Printer Friendly

Caracteristicas morfo-anatomicas y metabolismo fotosintetico en plantulas de Stenocereus queretaroensis (cactaceae): su significado adaptativo.

Se estudiaron los caracteres morro-anatomicos y del metabolismo fotosintetico en plantulas de Stenocereus queretaroensis (Weber) Buxb. para examinar dichos atributos durante su ontogenia. Mas de 500 plantulas fueron sembradas en semilleros y durante los tres primeros meses fueron recolectadas cada semana; posteriormente cada mes hasta completar 56 semanas para registrar los cambios morro-anatomicos. Parte de las plantulas se colectaron cada 3h durante 24h en los intervalos senalados y almacenaron en [N.sub.2] liquido para estimar la concentracion de acido (protones titulables) por unidad de peso fresco. Las plantulas tuvieron un tallo de 3,6cm de altura con siete costillas y raices de la mismo longitud a las 56 semonas; al ano los cotiledones se marchitaron. El eje hipocotilo-raiz, al igual que el tallo, tuvo epidermis simple y estomas escasos; la hipodermis tambien fue de un estrato y difiere del tallo adulto. El cambium vascular se diferencio en plantulas de un ano, el xilema secundario se diferencia del tallo adulto por la presencia de traqueidas de banda ancha y ausencia de fibras. Los protones titulables mostraron fluctuaciones irregulares en las primeras semanas de crecimiento, sin embargo, la acidez incremento con la edad de las plantulas. En la semana 56 se incremento a partir de las 18:00 y continuo hasta un valor maximo de 45,19[micro]mol[H.sup.+]*[g.sup.-] de tejido a las 06:00 mostrando el patron tipico de metabolismo acido de las crasulaceas. El rapido crecimiento de las raices, la presencia de traqueidas de banda ancha y los escasos estomas se interpretaron como adaptaciones para evitar la desecacion.

Morpho-anatomical characters and the photosynthetic metabolism of Stenocereus queretaroensis (Weber) Buxb. seedlings were studied to examine these features during their ontogeny. More than 500 seedlings were sowed in nurseries; during the first three months they were harvested every week and, thereafter, every month until completing 56 weeks, to record the morpho-anatomical changes. Some seedlings were collected every 3h during 24h at the mentioned time intervals and stored in liquid [N.sub.2] to estimate the acid concentration (tritated protons) for unit of fresh weight. Seedlings hada shoot 3.6cm in height, with seven ribs, and roots with the same length after 56 weeks of age; cotyledons withered at one year old. The hypocotyl-root axis as well as the shoot had simple epidermis and scarce stomata; hypoderm was also of one layer and differs from the mature shoot. Vascular cambium developed in one year-old seedlings; secondary" xylem was distinguished from the mature shoot by the occurrence of wide band tracheids and lack of fibers. The tritated protons showed irregular fluctuations during the first weeks of growth, however acidic, increased with seedling age. In the week 56, the increment started at 18:00 reaching a maximum of 45.19[micro]mol[H.sup.+]*[g.sup.-1] tissue at 06:00, showing the typical crassulacean acid metabolism pattern. The rapid root growth, the occurrence of wide band tracheids and the scarce stomata were interpreted as adaptations to avoid drying.

Estudaram-se os caracteres morfo-anatomicos e do metabolismo fotossintetico em plantulas de Stenocereus queretaroensis (Weber) Buxb. para se examinar ditos atributos durante sua ontogenia. Mais de 500 plantulas foram semeadas em sementeiros e durante os tres primeiros meses foram recolhidas cada semana; posteriormente cada mes ate completar 56 semanas para registrar as mudancas morfo-anatomicas. Parte das plantulas se colheram cada 3h durante 24h nos intervalos assinalados e armazenaram em [N.sub.2] liquido para estimar a concentracao de acido (protons titulaveis) por unidade de peso fresco. As plantulas tiveram um caule de 3,6cm de altura com sete costelas e raizes da mesma longitude as 56 semanas; ao ano os cotiledones murcharam. O eixo hipocotilo-raiz, ao igual que o caule, teve epidermes simples e estomas escassos; a hipodermes tambem foi de um estrato e difere do caule adulto. O cambium vascular se diferenciou em plantulas de um ano, o xilema secundario se diferencia do caule adulto pela presenca de traqueidas de banda larga e ausencia de fibras. Os protons titulaveis mostraram flutuacoes irregulares nas primeiras semanas de crescimento, no entanto, a acidez incrementou com a idade das plantulas. Na semana 56 se incrementou a partir das 18:00 e continuou ate um valor maximo de 45,19[micro]mol[H.sup.+]*[g.sup.-1] de tecido as 06:00 mostrando o padrao tipico de metabolismo acido das crassulaceas. 0 rapido crescimento das raizes, a presenca de traqueidas de banda larga e os escassos estomas se interpretaram como adaptacoes para evitar a dessecacao.

PALABRAS CLAVE / Cactaceas / MAC / Morfologia / Paehycereeae / S. queretaroensis /

