (La Serna et al. 1999). Las mieles de nectar o de flores se clasifican segun la principal fuente donde las abejas recolectan el nectar (Diaz-Forestier et al. 2008). Dentro de este tipo de mieles se pueden diferenciar las monoflorales o uniflorales y las multiflora les, multifloras, milflores, milflorales o poliflorales. Esta clasificacion se basa en tres criterios, que son: origen botanico de la miel, caracteristicas melisopalinologicas y grado de comercializacion (Sainz-Lain & Gomez-Ferreras 2000). La proporcion del polen en la miel esta directamente relacionada con el tipo de vegetacion, y el periodo de floracion de las plantas. Aunque las abejas trabajan solamente en una clase de planta a la vez, es muy probable que se encuentre nectar de varios tipos de plantas en la mayoria de las mieles (Dadant 1975). Para determinar si una miel es monofloral o uniflora!, el tipo de polen que la caracteriza debe estar presente en el sedimento en un 45%, salvo algunas excepciones, en las cuales la miel provenga de plantas cuyas flores son pobres en polen, como en algunos casos de citricos o que posean una particular biologia floral (como es el caso de la alfalfa), o bien son muy ricas en polen y el porcentaje minimo para determinar una miel como monofloral puede ser superior al 70% por ejem plo en el caso de las mieles de Eucalyptus (Loveaux et al. 1978). Recientemente, las mieles multiflora les han sido subdivididas en oligoflorales, cuando domina el polen de una familia botanica, biflorales cuando se presentan solo dos taxa importantes, y las multiflorales propiamente dichas cuando tres o mas taxa se presentan con porcentajes [mayor que o igual a] 10% (RamirezArriaga et al. 2011). Las mieles multiflorales o poliflorales son aquellas que, procediendo del nectar de diversas especies vegetales, no predomina ninguna forma polinica sobre las demas, como sucede en las monoflorales (Saenz-Lain & Gomez-Ferreras 2000).

Las mieles presentan una gran variabilidad en cuanto a color, aroma, sabor, humedad, hidroximetilfurfural, enzimas, etc., caracteristicas que le confieren parametros de identidad a cada una, y de acuerdo a ellas son apreciadas en mayor o menor grado por los consumidores (Sanz & Sanz 1994). La variabilidad de estas caracteristicas depende del material vegetal del cual las abejas han extraido el nectar para elaborar su miel y en consecuencia, tambien de la region geografica en que se encuentra ubicado el apiario; de alli que para caracterizar una miel, los analisis fisico-quimicos y organolepticos deben estar estrechamente relacionados con el origen botanico de la misma (Diaz & Fernandez 1998).

Mexico es el tercer productor de miel a nivel mundial siendo los principales compradores Estados Unidos y paises de la Union Europea como Alemania (SIAP 2010). Los metodos melisopalinologicos han sido de gran ayuda para determinar el origen botanico y geografico de las mieles, ya que de esta forma es posible observar que tipo de polen esta presente en la miel y relacionarlo con la flora que se encuentra alrededor del apiario. Entre los estudios melisopalinologicos realizados en Mexico, destacan los de Ramirez-Arriaga (1989), quien analizo los recursos explotados por Plebeia sp. en la region del Soconusco, Chiapas en dos zonas diferentes, reportando 22 y 26 especies de importancia para cada una de las zonas; tambien los de Acosta-Castellanos & Palacios-Chavez (2001) quienes a partir de dos muestras de miel y cargas de polen de dos apiarios durante un ciclo anual, determinaron las plantas de interes apicola en la zona de Pluma Hidalgo, Oaxaca. Por otro lado, Villanueva (2002), identifico las plantas poliniferas y las estrategias de Pecoreo de A. mellifera L. en la peninsula de Yucatan; mientras que Piedras-Gutierrez & Quiroz-Garcia (2007) citaron cuatro especies como importantes en dos mieles de la porcion Sur del Valle de Mexico; RamirezArriaga & Martinez-Hernandez (2007) mencionan nueve especies botanicas de importancia en la Sierra Norte de Puebla para A. mellifera L. y Scaptotrigona mexicana Guerin. Otros estudios son los realizados por Quiroz-Garcia & Arreguin-Sanchez (2008) que senalan siete especies meliferas pertenecientes a cuatro familias en el estado de Morelos. Tambien destacan los realizados en la peninsula de Yucatan por Villanueva-Gutierrez et al. (2009), reportando 16 taxas en mieles monoflorales de importancia y los trabajos de Ramirez-Arriaga et al. (2011) de mieles colectadas en la costa de Oaxaca, que fueron caracterizadas como monoflorales, biflorales, oligoflorales y poliflorales recuperando 64 taxa con porcentajes mayores al 1% y el trabajo de Castellanos-Potenciano et al. (2012) realizado con mieles maduras de 4 zonas del estado de Tabasco.

El estado de Tabasco posee una amplia diversidad botanica con potencial apicola, y aunque no destaca como uno de los principales estados productores de mieles a nivel nacional, existen solo dos trabajados realizados sobre la caracterizacion botanica de las mismas (Cardenas-Chavez, 1985; Castellanos-Potenciano et al. 2012), ya que la mayoria de las investigaciones se han centrado en las propiedades fisicoquimicas y el perfil de aromas de mieles maduras (Viuda-Martos et al. 2010), la actividad antioxidante de las mieles cosechadas (RuizNavajas et al. 2011), por lo que el objetivo del estudio fue caracterizar botanicamente mediante el analisis melisopalinologico mieles de cuatro municipios correspondientes a las regiones Chontalpa, Pantanos y Sierra del estado de Tabasco, asimismo se complementan estos estudios con analisis fisicoquimicos.

MATERIALES Y METODOS

Delimitacion del area de estudio

El trabajo se desarrollo en los municipios de Huimanguillo, Cardenas y Paraiso, pertenecientes a la Region de La Chontalpa; Centla en la Region de los Pantanos y Tacotalpa en la Region de La Sierra, todos pertenecientes al estado de Tabasco, que se localiza en el sureste de la Republica Mexicana, entre los paralelos 17[grados] 15' y 18[grados] 39' di latitud norte, y los 90[grados] 00' y 94[grados] 17' de longtitud oeste (Figura 1). En esas regiones predominan los siguientes tipos de clima: a) calido humedo, con lluvias todo el ano, este se registra en las regiones montanosas del Estado, siendo el mas humedo; b) calido humedo con abundante lluvias de Monzon, este se registra en las llanuras costeras del Golfo Sur durante el verano, cuando las lluvias incrementan el nivel de los rios, y c) calido humedo con lluvias en Verano, este se registra en las pequenas partes de los municipio que colindan con los limites del Estado de Campeche. La temperatura media anual oscila alrededor de 26.4 [grados]C y la precipitacion media anual es de 2,406 mm (Garcia 2004).

[FIGURA 1 OMITIR]

Georreferenciacion de los sitios de muestreos

Los apiarios donde se colectaron las muestras de miel y flores, fueron georreferenciados con un GPS marca GARMIN, tomando los datos de altitud, latitud y ubicacion. Posteriormente estos datos sirvieron para la obtencion de un mapa polinico del Estado de Tabasco mediante el programa ArcView 10 (Figura 1).

Identificacion taxonomica de flora melifera tropical del estado de Tabasco

Para la elaboracion de la coleccion de referencia, se obtuvieron muestras de plantas, reportadas por los apicultores como flora melifera. En algunos casos se obtuvieron muestras completas de flores en un radio de 300 metros, se fotografiaron y colocaron los ejemplares en una prensa, se etiquetaron las muestras con los datos correspondientes tales como localidad, fecha, hora, nombre comun de la especie, y nombre del colector. Se hizo la identificacion taxonomica por comparacion en el herbario de la Division Academica de Ciencias Biologicas de la Universidad Juarez Autonoma de Tabasco (UJAT). De igual manera se hizo colecta de material herborizado del mismo herbario de las plantas meliferas de las cuales no estaban en floracion en la fecha cuando se llevo a cabo el muestreo. Se extrajeron las flores de las plantas colectadas una vez herborizadas y se separaron las anteras, que fueron sometidas a la tecnica de acetolisis (Erdtman, 1960) para obtener preparaciones permanentes que fueron incorporadas a la Palinoteca de Referencia del Instituto de Geologia de la UNAM.

Colecta de muestras

Se colectaron 12 muestras de miel de A. mellifera, de dos temporadas (verano y otono) de cosecha, pertenecientes a los anos 2006-2007, las localidades se especifican en la Tabla 1. Las mieles se cosecharon directamente con los apicultores en cinco municipios, de tres regiones diferentes del estado de Tabasco (Figura 1) y se almacenaron a temperatura ambiente hasta antes de su analisis. Se clasificaron segun lo indicado por el productor y se les asigno una clave, posteriormente se registraron en la Palinoteca del Instituto de Geologia de la Universidad Nacional Autonoma de Mexico (IGLUNAM).

Preparacion de las Muestras

Todas las muestras fueron procesadas y analizadas en el Laboratorio de Palinologia del Instituto de Geologia de la UNAM (IGLUNAM). Se determino el contenido polinico de las muestras de miel, la tecnica convencional de Louveaux et al. (1978) se modifico, utilizando 40 g de miel en 250 mL de agua destilada. Los granos de polen contenidos en la miel fueron concentrados por centrifugacion, se agrego una pastilla de esporas marcadoras de Lycopodium clavatum por muestra, luego se procedio a la acetolisis siguiendo el metodo de Erdtman (1960). Posteriormente, se elaboraron cuatro laminillas permanentes con gelatina glicerinada por muestra, las cuales fueron registradas e incorporadas a la coleccion palinologica del IGLUNAM.

Analisis melisopalinologicos de las muestras

La descripcion e identificacion de los granos de polen se realizo con un microscopio optico CarlZeiss AxioLab y el objetivo 100X. La identificacion de los granos de polen a diferentes niveles taxonomicos se realizo por comparacion, con la ayuda de claves polinicas, de la Coleccion Palinologica de Referencia del Instituto de Geologia de la UNAM y utilizando articulos cientificos especializados. Los tipos polinicos mas importantes fueron fotografiados con un fotomicroscopio Carl-Zeiss Axiolab con camara digital AxioCam ICcl y programa AxioVision.

Analisis cuantitativo del polen

Los porcentajes de cada tipo polinico se calcularon a partir del conteo de 500 granos de polen por muestra, en transectos al azar (Louveaux et al. 1978) y con el objetivo 100X. Adicionalmente, se contaron las esporas de Lycopodium clavatum L. para obtener la cantidad absoluta de granos de polen por gramo de miel (Stockmarr 1971). Especies con porcentajes mayores o iguales al 10% fueron consideradas como importantes. Para calcular la cantidad absoluta de los granos de polen por gramo de muestra se utilizo la siguiente formula, de acuerdo a Stockmarr (1971) y Maher (1981):

Pconc = [RM/V] (1)

Donde:

Peonc es el polen por gramo; R son los granos de polen contados / el numero de esporas contadas; M es el numero de esporas adicionadas en scada pastilla; V es el peso total de la muestra de miel. Las concentraciones de polen fueron clasificados siguiendo el esquema de Maurizio (1939). Una vez obtenida la cantidad absoluta de granos de polen por gramo de miel, el polen de los taxa se clasifico (Louveaux et al. 1978) como predominante (P [mayor que o igual a] 45%), secundario (S = 16-45%) de menor importancia (I = 3-15%) o polen traza (M [menor que o igual a] 3%).

Caracterizacion botanica de las mieles

Por otro lado, las mieles fueron caracterizadas como "monoflorales" cuando en su composicion predomino una especie botanica con porcentaje de polen superior o igual a 45% y "multiflorales", mixta o polifloral" cuando dos o mas especies se presentaron con porcentajes iguales o mayores al 10% (Louveax et al. 1978). Las mieles multiflorales se dividieron en "biflorales" cuando dos tipos de polen tuvieron porcentajes secundarios, "oligoflorales" cuando predominaron dos o mas taxa de una sola familia de plantas con porcentajes secundarios de polen y "multiflorales" cuando tres o mas tipos de polen se registraron con porcentajes [mayor que o igual a] 10% (Ramirez-Arriaga et al. 2011).