**********

Las caracteristicas anatomicas, morfologicas y fisiologicas de especies de Cactaceae constituyen adaptaciones a los ambientes aridos o semiaridos (Gibson y Nobel, 1986). La rapida absorcion de agua por las raices despues de una sequia prolongada y el metabolismo acido de las crasulaceas (MAC) son ejemplos de sus atributos fisiologicos; mientras que los morfologicos incluyen modificaciones de la forma de la planta a ser columnares como el saguaro (Carnegiea gigantea) o compactos y globosos como las especies del genero Mammillaria. Tambien son importantes el tamano y la orientacion del tallo, la forma de las costillas y la presencia de espinas y tricomas que afectan la intercepcion de la radiacion solar (Nobel, 1978; Darling, 1989). Las modificaciones anatomicas mas importantes son la presencia de cera epicuticular, cuticula gruesa y epidermis multiple con estomas hundidos en algunas especies, hipodermis colenquimatosa y el desarrollo de grandes proporciones de tejido de medula y corteza con celulas de mucilago (Terrazas y Mauseth, 2002). En el xilema secundario, la presencia de traqueidas de banda ancha se considera una adaptacion anatomica importante por su influencia en la economia hidrica de estas especies (Mauseth et al., 1995). Sin embargo, los estudios de morfologia de plantulas de cactaceas son escasos (Meyran, 1956; Hamilton, 1970b; Gibson, 1990a,b; Ganong, 1898) al igual que los estudios anatomicos (Boke, 1959; Freeman, 1970; Mauseth, 1978, 1979; Merida y Arias, 1979; Dubrovsky, 1998) y fisiologicos (Altesor et al., 1992). En este trabajo se estudiaron caracteres morfo-anatomicos y del metabolismo fotosintetico (protones titulables) durante la ontogenia de plantulas de Stenocereus queretaroensis con el proposito de examinar dichos atributos en las primeras etapas de su crecimiento y establecimiento.

Materiales y Metodos

Se recolectaron frutos maduros de tres individuos de Stenocereus queretaroensis en mayo del 2000 en una poblacion cerca de Sayula en el estado de Jalisco, Mexico. En el laboratorio los frutos se disecaron para la obtencion de semillas y llevar a cabo los experimentos de germinacion. Las semillas fueron desinfectadas por inmersion en una solucion al 10% de hipoclorito de sodio comercial durante 5 min (Vega-Villasante et al., 1996) y se colocaron sobre papel filtro saturado de agua destilada en cajas de Petri esteriles (Dubrovsky, 1996). La germinacion se presento cuando la radicula emergio y una vez observada, las plantulas se sembraron en charolas con una mezcla de partes iguales de agrolita, tezontle (piedra volcanica con un di metro menor a 0,5cm) y tierra para maceta. Posteriormente, las charolas con plantulas de un mes de edad, se trasladaron a un invernadero donde continuo su crecimiento con riego dos veces por semana. Durante los primeros tres meses despues de la germinacion, las plantulas fueron recolectadas cada semana y posteriormente cada mes hasta completar un periodo de crecimiento de 56 semanas. Las plantulas recolectadas (tres repeticiones por fecha), se fijaron en solucion de Navashin (Mauseth et al., 1984). La medicion de caracteres morfologicos, longitud y ancho de los diferentes organos, se hizo con un vernier digital Mitutoyo Digimatic SR44. Posterior a la descripcion morfologica, las mismas plantulas se emplearon para la descripcion anatomica siguiendo la microtecnia convencional e inclusion en parafina (Berlyn y Miksche, 1976). La descripcion de caracteres anatomicos de los tejidos dermico, fundamental y vascular se realizo utilizando un microscopio Zeiss.

Para examinar la acidez titulable se tomaron muestras de plantulas en las fechas ya mencionadas. Una semana antes de las determinaciones, las charolas se llevaron al laboratorio donde la temperatura vario de 18 a 24[grados]C durante el dia y de 12 a 20[grados]C en la noche; la densidad de flujo fotonico fotosintetico (DFFF) medida con un fotometro LICOR (LI 185A) tuvo un promedio de 50[micron]moles*[m.sup.-2][s.sup.-1]; ambos periodos de luz y obscuridad fueron de 12h. El muestreo se realizo durante un periodo de 24h con 3 repeticiones por muestreo. Cada 3h, de 0:00 a 24:00, se tomaron 3 pl ntulas completas y se almacenaron en [N.sub.2] liquido (Osmond et al., 1989). Las muestras fueron maceradas para la extraccion de los acidos organicos, se midio el pH inicial de la muestra y se titulo con una solucion valorada de NaOH 0,01N para estimar la concentracion de acido por unidad de peso fresco (Hartsock y Nobel, 1976). Los datos cuantitativos de los caracteres morfologicos y de acidez titulable fueron sintetizados mediante los procedimientos proc means y proc univariate (SAS Institute, 1989) para cada muestreo.

Resultados

Morfologia

La germinacion de semillas de S. queretaroensis se inicia a los 6 dias, con el rompimiento de la testa. Posteriormente surge la raiz primaria, el hipocotilo y la parte inferior de los cotiledones. La testa de la semilla es removida por alargamiento gradual de los cotiledones. Despues de una semana de crecimiento, el epicotilo es microscopicamente visible; en este se distinguen las primeras areolas que son pequenas, cada una con espinas diminutas. Tambien en esta etapa de crecimiento, ambos cotiledones de forma conica tienen tamano similar, son suculentos y poco separados entre si (Figura 1a). La plantula adquiere frecuentemente una tonalidad rojiza en el hipocotilo; este es ligeramente engrosado en la base de los cotiledones y distinguible de la delgada y corta raiz primaria, ya que esta presenta un color blanco y tiene numerosos pelos microscopicos. La raiz alcanza 0,4cm en longitud a las 4 semanas de crecimiento (Figura 2f). Las primeras raices laterales se distinguen 2 semanas despues de la germinacion y usualmente crecen desde la parte mas angosta del eje hipocotilo-raiz. A partir de los 6 meses, la raiz primaria es casi indistinguible de una masa de raices laterales de la misma longitud (Figuras 1d-f, 2f).