Analisis Fisicoquimicos

La variedad de composicion de la miel se refleja tambien en su contenido de minerales o cenizas, los que guardan relacion con el contenido de polen de la misma (Diaz & Fernandez 1989), lo que permite estimar su origen (floral o de mielada) y orientar cual ha sido la fuente de nectar (Crane 1975). Solamente se determinaron aquellos parametros que son utiles para la clasificacion de mieles como la conductividad electrica, pH y cenizas (Diaz & Fernandez 1998).

Conductividad electrica

Se tomaron 20 g del extracto seco de miel y se aforaron a 100 mL con agua destilada. De esta, se tomaron 40 mL de la muestra en un recipiente y se calentaron a bano Maria a 20 [grados]C; una vez alcanzada la temperatura se midio la conductividad con un Potenciometro que tenia acoplado un medidor de conductividad electrica marca ULTRABASIC, Denver Instrument (A.O.A.C. 1990).

Cenizas

Se tomaron cinco g de miel que fue colocada en un crisol previamente calentado y tarado, a la que se le adiciono 2 gotas de aceite de oliva comercial para evitar la formacion de espuma. La muestra se calcino a 600[grados]C en una Mufla Marca West Instruments (A.O.A.C. 1990).

pH

Se disolvieron 10 g de miel en 75 mL de agua destilada libre de dioxido de carbono y se le midio el pH con un potenciometro Marca ULTRABASIC, Denver Instrument (A.O.A.C. 1990).

Analisis estadistico de los datos

Se empleo la hoja de calculo Excel de Office 2007 de Microsoft. Se calculo con el paquete Excel la media y la desviacion estandar de los resultados obtenidos en cada uno de los ensayos realizados.

RESULTADOS

Analisis melisopalinologicos

En los analisis de las 12 muestras de miel de Apis mellifera L. de las regiones a) la Chontalpa, b) Pantanos y c) la Sierra del estado de Tabasco se encontraron un total de 63 taxa pertenecientes a 32 familias botanicas, asi como siete tipos polinicos indeterminados pero con baja representatividad de 0.2 a 3.8% (Tabla 2).

Region La Chontalpa

En esta region se colectaron una muestra en el municipio de Cardenas, tres en Huimanguillo y una en el municipio de Paraiso. En generaren la Chontalpa se registraron un total de 47 tipos polinicos pertenecientes a 25 familias de plantas y un taxon indeterminado (Tabla 2).

Cardenas

Se analizo una miel (CA/H-135), identificandose 27 tipos polinicos. Esta miel fue clasificada como multifloral destacando por su porcentaje Leguminosae (32.9%), Bursera simaruba L. (14.6%), Spondias mombin(12.9%) y Diphysa sp. (11.6%) (Tablas 2 & 3, Figura 2).

Huimanguillo

En esta localidad se caracterizaron dos mieles multiflorales y una monofloral. En la miel multifloral HU/H-437 se registraron 21 tipos polinicos, fueron importantes las Compositae (33.7%), Cecropia obtucifolia (24.7%) y Quercus sp. (13.5%). La muestra monofloral (HU/H-137) de Citrussp. (25.2 %), registro 21 taxa, presento tambien como importantes a Quercus sp. (37%) y Compositae (15.7 %). Finalmente, en la miel multiflora correspondiente a la primera cosecha del 2007 (HU/H-438) con 20 tipos polinicos, destacan Bursera simaruba (29.6%), C. obtucifolia (21.7%) y Leguminosae (15.5%) (Tablas 2 & 3, Figura 2).

Paraiso

La unica miel colectada fue monofloral de Mimosa orthocarpa var. berlandieri (47.5%, PA/H440), observandose un total de 16 tipos polinicos. Adicionalmente se registraron como importantes Cocos nucifera (25.7%) y Psidium sp. (13.2%) (Tablas 2 & 3, Figura 2).

Region Pantanos

En los Pantanos se colectaron tres muestras del municipio Centla, registrandose 31 tipos polinicos totales, incluidos en 22 familias botanicas y un elemento indeterminado (Tabla 2).

Centla

En esta zona se analizaron tres muestras de miel. La miel colectada en 2006 (CE/H-433) mostro 20 tipos polinicos y destacan los taxa Cocos nucifera (35%), Mimosa orthocarpa var. berlandieri (20.3%) y Psidium guajava (15.8%), siendo clasificada como una miel multifloral. Las muestras de miel CE/H-434 y CE/H-435 registraron 16 y 19 taxa respectivamente. En la primera temporada de cosecha, la miel (CE/H-434) fue caracterizada como monofloral de Cocos nucifera (52.6%), aunque tambien se presento como importante a Mimosa sp. (28.8). Mientras que para la segunda temporada de cosecha (CE/H-435) destacan las Gramineae (41.4 %) y Celtis sp. (22.2%), siendo clasificada como una miel bifloral (Tablas 2 & 3, Figura 2).

Region La Sierra

En esta region se colectaron cuatro muestras, en general, se determinaron 39 tipos polinicos de 24 familias botanicas, ademas siete taxa indeterminados presentaron bajos porcentajes (Tabla 2).

Tacotalpa

Se caracterizo una miel monofloral, una bifloral y dos multiflorales (Tablas 2 & 3, Figura 2). En el caso de la miel cosecha 2007 (TA/H-441) se identificaron 21 tipos polinicos, dominando Psidium guajava con 43.2%. En la miel colectada en Guayal-Tacotalpa (TA/H-136) se observaron 16 taxa, siendo importantes solo dos elementos botanicos: Acalypha sp. (31.1%)y Bursera simaruba (28.8%). Por otro lado, se caracterizaron ademas dos mieles multiflorales. En la miel multiflora TA/H443 destacan Compositae (39%), Celtis sp. (12.4%) y Heliocarpus sp. (11.2%) de un total de 18 taxa. Mientras que en la miel polifloral TA/H-444 de los 22 taxa registrados solo fueron importantes Bursera simaruba (23.8%), Piper sp. (10.9%), Mimosa albida (10.4%) y Compositae (15.3%).

Estudio cuantitativo

En la Tabla 3 se muestran los resultados del analisis cuantitativo del polen en las muestras de mieles. Considerando la cantidad absoluta de granos de polen, el mayor numero de mieles (n = 9) fue del grupo I, conteniendo menos de 20,000 granos de polen en 10 g de miel y finalmente tres muestras fueron clasificadas en el grupo II, conteniendo sde 20 000 a 100 000 granos de polen en 10 g de miel.

Analisis Fisicoquimicos

Los analisis de pH, conductividad electrica y cenizas se realizaron a las mieles con la finalidad de tener argumentos para tipificarlas geograficamente ademas de la determinacion botanica. Los valores encontrados para el pH en las mieles tabasquenas estuvieron entre 3.5 y 3.9. Siendo los valores mas altos (3.8) encontrados para las mieles de Tacotalpa (TA/441), Centla (CE/H-433, CE/H-435 y CE/H435) y Paraiso (PA/H-440). Los valores mas bajos (3.5) correspondieron a las mieles de Tacotalpa (TA/H-136, TA/H-443 y TA/H-444) y Cardenas (CA/H-135). Por otro lado, la conductividad electrica en la miel es una medida de la cantidad de minerales, acidos organicos y aminoacidos presentes en ella. En las determinaciones de este parametro en las mieles tabasquenas se obtuvieron valores entre 1.34 x [10.sup.-8] hasta 0.80 mS [cm.sup.-4]. Siendo los municipios de Huimanguillo (1.34 x [10.sup.-8] mS [cm.sup.-4]) y el de Centla (0.80 mS [cm.sup.-4]) donde se obtuvieron los menores valores y los mayores valores respectivamente. Los datos obtenidos se encuentran por debajo del limite del Codex Alimentarius CODEX STAN 12-1981, Norma del Codex para Miel que es de 0.8 mScm a 20[grados]C. Para el caso de las cenizas, todas las muestras estuvieron dentro del limite propuesto por la NMX-F-036-1992 (0.6%). Todos los valores encontrados caen dentro del rango recomen dado por la NMX-F-036-1992, pero no fueron utiles para la separacion y tipificacion de las mieles por su origen geografico ya que una comparacion de medias comprobo que no existe diferencia significativa entre los valores de pH de las muestras de las diferentes zonas geograficas.

DISCUSION

En las 12 muestras analizadas de miel se registraron un total de 63 taxa pertenecientes a 32 familias botanicas y siete tipos polinicos indeterminados, de este gran total, solo 18 fueron de real importancia por presentarse con porcentajes mayores o iguales al 10%: Spondias mombin (Anacardiaceae), Cocos nucifera (Arecaceae), Burserasimarub a (Burseraceae), Celtis sp. (Cannabaceae), Compositae, Acalypha sp. (Euphorbiaceae), Quercus sp. (Fagaceae), Diphysa sp. (Leguminosae), Leguminosae, Mimosa sp. (Leguminosae), Mimosa albida (Leguminosae), Mimosa orthocarpa var. berlandieri (Leguminosae), Heliocarpus sp (Tiliaceae), Psidium guajava (Myrtaceae), Piper sp. (Piperaceae), Poaceae, Citrus sp. (Rutaceae), y Cecropia obtucifolia (Urticaceae), estos recursos florales seran discutidos enseguida.

[FIGURA 2 OMITIR]

La Anacardiaceae Spondias mombin es de importancia melifera como se ha demostrado en los estudios melisopalinologicos llevados a cabo en Chiapas (Martinez-Hernandez et al, 1993), Oaxaca (Ramirez-Arriaga et al, 2011), Tabasco (Castellanos-Potenciano et al, 2012), Puebla (Ramirez-Arriaga & Martinez-Hernandez 2007), peninsula de Yucatan (Villanueva, 2002) y forma parte de la flora apicola por observaciones de campo en regiones tropicales (Espina & Ordetx 1983), incluyendo Tabasco (Villegas et al, 2004). La palma Cocos nucifera (Arecaceae) es una especie de gran importancia apibotanica por proveer polen y nectar, lo cual se ha comprobado con estudios palinologicos de mieles tabasquenas (Castellanos-Potenciano et al, 2012) y oaxaquenas (De los Santos-Ramos, 2008; Ramirez-Arriaga et al. 2011). Ademas, se ha reportado en observaciones de campo (Espina & Ordetx 1983; Villegas et al. 2004).

Bursera simaruba (Burseraceae) ha sido reportada en estudios melisopalinologicos de mieles de Tabasco por Cardenas-Chavez (1985), en muestras de cargas de polen de la peninsula de Yucatan (Villanueva, 2002) y en muestras de miel procedentes de Oaxaca (DelosSantos, 2008; Ramirez-Arriaga et al. 2011). Tambien se cita como de importancia nectaropolinifera en catalogos de flora melifera para los estados de Veracruz (Villegas et al. 2003), la peninsula de Yucatan (Villegas et al. 1998) y el estado de Tabasco (Villegas et al. 2004), asi como nectarifera para el estado de Campeche (Porter et al. 2001). El genero Celtis (Cannabaceae) ha sido recientemente reportado en mieles de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012) y se ha recuperado de mieles provenientes de la sierra norte de Puebla (Ramirez-Arriaga & Martinez-Hernandez 2007).