[FIGURAS 1-2 OMITIR]

El tallo recien formado es globoso, con 4 podarios, 2 de estos alternan con los cotiledones al inicio y con la nueva formacion de tuberculos, que siguen una disposicion dispersa. Los tuberculos son pequenos y aplanados, con sus areolas terminales, dando una apariencia globosa al tallo (Figuras 1b,c). Durante el crecimiento de la plantula, no hay un cambio importante en longitud del hipocotilo, ya que este tiene una longitud de 0,43cm durante las 4 primeras semanas de edad, alcanza un maximo a los 6 meses y a partir de esta fecha inicia su reduccion (Figura 2d). Lo que constituye el tallo se alarga, formando un cilindro corto y suculento que a los 6 meses alcanza una altura aproximada de 1cm (Figuras 1d, 2b) con 7 hileras escalonadas de tuberculos que luego se ordenan en costillas verticales. Las areolas presentan tricomas amarillentos y varias espinas (una central y 6-8 radiales), flexibles, de color blanco traslucido, puntiagudas, de 2 a 3mm de longitud. A las 56 semanas de edad, las plantulas tienen un tallo de 3,6cm de altura y 1cm de diametro (Figuras 2b,c); se distinguen 7 costillas con areolas distantes entre si 3-4mm, las cuales presentan tricomas de color amarillo, una espina central larga de 5mm de longitud y 7-9 espinas radiales ligeramente mas cortas. Todas las espinas son duras, principalmente las de la parte apical del tallo son de color cafe oscuro y dificiles de desprender. El desarrollo del tallo es relativamente lento (Figuras 1b-f, 2b,c), acompanado por una marcada reduccion en longitud de los cotiledones, que permanecen turgentes poco mas de un ano, despues se marchitan o son dificilmente distinguibles (Figuras 1 y 2e).

Anatomia

Embrion y meristemo apical de la plantula. Las areas meristematicas muestran un arreglo organizado y compacto con celulas relativamente pequenas que se tinen intensamente. Despues de la germinacion no hay zonacion en el apice de las plantulas, excepto la capa mas externa de celulas, que es uniforme y distinta del resto de las celulas (Figura 3a). En plantulas de 4 semanas de edad, el meristemo apical tiene una tunica uniestratificada claramente definida y un corpus con la zona de celulas madre centrales, la periferica y la meristematica medula-costilla (Figura 3b). El procambium es aparente en los cotiledones y en el eje hipocotilo-raiz. Las trazas procambiales no se fusionan para formar un cilindro de tejido vascular; permanecen discretas hasta cerca de la raiz.

[FIGURA 3 OMITIR]

Raiz primaria. El meristemo apical de la raiz esta bien diferenciado en el embrion y forma la raiz primada (Figura 3c). El xilema muestra desarrollo exarco. Los elementos de vaso tienen pared secundaria anular y helicoidal con placa de perforacion simple. La raiz en poco tiempo tiene crecimiento secundario. El xilema secundario tiene elementos de vaso con pared helicoidal y reticulada y placa de perforacion simple, parenquima axial y fibras libriformes nucleadas. En el floema secundario hay elementos de tubo criboso y celulas acompanantes. Las raices laterales se originan a partir de celulas del periciclo a distancias variables del meristemo apical (Figura 3d). Es notorio el desarrollo de la peridermis; el felogeno se origina de las celulas suprayacentes al periciclo. El incremento en grosor tanto de cambium vascular como del periciclo produce la obliteracion de las celulas del tejido fundamental. En la peridermis hay varios estratos de celulas esclerificadas que alternan con estratos de celulas de pared primada colapsados (Figura 3e).

Eje hipocotilo-raiz. La medula y el tejido cortical en el eje hipocotilo-raiz se caracterizan por presentar celulas de parenquima de forma irregular con espacios intercelulares pequenos. En el protoxilema de plantulas desde un mes de edad se distinguen vasos escasos y algunas traqueidas de banda ancha (TBA) distribuidos en 2 hileras de tejido vascular separadas entre si por celulas de parenquima (Figura 4a). Las TBA aparecen primero en la porcion inferior del eje hipocotilo-raiz, donde son mas abundantes conforme se incrementa la edad de la plantula. Son celulas fusiformes no perforadas, con bandas anulares de pared secundada y presentan un arreglo no estratificado. El desarrollo del xilema en el hipocotilo cambia de exarco a endarco, formando 2 haces vasculares colaterales en plantulas de mayor edad (Figura 4b). El cambium vascular es evidente y produce una matriz de TBA (Figura 4c) con algunos vasos dispersos en los 2 haces vasculares que no se fusionan y rodean una region formada por celulas de parenquima colapsadas a partir de un ano de crecimiento.

[FIGURA 4 OMITIR]

Aunque no hay caracteristicas externas del limite superior de la zona de transicion, el limite inferior es perceptible por la diferencia en tamano del eje hipocotilo-raiz y el desarrollo de la raiz primaria. La apariencia circular del tejido vascular de la raiz cambia a una forma eliptica en la porcion restante del eje hipocotilo-raiz. El lugar de origen del felogeno tambien se modifica en la zona de transicion, en la porcion inferior de la zona de transicion y en la raiz, el felogeno tiene origen en el periciclo, mientras que en el hipocotilo se diferencia de celulas de parenquima subyacentes a la epidermis.

Cotiledones. Los cotiledones presentan una epidermis simple con celulas rectangulares en corte transversal y paredes anticlinales onduladas en vista superficial, estomas escasos se distribuyen hacia el apice cotiledonar (Figura 4d). La peridermis puede formarse en parches pequenos en plantulas desde los 6 meses (Figura 4e). Los cotiledones estan constituidos por tejido fundamental laxo, con celulas de pared delgada y abundantes cloroplastos. El procambium aparente en los cotiledones desde la etapa de embrion forma escaso tejido vascular. Despues de un ano de crecimiento, las plantulas aun conservan los cotiledones y en estos son claramente distinguibles haces vasculares colaterales con elementos de vaso de pared anular y helicoidal y floema con elementos de tubo criboso y celulas acompanantes sin desarrollo de cambium vascular.