Es importante destacar, que la familia Compositae es muy amplia y debido a que las especies pueden presentar caracteristicas polinicas que se sobrelapan, se dificulta determinarlas con precision, a menos que se cuente con una coleccion palinologica de referencia de elementos botanicos que crecen en los alrededores de los apiarios donde se tomaron las muestras, por esta razon solo se determinaron a nivel de familia. Las compuestas son elementos de importancia nectaro-polinifera que han sido registrados en diversas investigaciones melisopalinologicas en los estados de Morelos (Quiroz-Garcia et al. 2008), Zacatecas (Acosta-Castellanos et al. 2011), Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012), Chiapas (Ramirez-Arriaga, 1989; Ramirez-Arriaga et al. 1995), en la peninsula de Yucatan (Villanueva, 2002), Distrito Federal (Piedra-Gutierrez & Quiroz-Garcia 2007) y Guerrero (Ramirez-Arriaga et al. en proceso). Por otro lado, tambien se citan en trabajos de flora apicola basados en observaciones de campo, en donde una buena parte de las especies son fuente de alimento para Apis (Espina & Ordetx 1983).

La presencia de Acalypha sp. (Euphor biaceae) como elemento importante en mieles del estado de Tabasco constituye el primer reporte en Mexico. La Fagaceae Quercus, es productora de "mieladas", es decir, secreciones azucaradas extraflorales, y ha sido reportada en Oaxaca (Ramirez-Arriaga et al. 2011), Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012), Puebla (Ramirez-Arriaga & Martinez-Hernandez, 2007) y Zacatecas (Acosta-Castellanos et al. 2011). De igual manera, las especies de Quercus han sido consideradas como poliniferas por observaciones de campo (Espina & Ordetx 1983). Diphysa carthagenensis (Leguminosae) ha sido citada en un estudio melisopalinologico del estado de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012). Esta especie forma parte de la flora apicola de zonas tropicales (Espina & Ordetx 1983)

Otros taxa importantes de la familia Leguminosae fueron Mimosa sp., Mimosa albida y Mimosa orthocarpa var. berlandieri. El genero Mi mosa ha sido observado en analisis melisopalinologicos de mieles chiapanecas (Martinez-Hernandez et al. 1993) y del estado de Puebla (Ramirez-Arriaga & Martinez-Hernandez 2007), asi como en cargas de polen de A. mellifera en la peninsula de Yucatan (Villanueva et al. 2002). Las especies M. albida y M. orthocarpa var. berlandieri se han encontrado en muestras de miel del estado de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012). En general, Mimosa esta documentada en la flora melifera de Chiapas (Villegas et al. 2002), del estado de Veracruz (Villegas et al. 2003) y de zonas tropicales (Espina & Ordetx, 1983). El genero arboreo Heliocarpus (Malvaceae) ya ha sido reportado en estudios melisopalinologicos realizados en Oaxaca (Ramirez-Arriaga et al. 2011), Puebla (Ramirez-Arriaga & Martinez-Hernandez 2007), Morelos (Quiroz-Garcia & Arreguin-Sanchez 2008), Zacatecas (Acosta-Castellanos et al. 2011), Chiapas (MartinezHernandez et al. 1993) y en la peninsula de Yucatan (Villanueva et al. 2002). La Myrtaceae Psidium guajava fue encontrada como elemento importante en mieles de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012), ademas se ha reportado en flora apibotanica del tropico mexicano (Espina & Ordetx 1983).

El genero Piper (Piperaceae) ha sido observado en mieles de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012), Puebla (Ramirez-Arriaga & Martinez-Hernandez 2007), asi como en miel y cargas de polen de meliponidos de Chiapas (Martinez et al. 1993). La familia Poaceae ha sido recuperada de manera importante en mieles de Tabasco (Castellanos-Potenciano et al. 2012), asi como en mieles del Valle de Mexico (Piedras-Gutierrez & Quiroz-Garcia 2007), Morelos (Quiroz-Garcia & Arreguin-Sanchez, 2008), Chiapas (Martinez-Hernandez et al. 1993) y en cargas de polen de la peninsula de Yucatan (Villanueva, 2002). Tambien se encuentra citada ampliamente en flora melifera por observaciones de campo en los estados de Veracruz (Villegas et al. 2003), Chiapas (Villegas et al. 2002), Tabasco (Villegas et al. 2004) y en zonas tropicales (Espina & Ordetx 1983).

La Rutaceae del genero Citrus ha sido documentada en estudios palinologicos de mieles de Apis del estado de Oaxaca (Acosta-Castellanos & Palacios-Chavez 2001; Ramirez et al. 2011). Este genero de importancia nectarifera tambien ha sido recuperado de mieles de meliponidos en Chiapas (Ramirez-Arriaga, 1989; Martinez-Hernandez et al. 1993). En estudios de campo, se ha reportado que Apis visita intensamente dicho genero para la colecta de polen y nectar (Espina & Ordetx 1983), por lo que es de importancia apicola en Tabasco (Villegas et al. 2004), asi como en los estados de Chiapas (Villegas et al. 2002) y Michoacan (Villegas et al. 1999). El genero Cecropia (Urticaceae) ha sido referido como polinifero en listados de flora melifera del estado de Tabasco (Villegas et al. 2004). Por otro lado, Castellanos-Potenciano et al. (2012) la reporto en una investigacion palinologica de mieles del estado de Tabasco y tambien se ha encontrado en analisis palinologico de cargas de polen de la peninsula de Yucatan (Villanueva, 2002). En general, las mieles analizadas en el presente estudio del estado de Tabasco reflejan una gran diversidad de flora de interes melifero (63 taxa de 32 familias). En otras regiones del pais, el numero de tipos polinicos es menor, Piedras-Gutierrez & Quiroz-Garcia (2007) encontraron 19 tipos polinicos para mieles de la porcion sur del Valle de Mexico, mientras que Alvarado & Delgado (1985) reportaron 18 tipos polinicos en muestras de miel en Uxpanapa, Veracruz y Acosta-Castellanos & Palacios-Chavez (2001) reportaron 31 tipos polinicos en la zona de Pluma Hidalgo, Oaxaca.

El hecho de analizar mieles en dos temporadas de cosecha (verano y otono) ayuda a caracterizarlas y clasificarlas por epoca de floracion. Asi, aquellas mieles encontradas como multiflorales, provienen de zonas donde existe una gran variedad de recursos florales (Cardenas, Tacotalpa y Huimanguillo) y las abejas no tiene preferencia de una sola especie melifera, por lo que recursos identificados con una representacion de mas del 10%, son considerados las fuentes mas importantes de polen o nectar (Saenz 1978). Por otra parte, en el municipio de Tacotalpa (Region de La Sierra) se encontraron cuatro diferentes tipos de mieles (una bifloral, otra monofloral y dos multiflorales), lo que indica la gran variedad de recursos florales en dicha zona. En estas mieles

se identificaron especies como B. simaruba L. y la familia Compositae son comunes en ese municipio y destaca la presencia de Psidium guajava, un tipo de guayabo silvestre, muy comun en la zona y que se reporta por primera vez en este trabajo como una fuente de polen de importancia, dando lugar a una miel monofloral. La presencia de especies con baja representacion puede deberse a la contaminacion procedente de la manipulacion del polen por las abejas durante su alimentacion, siendo un claro ejemplo, el polen de Zea mays L. (McGregor 1981).

Las muestras de mieles pertenecientes al municipio de Centla son del mismo productor, sin embargo las dos primeras son de diferente cosecha, la ultima es de diferente localidad y todas se colectaron en sitios cercanos a la costa. Cabe mencionar que el productor dependiendo de la floracion de la zona, cambia sus colmenas de sitio, de alli la diversidad de recursos florales encontrados en las muestras. En estas mieles se encontro polen de mangle (Rhizophora mangle) y de coco (C. nucifera), especies caracteristicas de la costa tabasquena (Region de los Pantanos), aunque solamente en la miel de Paraiso, municipio costero, colindante con Centla, se encontro un polen abundante de coco, reportandose por primera vez una miel monofloral de coco en Tabasco, con denominacion de origen botanico, sin embargo al igual que las tres muestras anteriores, las colmenas se encontraban en la zona costera. Para la Region de La Chontalpa, en el municipio de Huimanguillo se encontraron tres mieles poliflorales, contrario a lo que se podria esperar, ya que esa zona es considerada fuerte productora de citricos y sin embargo el polen de citricos se encontro en pequenas proporciones en solo una muestra. Con relacion a las mieles monoflorales, algunos autores mencionan que los granos de polen pueden encontrarse subrepresentados, como en la miel de citricos, donde Citrus no alcanzan el 45%, sin embargo, si se registra del 10 al 15% puede considerarse como una miel monofloral (Loveaux et al. 1978), como es el caso de la miel monofloral de Citrus (25.2 %) colectada en Huimanguillo (H-137), Tabasco. Las especies dominantes en la miel de Tabasco son C. nucifera, Psidium guajava y M. orthocarpa var. berlandieri que alcanzaron porcentajes mayores al 45%, por lo que se determinan como mieles monoflorales y concuerdan con la vegetacion predominante en las zonas de estudio (Castellanos-Potenciano et al. 2012). Este es el primer reporte sobre la clasificacion de las mieles producidas en el estado, utilizando tecnicas melisopalinologicas, de tal forma que estos estudios coadyuvaran a mejorar la actividad apicola en el estado, permitiendo determinar los recursos florales de importancia para las abejas y corroborar el origen botanico y geografico de las mieles. Con respecto a los analisis de pH, contenido de cenizas y conductividad electrica en las mieles, autores como Diaz & Fernandez (1998) mencionan que la medida de la conductividad electrica, al igual que el contenido de cenizas, puede orientar sobre los origenes (floral o mielato) e incluso permite detectar si se ha alimentado artificialmente y podrian ser utilizados como parametros para diferenciar muestras de mieles (Terrab et al. 2002). Sin embargo el presente estudio comprueba que esos analisis fisicoquimicos para el caso de las mieles tabasquenas, no pueden ser utilizados para diferenciar las mieles, ni mucho menos caracterizarlas.

AGRADECIMIENTOS

Claudia Cordova-Cordova fue becaria del CONACYT y es egresada de la Maestria en Ciencias en Produccion Agroalimentaria en el Tropico. El trabajo fue financiado por la Fundacion Produce de Tabasco, A.C. Algunas especies fueron clasificadas taxonomicamente con la ayuda del Dr. Angel Sol Sanchez, Profesor Investigador del Colegio de Postgraduados. Los ejemplares herborizados para la construccion de la Palinoteca de referencia fueron proporcionados por el Herbario de la Division Academica de Ciencias Biologicas de la Universidad Juarez Autonoma de Tabasco (DacBiol-UJAT). Se agradece la colaboracion de los productores cooperantes por la donacion de las muestras de mieles.

LITERATURA CITADA

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Claudia Ivette Cordova-Cordova, Elia Ramirez-Arriaga, Enrique Martinez-Hernandez, Juan Manuel Zaldivar-Cruz [correo]

(CICC) (JMZC) Postgrado en Produccion Agroalimentaria en el Tropico. Colegio de Postgraduados. Campus Tabasco. H. Cardenas, Tabasco, Mexico. 86500 zaldivar@colpos.mx.

(ERA) (EMH) Laboratorio de Palinologia. Departamento de Paleontologia. Instituto de Geologia. Universidad Nacional Autonoma de Mexico.

Articulo recibido: 23 de noviembre de 2009, aceptado: 08 de abril de 2013
Tabla 1. Regiones, municipios y localidades donde las muestras de miel
fueron colectadas en el Estado de Tabasco.

Table 1. Regions, municipalities and localities in the state of
Tabasco where honey samples were collected.