Tallo. La cuticula es delgada (<l[micron]m). La epidermis es simple, con celulas de pared delgada de forma rectangular en corte transversal y paredes onduladas en vista superficial (Figura 5a). Los estomas son superficiales, paraciticos y asociados a camaras subestomaticas poco profundas (Figura 5b). En las areolas, las espinas son producidas por un meristemo basal de espina; las celulas que las constituyen llegan a esclerificarse relativamente rapido y la base de las espinas se fusiona por la formacion de felogeno entre ellas (Figura 5c). La hipodermis es comunmente uniestratificada y de pared delgada no colenquimatosa (Figura 5b). En plantulas de mas de un ano de edad, ocasionalmente se presentan 2 estratos de celulas y, al igual que en la epidermis, no hay inclusiones celulares. La formacion de peridermis comienza como parches pequenos en algunas partes del tallo en plantulas de 9 meses de edad. El tejido cortical esta formado por celulas de parenquima de forma irregular y con pared delgada. A diferencia del tejido meristematico es laxo y con abundantes espacios intercelulares. Las celulas no presentan algun tipo de inclusion aunque los cloroplastos son abundantes. Celulas de mucilago de tamano relativamente pequeno son visibles en el tejido cortical en plantulas desde las 8 semanas de edad. Los haces vasculares corticales son colaterales, el xilema tiene elementos de vaso con pared helicoidal y el floema elementos de tubo criboso y celulas acompanantes, sin crecimiento secundario en plantulas de un ano o mas de edad. El tejido vascular del tallo esta constituido por 7 haces vasculares colaterales, el xilema tiene elementos de vaso con pared helicoidal y algunas TBA (Figura 5d), asi como floema con elementos de tubo criboso y celulas acompanantes. Sin embargo, en plantulas de un ano de edad es evidente el cambium vascular restringido a los haces vasculares, donde vasos escasos y parenquima se distribuyen en una matriz de TBA y en el floema unicamente se observan elementos de tubo criboso y celulas acompanantes (Figura 5e). La medula esta constituida por celulas de parenquima de forma irregular, haces medulares escasos y sin inclusiones celulares.

[FIGURA 5 OMITIR]

Metabolismo fotosintetico: protones titulables

La acidez titulable mostro fluctuaciones irregulares desde las primeras semanas de crecimiento hasta las 56 semanas de edad (Figura 6). En plantulas de 2 semanas de edad se observo un incremento en la acidez a partir de las 18:00 y este continuo durante las siguientes horas de muestreo con pequenas fluctuaciones hasta alcanzar un valor maximo (11,4 [+ o -] 1,6[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1] de tejido) a las 12:00h; a partir de este punto se observo una descarboxilacion alcanzando un valor minimo promedio de 4,7[micron]moles [H.sup.+]*[g.sup.-1] (Figura 6a). A las 4 semanas tambien se observo un incremento en la acidez a diferentes horas del dia (21:00 y 09:00) con un valor promedio maximo de 10,4[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1] (Figura 6b). El mayor grado de descarboxilacion a esta edad se obtuvo a las 12:00 con un valor de 3,3[micron]moles[H.sup.+][g.sup.-1] (Figura 6b). En las semanas 8, 24, y 48 se presento la mayor fluctuacion de protones titulables con valores maximos de 26,6; 28,3; 23,2 y minimos de 17,0; 16,12 y 14,8[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1], respectivamente (Figuras 6c-e). La acidez incremento en la semana 56 a partir de las 18:00 y continuo hasta un valor maximo de 45,19[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1] a las 06:00 (Figura 6f), para disminuir hasta un valor de 29,46[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1] a las 09:00 (una diferencia de protones titulables de 15,73[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1]. A partir de la semana 8 se observo un incremento en los valores de protones titulables, alcanzando un maximo de 45,2[micron]moles[H.sup.+]*[g.sup.-1] a las 06:00 en la semana 56 (Figuras 6c-f).

[FIGURA 6 OMITIR]

Discusion

Las plantulas de S. queretaroensis tienen una morfologia sencilla, como otras especies de Stenocereus (Gibson, 1990a, b) y de columnares (Buxbaum, 1953; Meyran, 1956). Al inicio del crecimiento, el epicotilo fue poco evidente; el hipocotilo cilindrico y corto mostro una coloracion rojiza que de acuerdo a Gibson (1990b) se debe a la presencia de betalainas; los cotiledones tuvieron forma conica con evidente suculencia y la raiz primaria, poco desarrollada, presento numerosos pelos microscopicos. Posteriormente, durante el crecimiento aparecieron los podarios que alteman con los cotiledones al principio y van formando pequenos tuberculos con sus areolas axilares. Finalmente, por la disposicion de los tuberculos en hileras verticales se desarrollaron las costillas. Esta disposicion determinada de los tuberculos se denomina dispersa y ha sido descrita para otras especies como Gymnocalycium gibbosum y especies de Melocactus (Buxbaum, 1953). Una caracteristica notoria durante el crecimiento de la plantula de S. queretaroensis, fue la reduccion en el tamano de los cotiledones hasta su desaparicion o marchitamiento, Ya en 1898 Ganong sugiere la "metamorfosis ontogenetica" (Ganong, 1898) para explicar como en cactaceas, los cotiledones se ensanchan hacia la base y se fusionan gradualmente con el tallo hasta ser totalmente indistinguibles, similar a lo observado en S. queretaroensis.

Por otra parte, el crecimiento y desarrollo de las plantulas de S. queretaroensis fue relativamente lento, como ocurre en especies de Cactaceae. Las plantulas de esta especie alcanzaron una altura de 4,6[+ o -]0,16cm en un ano; mientras que para Carnegiea gigantea se menciona una altura de 1,3cm para plantulas creciendo en condiciones naturales (Jordan y Nobel, 1981) y de 2,5cm en plantulas de esta misma especie creciendo en viveros comerciales (Despain, 1974). De igual manera para especies de tallo globoso como Ferocactus, las plantulas alcanzan una altura de 1,5-1,7cm durante un ano (Jordan y Nobel, 1981; Gibson y Nobel, 1986). El crecimiento lento se logra apreciar examinando cada parte de la plantula en particular, de este modo, la longitud de los cotiledones en S. queretaroensis alcanzo un maximo de 0,6cm en comparacion con especies de Pereskia y Opuntia en las cuales, los cotiledones alcanzan su tamano maximo de 1,5 hasta 2,7cm de longitud durante los primeros 15 dias despues de la germinacion (Freeman, 1969; Mauseth, 1978). La reduccion en tamano de los cotiledones ha sido observada en diversas especies de Cactoideae y contrasta con el mayor desarrollo de su hipocotilo, posiblemente porque es en el hipocotilo y no en los cotiledones donde se almacenan las reservas durante el desarrollo postgerminativo (Barthlott y Voit, 1979).

De acuerdo a Preston (1901), la mayoria de las cactaceas tienen raices horizontales para la absorcion y verticales para adherirse al sustrato. En esta investigacion se observo que las primeras raices en desarrollarse en plantulas de S. queretaroensis son verticales y probablemente llevan a cabo ambas funciones. La raiz primaria en el embrion es morfologicamente simple, delgada, no suculenta y con numerosos pelos. Los pelos radicales tienen un papel importante en el intercambio de agua y nutrimentos en diversas especies (Charlton, 1991); sin embargo, en las raices jovenes de cactaceas q las celulas de xilema no se han diferenciado completamente, de tal manera, que la conductividad hidraulica en estas es relativamente baja (Nobel, 1994). En etapas posteriores de desarrollo de la plantula, la raiz primaria logra un mayor crecimiento con abundantes raices laterales. Estas raices pueden incrementar el area de contacto entre el sistema radical y las particulas del suelo lo cual facilitaria una torna adicional de agua y nutrimentos del suelo; esto probablemente es un requisito esencial para el establecimiento de la plantula. Ambas raices forman tempranamente una peridermis, aunque esta acumulacion de suberina, probablemente se compensar con un incremento en el numero de vasos de xilema a medida que la raiz aumente en grosor (Nobel, 1994).

La estructura anatomica observada en las plantulas de S. queretaroensis se interpreto como simple; una semana despues de la germinacion, el meristemo apical tuvo una tunica y un corpus sin zonacion distinguible. La tunica fue uniestratificada y el delgado corpus presento solamente dos estratos irregulares de celulas. Sin embargo, posteriormente se desarrollo de manera gradual una zonacion completa como ocurre en plantulas de otras especies de cactaceas (Mauseth, 1978, 1979, 1980; Gibson y Nobel, 1986). El hipocotilo al igual que en otras especies de cactus presento una estructura anatomica tambien simple, una epidermis simple con estomas escasos y tejido cortical con celulas de parenquima. La disposicion del tejido vascular en esta region fue similar a lo observado en especies de Opuntia (Freeman, 1969; Hamilton, 1970a), donde se distinguen 2 haces vasculares colaterales discretos con xilema y floema y que, con el posterior incremento en edad de la plantula, se observa de manera caracteristica hacia la base del hipocotilo la misma disposicion de los haces vasculares, pero con TBA y escasos vasos en el xilema. Las TBA, descritas por primera vez por Schleiden en 1845, se han observado en el hipocotilo de plantulas de especies de Opuntia (Freeman, 1969) y probablemente estan involucradas en la conduccion de agua (Mauseth et al., 1995). En la estructura anatomica de los cotiledones llama la atencion, ademas de la ausencia de inclusiones celulares, la escasez de estomas y la temprana formacion de peridermis a partir de los 6 meses de edad de la plantula.

La cuticula en el tallo adulto de un cactus esta compuesta por cutina que actua como una capa impermeable y previene ademas, la salida de vapor de agua del cuerpo de la planta (Gibson y Nobel, 1986). En plantulas de S. queretaroensis, la cuticula casi indistinguible y la epidermis simple, con celulas de pared delgada y paredes anticlinales onduladas, contrasto con la de los talos adultos. En estos, la cuticula siempre tiene un mayor espesor y las celulas epidermicas presentan paredes anticlinales rectas y divisiones secundarias (Loza-Cornejo y Terrazas, 2003). A diferencia te la planta adulta, la epidermis de la plantula no presento cuerpos de silice, caracteristica con implicaciones en la sistematica del genero Stenocereus (Terrazas d y Loza-Cornejo, 2002). Otra diferencia importante entre la estructura anatomica de la planta adulta y la plantula, fue la ausencia de hipodermis colenquimatosa

[ de varios estratos celulares en esta ultima. Las celulas de la hipodermis colenquimatosa contienen altas concentraciones de pectina y hemicelulosa e intervienen en funciones de soporte de la planta (Mauseth, 1988), mientras que en una plantula pequena, debido a su lento crecimiento, la necesidad de diferenciar una hipodermis con dichas caracteristicas es un proceso tambien lento y probablemente deben transcurrir varios anos para lograrlo. Posiblemente esta explicacion tambien se puede dar a la ausencia de fibras en el xilema secundario, donde la presencia de TBA se interpreta como una adaptacion a la habilidad de la plantula para deshidratarse sin danar al tejido vascular. Una vez establecida la plantula, los requerimientos para dar rigidez al tallo en crecimiento se incrementan, modificandose posiblemente la senal ontogenetica para diferenciar las fibras que caracterizan a las plantas adultas. Este cambio se ha reportado para cactaceas con tallos globosos (Mauseth y Plemons, 1995) pero no en especies columnares de Pachycereeae.