Region          Municipio             Localidad

La Chontalpa     Cardenas     Km.21 carretera federal
                               Cardenas--Coatzacoalcos
               Huimanguillo      Estacion Chontalpa
               Huimanguillo      Ej. Mercedes Gamas
               Huimanguillo      Ej. Mercedes Gamas
                 Paraiso           Ej. Las Flores

Pantanos          Centla         Rancheria Jala pita
                  Centla      Rancheria Emiliano Zapata
                  Centla      Rancheria Emiliano Zapata

La Sierra       Tacotalpa          Zunu y Patastal
                Tacotalpa         Rancheria Guayal
                Tacotalpa        Madero 2da. Seccion
                Tacotalpa        Madero 2da. Seccion

Region          Municipio             Productor            Muestra

La Chontalpa     Cardenas      Colegio de Postgraduados     H-135
                                    Campus-Tabasco
               Huimanguillo       Adan Broca Quevedo        H-437
               Huimanguillo   Ing. Pedro Peregrino Ramos    H-137
               Huimanguillo   Ing. Pedro Peregrino Ramos    H-438
                 Paraiso      M.V.Z. Adolfo Molina Acuna    H-440

Pantanos          Centla         Isaac Torres Luciano       H-433
                  Centla         Isaac Torres Luciano       H-434
                  Centla         Isaac Torres Luciano       H-435

La Sierra       Tacotalpa      M.V.Z. Eusebio Rojo Lara     H-441
                Tacotalpa      Fernando Martinez Gomez      H-136
                Tacotalpa      Fernando Martinez Gomez      H-443
                Tacotalpa      Fernando Martinez Gomez      H-444

Tabla 2. Recursos botanicos registrados en las muestras de miel de los
municipios Cardenas (CA), Centla (CE), Huimanguillo (HU), Paraiso (PA)
y Tacotalpa (TA) del Estado de Tabasco (Los numeros corresponden a
porcentajes).

Table 2. Botanical resources recorded in the honey samples of the
municipalities of Cardenas (CA), Centla (CE), Huimanguillo (HU),
Paraiso (PA) and Tacotalpa (TA), Tabasco (the numbers correspond to
percentages).

Region                            La Chontalpa

Muestras               CA/H-135   HU/H-437   HU/H-137   HU/H-438

Acanthaceae              0.2
Avicennia sp.            0.2
Anacardiaceae
Spondias mombin           13                              8.7
Arecaceae
Cocos nucifera           1.9                   5.6
Elaeis sp.               0.2
Betulaceae
Alnus sp.                           0.3                   0.4
Boraginaceae
Cordia alliodora                               0.8
Burseraceae
Bursera simaruba          15        4.5        0.6         30
Cannabaceae
Celtis sp.               0.2
Trema micrantha                                           1.1
Caryophyllaceae
Commelinaceae
Compositae               9.7         34         16         4
Elephantopus sp.                    0.7
Vernonia sp.                        0.3        0.3
Viguiera sp.
Cyperaceae               0.2        1.7        0.3
Euphorbiaceae                                  0.6
Acalypha sp.
Alchornea latifolia                  1         0.3
Ricin uscomm unis
Fagaceae
Quercus sp.              0.4         14         37
Gesneriaceae
Lamiaceae Salvia sp.                0.3        0.3
Leguminosae               33                   0.9        15.5
Acacia sp.               0.8        0.3        3.4        0.4
Aeschynomene sp.         0.4        0.3
Delonix sp.                                    0.3
Diphysa sp.               12                              0.4
Erythrina sp.            3.8
Gliricidia sp.
Inga sp.                 0.2
Lonchocarpus sp.         0.2                   0.3
Mimosa albida            2.3        6.9                   6.9
Mimosa orthocarpa        0 2        0.3                   0.7
Mimosa sp.               0.2
Mimosa sp.               0.2
var. berianieri
Mimosa pudica                                  1.4
Senna sp.
Sesbania sp.
Malvaceae                2.1
Heliocarpus sp.          0.8        2.1        0.6
Melastomataceae                      1                    2.9
  Moraceae
Brosimum sp.
Myrtaceae                0.4
Psidium sp.                         2.1        0.3        4.7
Nymphaeaceae
  Piperaceae
Piper sp.                0.2
Poaceae                                        0.3        0.4
Zea mays                                       0.3
Polygalaceae                                              0.7
  Polygonaceae
Coceo loba sp.           0.4                              0.4
Ranunculaceae
Ranunculus sp.
Rhamnaceae               1.5
Gouania sp.
Rhizophoraceae
Rhizophora mangle
Rubiaceae
Borreria sp.
Rutaceae                                                  0.7
Citrus sp.                          5.2         25        0.4
Sapindaceae                                               0.4
Serjania sp.
Urticaceae
Cecropia obtucifolia     1.3         25        5.9         22
Indeterminado 1                     0.7                   0.4
Indeterminado 2
Indeterminado 3
Indeterminado 4
Indeterminado 5
Indeterminado 6
Indeterminado 7

Region                 La Chontalpa              Pantanos

Muestras                 PA/H-440     CE/H-433   CE/H-434   CE/H-435

Acanthaceae
Avicennia sp.              2.9           3          1
Anacardiaceae
Spondias mombin                          2          1          0
Arecaceae                                                      1
Cocos nucifera              26           35         53
Elaeis sp.                                                     2
Betulaceae
Alnus sp.                                                      0
Boraginaceae
Cordia alliodora
Burseraceae
Bursera simaruba           0.4           1                     1
Cannabaceae
Celtis sp.                                                     22
Trema micrantha                                                2
Caryophyllaceae
Commelinaceae                            0
Compositae                 1.4           2          4          8
Elephantopus sp.
Vernonia sp.
Viguiera sp.
Cyperaceae                               1                     1
Euphorbiaceae
Acalypha sp.
Alchornea latifolia
Ricin uscomm unis          1.1           0
Fagaceae
Quercus sp.                0.4
Gesneriaceae
Lamiaceae Salvia sp.                                1
Leguminosae                             0.2
Acacia sp.
Aeschynomene sp.                                    1
Delonix sp.
Diphysa sp.
Erythrina sp.
Gliricidia sp.
Inga sp.
Lonchocarpus sp.           0.4           3          1
Mimosa albida              1.8                      1          1
Mimosa orthocarpa           48           20
Mimosa sp.                                          29         3
Mimosa sp.                                          29         3
var. berianieri
Mimosa pudica
Senna sp.
Sesbania sp.
Malvaceae
Heliocarpus sp.            0.4
Melastomataceae                          1
  Moraceae
Brosimum sp.
Myrtaceae
Psidium sp.                 13           16         1          1
Nymphaeaceae                             8          2
  Piperaceae
Piper sp.                  0.4                                 0
Poaceae                                  1          0          41
Zea mays                                 0                     7
Polygalaceae                                                   1
  Polygonaceae
Coceo loba sp.             0.4
Ranunculaceae
Ranunculus sp.                           3          0
Rhamnaceae
Gouania sp.
Rhizophoraceae
Rhizophora mangle                        2          1          0
Rubiaceae                  0.4
Borreria sp.
Rutaceae                   0.4           2          3
Citrus sp.
Sapindaceae
Serjania sp.
Urticaceae
Cecropia obtucifolia       3.6                      1          10
Indeterminado 1                          0                     0
Indeterminado 2
Indeterminado 3
Indeterminado 4
Indeterminado 5
Indeterminado 6
Indeterminado 7