Las cactaceas en general, se caracterizan por la apertura nocturna de estomas como una adaptacion para reducir la perdida de agua (Jordan y Nobel, 1981; Gibson y Nobel, 1986). Sin embargo, se ha demostrado que la radiacion excesiva y las temperaturas altas son factores de mortalidad para plantulas de cactaceas (Valiente-Banuet y Escurra, 1991) y por tanto, un metabolismo [C.sub.3] en las primeras semanas de su vida podria tener consecuencias importantes desde el punto de vista adaptativo, debido a que los estomas estan abiertos durante el dia para tener la posibilidad de termorregulacion a traves de la transpiracion (Altesor et al., 1992).

Para plantulas de cactaceas se ha sugerido que existen cambios importantes en el metabolismo fotosintetico durante la ontogenia temprana; esto es, la mayoria de las cactaceas tienden a mantener un metabolismo fotosintetico [C.sub.3] en las etapas iniciales de crecimiento, para posteriormente cambiar al patron tipico del MAC (Altesor et al., 1992). Los mismos autores mencionan que el patron tipico de MAC se observa en plantulas de especies como Opuntia pilifera y Ferocactus recurvus entre las 10 y 14 semanas de edad respectivamente y en la cactacea columnar Neobuxbaumia tetetzo a partir de las 20 semanas de edad. Las plantulas de S. queretaroensis mostraron durante la ontogenia temprana y hasta an ano de edad, fluctuaciones irregulares en la concentracion de acidos titulables. Sin embargo, los valores maximos de protones titulables observados en las primeras horas del dia en plantulas de 56 semanas de edad indican que una mayor acumulacion de acidos organicos ocurre durante la noche, lo cual constituye una caracteristica de MAC (Nobel, 2002). El metabolismo acido de las crasulaceas es una adaptacion importante para la fijacion fotosintetica de C en condiciones limitadas de disponibilidad de agua; sin embargo, se ha demostrado que algunas especies con MAC pueden presentar en ocasiones, un alto grado de plasticidad fotosintetica, ya que diferentes factores genotipicos, ontogeneticos y ambientales se combinan para determinar la extension en la cual el MAC pueda expresarse (Cushman y Borland, 2002). La "memoria" ontogenetica para expresar un metabolismo [C.sub.3] durante el desarrollo temprano de plantulas de cactaceas y posteriormente cambiar a uno MAC, probablemente no se presenta en la mayoria de las especies de esta familia, como mencionan Altesor et al. (1992). Las fluctuaciones irregulares en la concentracion de protones titulables en las diferentes horas de muestreo durante las semanas iniciales de crecimiento de cactaceas mas bien podrian ser resultado de una inmadurez del sistema fotosintetico, y por tanto con el incremento en edad de las plantulas, en Este se deflnira el patron tipico de MAC como se observa en plantas adultas. El incremento en acidez en plantulas de S. queretaroensis y en plantulas de otras columnares (datos sin publicar) conforme aumenta su edad, probablemente se deba a una mayor actividad de la enzima fosfoenol piruvato carboxilasa (PEPC), lo cual posiblemente conlleve a una definicion de los patrones de fijacion de C[O.sub.2] en edades mas avanzadas y mostrar un MAC tipico; esto es, la asimilacion nocturua de C[O.sub.2] resultaria en la continua asimilacion de tales acidos organicos en el clorenquima, como se ha demostrado en tallos adultos de S. queretaroensis (Nobel y pimienta-Barrios, 1995), Carnegiea gigantea (Despain et al., 1970) y Pachycereus pringlei (Franco-Vizcaino et al., 1990). Winter et al. (1978) y Adams et al. (1998) mencionan que la expresion del MAC puede atribuirse a diferentes factores ambientales tales como la intensidad de luz, la humedad relativa y la disponibilidad de agua, los cuales influyen en la proporcion de C[O.sub.2] incorporado durante la noche via PEPC o durante el dia por Rubisco. Experimentos donde se investiga el efecto de estos factores para inducir la expresion del MAC en especies de Cactaceae se estan desarrollando.

El establecimiento de plantulas es una etapa critica en el ciclo de vida de especies de cactus, debido a que la mayoria de estas mueren por diversos factores como estres por altas temperaturas, carencia de agua y nutrientes o tasas altas de herbivoria (Valiente-Banuet y Escurra, 1991). Sin embargo, se ha observado que el establecimiento de plantulas esta directamente relacionado con la presencia de plantas nodriza, las cuales le proporcionan proteccion contra algunos factores adversos (Franco y Nobel, 1989; Valiente-Banuet y Escurra, 1991) e incrementan sus limites de abundancia y distribucion (Leirana-Alcocer y Parra-Tabla, 1999). Ademas de la proteccion por plantas nodriza, las plantulas deben tener caracteristicas anatomicas, morfologicas y fisiologicas que coadyuven a su supervivencia. De acuerdo con Gibson y Nobel (1986) las relaciones hidricas tienen una funcion importante en la supervivencia de plantulas y por tanto, las plantulas deben desarrollar suficiente tejido para almacenamiento y economia del agua durante etapas tempranas de crecimiento. La rapida esclerificacion de espinas, presencia de traqueidas de banda ancha, estomas escasos, tallo globoso y desarrollo temprano de raices laterales abundantes, en plantulas de S. queretaroensis, probablemente son adaptaciones para evitar la desecacion, que puede ser letal en condiciones de sequia extrema.

El desarrollo y crecimiento de las raices de plantulas son necesarias para su establecimiento y posteriormente, con el mayor desarrollo del tallo, la extension y profundidad de dichas raices tienen mayor importancia ya que la humedad del suelo se concentra cerca de la superficie del suelo (Jordan y Nobel, 1981; Dubrovsky y North, 2002); mientras las traqueidas de banda ancha en el xilema de hipocotilo y tallo, coadyuvarian a regular la economia del agua en ausencia de la cuticula gruesa, ya que en la fase de plantula las relaciones hidricas tienen un papel crucial para su supervivencia. En plantulas de S. queretaroensis la ausencia de una alta resistencia cuticular que minimice la perdida de agua es compensada por la forma globosa del tallo durante la ontogenia temprana para maximizar el volumen de agua almacenada por unidad de area; sin embargo, la superficie reducida tambien limita la asimilacion de C[O.sub.2] y por tanto el crecimiento, lo cual explicaria el lento proceso de madurez del aparato fotosintetico. La influencia de factores tales como la actividad de la enzima PEPC, el nivel de radiacion fotosinteticamente activa y el estres hidrico sobre la expresion del MAC en cactaceas son cuestiones que deben ser estudiadas principalmente a nivel de plantula, para entender sus patrones de establecimiento, crecimiento y eventual reproduccion en esta familia de plantas.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen al CONACyT el financiamiento otorgado a T.T. (33064-V) para esta investigacion y la beca otorgada a S.L.-C. (No. 89367), asi como a Hector Hernandez por el trabajo de cuarto oscuro.

REFERENCIAS

Adams P, Nelson DE, Yamada S, Chmara W, Jensen RG, Bohnert HJ, Griffiths H (1998) Tansley review No97: Growth and development of Mesembryanthemum crystallinum (Aizoaceae). New Phythol. 138: 171-190.

Altesor A, Ezcurra E, Silva C (1992) Changes in the photosynthetic metabolism during the early ontogeny of four cactus species. Acta Ecol. 13: 777-785.

Barthlott W, Voit G (1979) Mikromorphologie der samenschalen und Taxonomie dar Cactaceae: Ein raster-elektromikroskopischer Uberblick. Pl. Syst. Evol. 132: 205-229.

Berlyn GP, Miksche JP (1976) Botanical micro-technique and cytochemistry. Iowa State University Press. EEUU. 323 pp.

Boke NH (1959) Endomorphic and ectomorphic characters in Pelecyphora and Encephalocarpus. Amer. J. Bot. 46: 197-209.

Buxbaum F (1953) Morphology of Cacti. Abbey Garden Press. EEUU. 87 pp.

Charlton WA (1991) Lateral root initiation. En Waisel Y, Eshel A, Kafkafi U (Eds) Plant roots-The hidden half. Marcel Dekkder. EEUU. pp. 103-128.

Cushman JC, Borland AM (2002) Induction of crassulacean acid metabolism by water limitation. Plant Cell Environ. 25: 295-310.

Darling MS (1989) Epidermis and hypodermis of the saguaro cactus (Cereus giganteus): anatomy and spectral properties. Amer. J. Bot. 76: 1698-1706.

Despain DG (1974) The survival of saguaro (Carnegiea gigantea) seedlings on soils of differing albedo and cover. J. Arizona Acad. Sci. 9: 102-107.

Despain DG, Bliss LC, Boyer JC (1970) Carbon dioxide exchange in saguaro seedlings. Ecology 51: 912-14.

Dubrovsky JG (1996) Seed hydration memory in Sonoran Desert cacti and its ecological implication. Amer. J. Bot. 83: 624-632.

Dubrovsky JG (1998) Cell cycle duration in the root meristem of Sonoran Desert Cactaceae as estimated by cell-flow and rate-of-cell-production methods. Ann. Bot. 81: 619-624.

Dubrovsky JG, North GB (2002) Root structure and function. En Nobel PS (EA.) The Cacti: Biology and uses. University of California Press. EEUU. pp. 41-56.

Franco AC, Nobel PS (1989) Effect of nurse plants on the microhabitat and growth of cacti. J. Ecol. 77: 870-886.

Franco-Vizcaino E, Goldstein G, Ting IP (1990) Comparative exchange of leaves and bark in three stem succulents of Baja California. Amer. J. Bot. 77: 1272-78.

Freeman TP (1969) The developmental anatomy of Opuntia basilaris. I. Embryo, root and transition zone. Amer. J. Bot. 56: 1067-1074.

Freeman TP (1970) The developmental anatomy of Opuntia basilaris. II. Apical meristem, leaves, areoles, glochids. Amer. J. Bot. 57: 616-622.

Ganong WF (1898) Contributions to a knowledge of the morphology and ecology of the Cactaceae: II. The comparative morphology of the embryos and seedlings. Ann. Bot. 12: 424-451.

Gibson AC (1990a) The systematics and evolution of subtribe Stenocereinae. 8. Organ pipe cactus and its closest relatives. Cact. Succ. J. (Los Angeles) 62: 13-24.

Gibson AC (1990b) The systematics and evolution of subtribe Stenocereinae. 9. Stenocereus queretaroensis and its closest relatives. Cact. Succ. J. (Los Angeles) 62: 170-176.

Gibson AC, Nobel PS (1986) The cactus primer. Harvard University Press. EEUU. 286 pp.

Hamilton MW (1970a) Seedling development of Opuntia bradtiana (Cactaceae). Amer J. Bot. 57: 599-603.

Hamilton MW (1970b) The comparative morphology of three cylindropuntias. Amer. J. Bot. 57: 1255-1263.

Hartsock TL, Nobel PS (1976) Watering converts a plant CAM to daytime C[O.sub.2] uptake. Nature 262: 574-576.

Jordan PW, Nobel PS (1981) Seedling establishment of Ferocactus acanthodes in relation to drought. Ecology 62: 901-906.

Leirana-Alcocer J, Parra-Tabla V (1999) Factors affecting the distribution, abundance and seedling survival of Mammillaria gaumeri, an endemic cactus of coastal Yucatan, Mexico. J. Arid Environ. 41: 421-428.

Loza-Cornejo S, Terrazas T (2003) Epidermal and hypodermal characteristics in North American Cactoideae (Cactaceae). J. Plant Res. 16 (en prensa).

Mauseth JD (1978) Aa investigation of the morphogenetic mechanisms which control the development of zonation in seedling shoot apical meristems. Amer. J. Bot. 65: 158-167.