Region                            La Sierra

Muestras               TA/H-441   TA/H-136   TA/H-443   TA/H-444

Acanthaceae
Avicennia sp.             2
Anacardiaceae
Spondias mombin           2                                1
Arecaceae
Cocos nucifera            10
Elaeis sp.
Betulaceae
Alnus sp.
Boraginaceae
Cordia alliodora          1
Burseraceae
Bursera simaruba          7          29         1          24
Cannabaceae
Celtis sp.                           2          12         4
Trema micrantha                      4          4          6
Caryophyllaceae                     0.3
Commelinaceae
Compositae                6          8          39         9
Elephantopus sp.
Vernonia sp.
Viguiera sp.                                               6
Cyperaceae
Euphorbiaceae
Acalypha sp.                         31
Alchornea latifolia       0
Ricin uscomm unis
Fagaceae
Quercus sp.               4
Gesneriaceae                         2          6
Lamiaceae Salvia sp.
Leguminosae
Acacia sp.                0          0                     6
Aeschynomene sp.
Delonix sp.
Diphysa sp.                          1
Erythrina sp.
Gliricidia sp.                       0
Inga sp.
Lonchocarpus sp.                                1
Mimosa albida             3          7          5
Mimosa orthocarpa         3                     1
Mimosa sp.
Mimosa sp.
var. berianieri
Mimosa pudica                                              10
Senna sp.                 1
Sesbania sp.              5
Malvaceae                 0                     1
Heliocarpus sp.                      3          11         1
Melastomataceae           1                     6
  Moraceae
Brosimum sp.                         4                     2
Myrtaceae
Psidium sp.               43                    2
Nymphaeaceae
  Piperaceae
Piper sp.                 1          7          5          11
Poaceae                                         1          1
Zea mays                                                   0
Polygalaceae
  Polygonaceae
Coceo loba sp.
Ranunculaceae
Ranunculus sp.
Rhamnaceae                0
Gouania sp.                                     2
Rhizophoraceae
Rhizophora mangle         0
Rubiaceae
Borreria sp.                                    1
Rutaceae                             1          2
Citrus sp.                6          0
Sapindaceae
Serjania sp.                                               1
Urticaceae
Cecropia obtucifolia      4                                6
Indeterminado 1                                0.3         4
Indeterminado 2                                            1
Indeterminado 3                                            1
Indeterminado 4                                            1
Indeterminado 5                                            1
Indeterminado 6                                            1
Indeterminado 7                                            3

Tabla 3. Caracterizacion palinologica y cantidad absoluta (C.A.) de
granos de polen en 10 g de miel. Las muestras se agrupan por region y
municipiosdel Estado de Tabasco.

Table 3. Palynological characterisation and absolute amount (C.A.) of
pollen grains in 10 g of honey. The samples are grouped by region and
municipality of the state of Tabasco.

Region      Miel    Datos              Caracterizacion     C. A. en
                    de registro        Melisopalin de    10 g de miel
                                       acuerdo a
                                       Ramirez-
                                       Arriaga et al.
                                       (2011)

La          H-135   Cardenas           Miel                22349.3
                                       multifloral:
                                       Leguminosae.
                                       Bursera
                                       simaruba,
                                       Spondias
                                       mombiny Diphysa
                                       sp.

Chontalpa   H-437   Huimanguillo,      Miel                 1449.5
                    2006 (2)           multifloral:
                                       Compositae,
                                       Cecropia
                                       obtusifolia y
                                       Quercus sp.

            H-137   Huimanguillo,      Miel monofloral      1791.7
                    2007 (1)           de Citrus sp.       22559.3
                                       Miel
                                       multifloral:
                                       Bursera
                                       simaruba.
                                       Cecropia
                                       obtusifolia y
                                       Leguminosae
                                       Miel monofloral
                                       de Mimosa pigra
                                       var.
                                       berlandieri

            H-438   Huimanguillo
                    2007 (1)

            H-440   Paraiso 2007 (1)                        1718.1

Pantanos    H-433   Centla 2006 (2)    Miel                 6777.9
                                       multifloral:
                                       Cocos nucifera,
                                       Mimosa pigra
                                       var.
                                       Berlandieri y
                                       Psidium guajava

            H-434   Centla 2007 (1)    Miel monofloral     20425.5
                                       de Cocos
                                       nucifera

            H-435   Centla 2007 (1)    Miel bifloral:       1247.3
                                       Zea mays y
                                       Celtis sp.

La Sierra   H-441   Tacotalpa,         Miel monofloral     10945.7
                    2007 (1)           de Psidium
                                       guajava

            H-136   Guayal-Tacotalpa   Miel bifloral:       2311.9
                    (2007)             Acalypha sp. y
                                       Bursera
                                       simaruba

            H-443   NichChab           Miel                 3753.5
                    Tacotalpa          multifloral:
                    2007 (1)           Compositae,
                                       Celtis sp.
                                       Heliocarpus sp.

            H-444   NichChab,          Miel                 8861.7
                    Tacotalpa          multifloral:
                    2007 (2)           Bursera
                                       simaruba, Piper
                                       sp., Mimosa
                                       albida y
                                       Compositae
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Author:Cordova-Cordova, Claudia Ivette; Ramirez-Arriaga, Elia; Martinez-Hernandez, Enrique; Zaldivar-Cruz,
Publication:Universidad y Ciencia
Date:Aug 1, 2013
Words:8458
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