Mauseth JD (1979) Cytokinin-elicited formation of the pith-rib meristem and other effects of growth regulators on morphogenesis of Echinocereus (Cactaceae) seedling shoot apical meristems. Amer. J. Bot. 66: 446-451.

Mauseth JD (1980) A morphometric study of the ultrastructure of Echinocereus engelmannii (Cactaceae). I. Shoot apical meristems at germination. Amer. J. Bot. 67: 173-181.

Mauseth JD 0988) Plant anatomy. Benjamin/ Cummings. EEUU. 560 pp.

Mauseth JD, Plemons BJ (1995) Developmentally variable, polymorphic woods in cacti. Amer. J. Bot. 82: 1199-1205.

Mauseth JD, Montenegro G, Walckwiak AM (1984) Studies of the holoparasite Tristerix aphyllus (Loranthaceae) infecting Trichocereus chilensis (Cactaceae). Can. J. Bot. 62: 847-857.

Mauseth JD, Uozumi Y, Plemons B J, Landrum JV (1995) Structural and systematic study of an unusual tracheid type in cacti. J. Plant Res. 108: 517-526.

Merida T, Arias I (1979) Estudios fisioecologicos en plantas de las zonas aridas y semiaridas de Venezaela III: Desarrollo de gloquideas por efecto de acido abscisico (ABA) en plantulas de Cereus griseus Haw. (Cactaceae). Acta cient. Venez. 30: 162-166.

Meyran J (1956) Notas sobre plantulas de cactaceas. Cact. Suc. Mex. 1: 107-112.

Nobel PS (1978) Surface temperatures of cacti-influences of environmental and morphological factors. Ecology 59: 986-996.

Nobel PS (1994) Remarkable Agaves and Cacti. Oxford University Press. Reino Unido. 166 Pp.

Nobel PS (2002) Physiological ecology of columnar cacti. En Fleming TH, Valiente-Banuet A (Eds) Evolution, ecology, and conservation of the columnar cacti and their mutualists. Arizona University Press. EEUU. 66-86.

Nobel PS, Pimienta-Barrios E (1995) Monthly stem elongation for Stenocereus queretaroensis: Relationships to environmental conditions, net C[O.sub.2] uptake and seasonal variations in sugar content. Environ. Exp. Bot. 35: 17-24.

Osmond CB, Adams WW, Smith SD (1989) Crassulacean acid metabolism. En Pearcy RW, Ehleringer J, Mooney HA, Rundel PW (Eds) Plant physiological ecology. Field methods and instrumentation. Chapman and Hall. EEUU. pp. 255-275.

Preston CE (0901) Structural studies on southwestern Cactaceae. Bot. Gaz. 32: 35-55.

SAS Institute (1989) SAS/STAT User's guide, release 6.03 edition. SAS Institute Inc. 1028 PP.

Terrazas T, Loza-Cornejo S (2002) Phylogenetic relationships of Pachycereeae: a cladistic analysis based on anatomical-morphological data. En Fleming TH, Valiente-Banuet A (Eds) Evolution, ecology, and conservation of the columnar cacti and their mutualists. Arizona University Press. EEUU. pp. 66-86.

Terrazas T, Mauseth JD (2002) Stem anatomy and morphology. En Nobel PS (Ed) The cacti: biology and uses. California University Press. EEUU. pp. 47-60.

Valiente-Banuet A, Escurra E (1991) Shade as a cause of the association between the cactus Neobuxbaumia tetetzo and the nurse plant Mimosa luisana. J. Ecol. 79: 961-971.

Vega-Villasante F, Nolasco H, Montano C, Romero-Schmidt H, Vega-Villasante E (1996) Efecto de la temperatura, acidez, iluminacion, salinidad, irradiacion solar y humedad sobre la germinacion de semillas de Pachycereus pecten-aboriginum "cardon barbon" (Cactaceae). Cact. Suc. Mex. 41: 51-61.

Winter K, Luttge U; Winter E, Trougton JH (1978) Seasonal shift from [C.sub.3] photosynthesis to crassulacean acid metabolism in Mesembryanthemum crystallinum growing in its natural environment. Oecologia 34: 225-237.

Recibido: 17/08/2002. Modificado: 22/01/2003. Aceptado: 31/01/2003.

Sofia Loza-Cornejo. Biologa, Universidad de Guadalajara. M.C. en Botanica, Colegio de Postgraduados. Estudiante de Doctorado en Botanica, Colegio de Postgraduados.

Teresa Terrazas. Biologa, Universidad Nacional Autonoma de Mexico (UNAM). PhD, University of North Carolina at Chapel Hill, EEUU. Profesor-Investigador, Anatom!a Funcional y Sistematica. Programa de Botanica, Colegio de Postgraduados. Direccion: Km 35.5 carr. Mexico-Texcoco, Montecillo, Estado de Mexico 56230, Mexico. e-mail: winchi@colpos.colpos.mx

Lauro Lopez-Mata. Biologo, UNAM. PhD, University of North Carolina at Chapel Hill, EEUU. Profesor-Investigador, Ecologia de Poblaciones y Comunidades. Programa de Bot nica, Colegio de Postgraduados.

Carlos Trejo. Biologo, UNAM. PhD, University of Lancaster, Reino Unido. Profesor-Investigador, Fisiologia Vegetal. Programa de Botanica, Colegio de Postgraduados.
COPYRIGHT 2003 Interciencia Association
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2003 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

 
Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Author:Loza-Cornejo, Sofia; Terrazas, Teresa; Lopez-Mata, Lauro; Trejo, Carlos
Publication:Interciencia
Date:Feb 1, 2003
Words:7489
Previous Article:La leche y sus derivados en la alimentacion y nutricion humana en Venezuela (1981-2000).
Next Article:Propiedad Intelectual II: el caso de la biotecnologia en Mexico.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2018 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters