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Captura y selectividad del zooplancton por Utricularia foliosa (Lentibulariaceae) en la Cienaga de Paredes, Santander, Colombia.

Las cadenas troficas, son una de las formas mas efectivas de visualizar una comunidad, ya que las interacciones alimentarias, permiten rastrear el flujo de materiales y nutrientes, e identificar las relaciones mas importantes de un ecosistema (Jepsen & Winemiller, 2002). La dieta de un depredador generalmente contiene proporciones de presas diferentes a las encontradas en el ambiente de la naturaleza. Esta condicion es conocida, como seleccion de presas (Chesson, 1983). Por ejemplo, un depredador puede exhibir una preferencia o seleccion positiva, cuando la abundancia de individuos de una presa en la dieta es mas alta que lo encontrado en el ambiente (Begon, Townsend, & Harper, 2006); en caso contrario, se considera que existe seleccion negativa (Atienza, 1994).

Para entender las interacciones presentes dentro de las cadenas troficas, se utilizan los analisis de seleccion, como aquellos empleados en estudios ecologicos de medusas, insectos acuaticos, aves, plantas carnivoras, entre otros. Estos sirven para describir la dieta del depredador y categorizar la importancia de la presa (Graham & Kroutil, 2001; Klecka & Boukal, 2012; Ogden, Kushlan, & Tilmant, 2013). Con esta finalidad, se han propuesto un conjunto de indices que describen la seleccion y cuantifican el grado de seleccion; cada uno con ventajas y limitaciones. Los mas comunes son modificaciones del mas sencillo, el indice de Savage (1931), llamado tambien tasa de forrajeo, el cual relaciona las proporciones relativas de capturas para cada recurso, con su abundancia relativa en el ambiente. Entre los indices mas utilizados, se encuentra el indice de Ivlev (1961) porque permite relacionar el grado de seleccion con otras variables (Pearre, 1982).

Dentro de los analisis de seleccion en ecosistemas acuaticos, se ha documentado la macrofita carnivora Utricularia vulgaris, que selecciona mas frecuentemente a los copepodos ciclopoideos, en lugar de cladoceros del genero Polyphemus, (Harms, 1999; Harms & Johansson 2000). Sin embargo, se desconoce si esta caracteristica es comun entre todas las plantas del genero Utricularia, debido a que existen pocos trabajos referentes al tema, y la mayoria son de tipo experimental (Englund & Harms 2001; Harms, 2002; Kurbatova & Yershov, 2009).

El genero U. foliosa, es tambien una macrofita acuatica, sumergida flotante-libre o mesopleustofita, de distribucion cosmopolita. Crece en condiciones de bajos nutrientes (Schmidt-Mumm, 1988) y fue reportada en el Amazonas colombiano. De ella se conoce, que el porcentaje de especies capturadas, difiere del porcentaje de especies en el habitat, lo cual confirma no aleatoriedad en la captura de las presas por parte de los utriculos. Se ha sugerido que las diferencias en la captura se deben, en parte, al comportamiento del zooplancton y macroinvertebrados cuando nadan cerca de los utriculos, en busqueda de alimento (Sanabria-Aranda et al., 2006). De igual manera se ha sugerido una relacion entre la inversion que realiza la planta en carnivoria, con la disponibilidad de nutrientes en el medio, particularmente, en condiciones limitantes de nitrato (NO3-) (Guisande et al., 2004). Con esta informacion, se esperaria que el pulso de inundacion o la descarga hidrica de un rio, sobre las llanuras de inundacion, como las que ocurren en las cienagas, controlen la biota, y sean una de las variables responsables de las interacciones que se generan entre la planta y sus presas.

La planta U. foliosa fue registrada por primera vez en la Cienaga de Paredes, Santander, Colombia en el 2013, por Criales-Hernandez y Jerez-Guerrero (2016). El objetivo de esta investigacion fue estudiar la selectividad en la captura de zooplancton, en la Cienaga de Paredes, durante el pulso de inundacion del ano 2014. Para esto, se evaluo si existen relaciones significativas, entre la abundancia relativa de organismos del zooplancton en la cienaga, con las presas presentes en los utriculos de la planta. Se determino si existe seleccion en los recursos alimentarios, y el grado de seleccion durante el pulso de inundacion, y se establecio si los patrones de captura estan relacionados con las variables fisicoquimicas de la cienaga.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: El estudio se realizo en la Cienaga de Paredes, que pertenece al Valle Medio de la Cuenca del rio Magdalena. Se encuentra localizada entre los Municipios de Sabana de Torres y Puerto Wilches, en el departamento de Santander, Colombia (7[grados] 26' -7[grados] 29' N & 73[grados] 45'-73[grados] 49' W). Presenta un area aproximada de 10 516.300 [m.sup.2]. Su afluente principal es la Quebrada La Gomez ademas de varios afluentes secundarios. Su principal drenaje es el Cano Peruetano (Gavilan-Diaz, 2000). La cienaga esta a una altitud de 75 m sobre el nivel del mar, la profundidad de la columna de agua se determina segun el regimen de lluvias (Baron-Rodriguez, Gavilan-Diaz, & Ramirez-Restrepo, 2006, Criales-Hernandez & Jerez-Guerrero, 2016). La pluviosidad de la zona presenta un ciclo bimodal definido que alcanza los 3 000 mm anuales, con valores maximos a finales de mayo y noviembre, y minimos de diciembre a febrero (Arias, 1985). Gavilan-Diaz, (2000) midio, durante 1998, temperaturas maximas de 38[grados]C, oxigeno disuelto entre 10.8 mg / L y 0.53 mg / L, tendencia a la homogeneidad en la conductividad en la columna de agua, con valores maximos de 32.0 [micron]S / cm y minimos de 8.0 [micron]S / cm, y valores de pH entre 4.57 y 8.57.

Fase de campo: Se realizaron cuatro muestreos, cubriendo el pulso de inundacion de la Cienaga, en el area de distribucion de la planta, que corresponde a la estacion Rincon de la Hoya. Los muestreos se desarrollaron dos en periodo de aguas bajas, de febrero y julio, y dos en periodos de aguas altas de mayo y noviembre 2014, teniendo en cuenta las condiciones descritas por Garcia y Dister (1990). Durante cada muestreo, se midio la profundidad in situ, con ecosonda HONDEX ps-7, y se estimo la transparencia del agua, con un disco Secchi (Tyler, 1968). Se registro un perfil de la columna de agua de los valores de pH, conductividad electrica, oxigeno disuelto y temperatura, con sonda multiparametrica HACH, con un grado de precision de conductividad: 0.5 [micron]S/cm, temperatura: [+ o -] 0.3[grados]C y mV: 0.1 mV

Se tomaron muestras superficiales de agua de aproximadamente 1 L, para el analisis de nutrientes: nitrato (N[O.sub.3.sup.-]), amoniaco (N[H.sub.4.sup.+]) y nitrogeno organico. Las muestras fueron refrigeradas (4[grados]C), almacenadas en botellas plasticas y transportadas a un laboratorio certificado para su analisis, siguiendo la metodologia en APHA, AWWA y WEF (2005).

En la zona de crecimiento de la planta se tomaron muestras cuantitativas del zooplancton con Botella a Horizontal de 3 L, para cada periodo hidrologico. La muestra fue tomada lo mas cerca posible de las hojas de la macrofita a 50 cm de profundidad. Se homogenizo y se tomo una submuestra de 100 mL; se fijo en 10 mL de formol buferizado al 4 %.

Se tomaron cinco muestras de U. foliosa (Guisande et al., 2004), por periodo hidrologico, de cada una se retiro una hoja aleatoriamente, con excepcion de una planta, en el muestreo de julio, donde se extrajo una hoja adicional para determinar la eficiencia en la captura. De cada hoja se tomaron 30 utriculos con una pinza blanda y se fijaron en F. A.A (alcohol etilico de 95 %, acido acetico glacial, formaldehido de 37 % y agua destilada) (Sandoval, 2005).

Fase de laboratorio: En el laboratorio, se extrajo cuidadosamente el contenido de los utriculos con dos agujas de diseccion. Se observo el contenido con un microscopio triocular Carl Zeiss Axio Lab 10, y se cuantificaron todos los organismos de zooplancton encontrados. Se identificaron con base en claves taxonomicas (Huber-Pestalozzi, Fott, Komarek, & Forster, 1983; Gaviria, 2000; Fernando, 2002; Elias et al., 2008), hasta el nivel de genero. Adicionalmente, se realizo biometria del largo de 100 utriculos, en julio, siguiendo la metodologia de Guisande et al., (2000).

Para conocer la oferta potencial de generos en el ambiente, las muestras obtenidas con Botella [alpha] Horizontal, de acuerdo a la turbidez de la muestra, se sedimentaron por tres dias siguiendo la metodologia en APHA, AWWA y WEF (2005), en probetas de 100 mL. Se extrajo el sobrenadante, hasta alcanzar 5 mL de muestra y se uso una camara de conteo Sedgwick-Rafter de 1 mL. Se analizo el 100 % de la muestra sedimentada, en cada periodo hidrologico (Gallo-Sanchez, Aguirre-Ramirez, Palacio-Baena, & Ramirez-Restrepo, 2009).

Para determinar la dieta, se evaluo la similitud en las abundancias de los generos capturados por periodos de aguas bajas y aguas altas mediante el uso del indice de similaridad de Morisita, modificado por Horn (1966), y se comparo ambos periodos mediante una prueba de chi-cuadrado de independencia. Despues, se realizo un analisis de cluster con el mismo indice entre periodos hidrologicos.

Se evaluo la relacion entre la abundancia relativa de los generos, pertenecientes al zooplancton en el ambiente, con la abundancia relativa de las presas del mismo grupo en los utriculos de la planta. Para esto, se obtuvo la frecuencia relativa de los generos identificados dentro de los utriculos y en las muestras sedimentadas. Con los datos obtenidos se realizo un analisis de correlacion de Pearson.

La seleccion de los recursos alimentarios se determino con el Indice de Similaridad Proporcional de Czekanowski (Feinsinger, Spears, & Poole, 1981): PS = 1-0,5 [summation][absolute value of pi-ri], donde "ri" es la proporcion de un genero dentro del individuo y "pi" es la proporcion de un genero a su disposicion en el ambiente. PS varia entre 0 (en el caso en que una poblacion se especializa en el consumo de un unico tipo de alimento) y 1 (cuando la poblacion consume los recursos en igual proporcion a su disponibilidad) (Galende & Grigera, 1998).

El grado de selectividad de presas se calculo para cada genero, en cada periodo hidrologico, con los indices de selectividad de Savage (1931): S = ri/pi e Ivlev (1961): Ei = (ri - pi) / (ri + pi). El indice de Savage varia desde 0 (seleccion negativa maxima) hasta infinito, siendo 1 el valor central de la no seleccion. En contraste, el indice de Ivlev varia entre - 1 (seleccion negativa maxima) y + 1 (seleccion positiva maxima), siendo 0 el valor central de la no seleccion (Atienza, 1994). El nivel de significacion del indice de Savage se evaluo segun la propuesta de Manly, Mcdonald y Thomas, (1993) donde se compara el valor critico de una prueba chi-cuadrado con un grado de libertad con el estadistico de la siguiente ecuacion: [(Si - 1).sup.2] / es [(Si).sup.2], donde "Si" es el valor del indice de Savage para cada genero. [es [(Si).sup.2]] es el error estandar del indice de Savage y se estima asumiendo a priori que no hay seleccion. En el indice de Ivlev no es posible evaluar el grado de significancia y por tanto se considero un valor superior a 0.6 o inferior--0.6 para interpretar la selectividad (Atienza, 1994).

Para establecer si la intensidad de seleccion de zooplancton asociada a la macrofita varia temporalmente, se evaluo el grado de significacion de la variacion por periodos de aguas bajas y altas mediante una prueba U de Mann-Whitney y por periodos hidrologicos mediante una prueba de Kruskal-Wallis.

Por ultimo, para establecer si los patrones de captura de zooplancton estan relacionados, con las variables fisicoquimicas en la Cienaga, se realizo un analisis de componentes principales (ACP) con los valores de pH, conductividad electrica, oxigeno disuelto, temperatura, transparencia y nutrientes (N[O.sub.3.sup.-], N[H.sub.4.sup.+] y nitrogeno organico).

Los datos se estandarizaron segun el metodo propuesto por Guisande, Vaamonde y Barreiro (2013). Posteriormente, se seleccionaron las variables que explicaron el 90 % de la varianza y a partir de estas, se realizo un analisis de correspondencia canonica (ACC) con las abundancias dentro de los utriculos de los generos que componen la dieta de U. foliosa. La significancia estadistica de los ejes se estimo por el test de permutacion de Monte Carlo. Todos los estadisticos se calcularon con el software PAST3 (Hammer, Harper, & Ryan, 2001).

RESULTADOS

Dieta y generos potenciales: Durante el pulso de inundacion se pudo identificar en la dieta de la macrofita un total de 12 generos del zooplancton, que correspondieron a seis generos de rotiferos y seis generos de cladoceros. El genero que presento la mayor abundancia fue Lecane sp., con valores entre el 54.5 % en febrero y 12.3 % en mayo, seguido por Ceriodaphnia sp. y Alona sp.

El numero de generos capturados vario a traves del pulso de inundacion; la riqueza mas alta se encontro en el mes de noviembre, correspondiente a aguas altas, y la mas baja en febrero durante aguas bajas. Adicionalmente, se identificaron individuos del morfo Nauplio, solamente durante el mes de noviembre (Fig. 1).

En el punto de muestreo, se identificaron 21 generos de zooplancton, potencialmente capturables por la macrofita, junto con el morfo Nauplio. El genero con mayor abundancia fue Brachionus sp. con densidades entre 460 ind. / L (28.9 %) en el mes de noviembre y 70 ind. / L (10.0 %) en mayo, seguido por Keratella sp. y Polyarthra sp. El cuadro 1 muestra las densidades absolutas y relativas de los generos durante el pulso de inundacion. Los porcentajes de abundancia variaron entre los periodos hidrologicos, tanto en la dieta como en los generos potenciales (Fig. 1).

Se encontro una relacion significativa entre la dieta y los periodos de aguas altas y aguas bajas (chi-cuadrado, p < 0.05). El indice de Morisita-Horn mostro una similaridad alta, del 84.8 %, entre estos dos periodos. De igual manera, ocurrio al realizar el analisis de cluster, con el indice de Morisita-Horn por periodos hidrologicos. Los meses con mayor diferencia fueron julio y mayo con un valor de similaridad de 70.6 % y los de mayor similitud julio y febrero con el 92.8 %. Se observo un agrupamiento por periodos de aguas bajas y aguas altas, segun su similaridad (Fig. 2).

[FIGURA 1 OMITIR]

[FIGURA 2 OMITIR]

A traves del pulso de inundacion, los individuos de U. foliosa capturaron un numero inferior de generos a los disponibles. Solo el 33.3 % fueron capturados durante febrero, 52.4 % durante mayo y noviembre; y el 42.6 % en julio. Se observo que el 70.3 % de los utriculos analizados contenian algun tipo de captura y el 29.7 % estaban vacios. Se debe resaltar que en el periodo hidrologico de julio, todos los utriculos presentaron algun tipo de presa en su interior y el rango del tamano de los utriculos, durante este periodo, vario entre 400 [micron]m y 2 500 [micron]m.

Presencia de seleccion y grado de la seleccion: Al relacionar las abundancias relativas de los generos identificados, dentro y fuera de los utriculos, no se encontro correlacion significativa, para ninguno de los periodos hidrologicos del pulso de inundacion (p > 0.05) (Fig. 3). Se evidencio seleccion en los recursos alimentarios de U. foliosa durante todos los periodos, con valores de 0.36 en febrero, 0.41 en mayo, 0.28 en julio y 0.37 en noviembre segun el indice de Czekanowski.

[FIGURA 3 OMITIR]

Se observo seleccion positiva y negativa a traves del pulso de inundacion: Alona sp., Ascomorpha sp., Asplanchna sp., Brachionus sp., Ceriodaphnia sp., Filinia sp., Keratella sp. y Lecane sp. fueron seleccionados en todos los periodos hidrologicos. Los demas generos fueron seleccionados al menos una vez durante el pulso.

Ocho generos y el morfo Nauplio superaron el umbral de 0.6 (negativo o positivo) con el indice de Ivlev. El genero con mayor seleccion positiva fue Alona sp. seguido de Bosmina sp. y Lecane sp. El genero con mayor seleccion negativa fue Brachionus sp. seguido por Keratella sp. Se encontro significancia en la seleccion positiva con el indice de Savage, para Lecane sp., Alona sp., Ceriodaphnia sp., y Bosmina sp. (p < 0.05).

Nueve generos no fueron capturados por la macrofita en ningun periodo hidrologico, lo que da como resultado valores en el indice de Savage de 0 e Ivlev de--1 (Cuadro 2). Polyarthra sp. y Trichocerca sp. no formaron parte de la dieta, aun cuando sus abundancias fueron altas en la cienaga (Fig. 1).

Variacion de la seleccion: Debido a que la captura de los generos no fue homogenea a traves del pulso de inundacion, solo se pudo evaluar la variacion del grado de seleccion, para los generos, que fueron capturados en todas las muestras de U. foliosa analizadas. El grado selectividad positiva sobre Alona sp., Ceriodaphnia sp. y Lecane sp. no vario significativamente entre periodos de aguas bajas y aguas altas (Mann-Whitney, p > 0.05).

Sin embargo, se pudo observar, que para Alona sp. en febrero vario significativamente con respecto a los demas. Algo similar ocurrio en Ceriodaphnia sp., donde se pudo observar, que el mes de mayo vario significativamente (Kruskal-Wallis, p < 0.05), (Mann-Whitney, p < 0.05). En Lecane sp., la seleccion vario significativamente (Kruskal-Wallis, p < 0.05) durante todo el pulso. Por ultimo, Keratella sp. presento una tendencia de seleccion negativa que no varia significativamente, entre periodos hidrologicos (Kruskal-Wallis, p > 0.05) (Fig. 4).

Relacion de la captura con variables fisicoquimicas: Durante el periodo de muestreo, los parametros fisicoquimicos de la cienaga mostraron variacion temporal. La temperatura promedio de la columna de agua fue de 31.3[grados]C (DE = 2.83[grados]C), con valores maximos en febrero (34.20[grados]C) y minimos en noviembre (27.0[grados]C). La mayor conductividad electrica se presento en mayo, durante el periodo de aguas bajas (82.40 [micron]S / cm) y la minima en noviembre, durante el periodo de aguas altas (9.12 [micron]S / cm). El pH promedio del agua fue 7.52 (DE = 1.13), con valores maximos en febrero (8.95) y minimos en noviembre (5.86). La minima concentracion de oxigeno disuelto se presento en noviembre (7.20 mg / L) y la maxima en febrero (10.08 mg / L). La transparencia del agua vario ampliamente entre periodos de aguas bajas y aguas altas, el valor minimo se presento en julio (0.32 m) y el maximo en mayo (1.10 m). Por ultimo, las concentraciones de nutrientes en el agua fueron bajas durante todo el muestreo, en promedio se encontro valores de 0.16 mg / L (DE = 0.2 mg / L) de nitrato, 0.22 mg / L (DE = 0.07 mg / L) de amoniaco y 4.07 mg / L (DE = 2.10 mg / L) de nitrogeno organico.

[FIGURA 4 OMITIR]

El ACP aplicado a las caracteristicas fisicoquimicas del agua, junto con la disponibilidad de nutrientes, proporciono un porcentaje de varianza acumulada, por los tres primeros componentes del 99.10 %. El primer eje correspondio al 63.09 % de la varianza, el segundo al 19.62 % y el tercero al 13.39 %. Se selecciono la conductividad electrica, el nitrato, el amoniaco y el nitrogeno organico, por ser las variables, con mayor aporte a cada componente para realizar el ACC, con las abundancias de los generos presentes en la dieta.

Los dos primeros ejes en el ACC fueron significativos, segun la cadena de Monte Carlo (p < 0.005). En el primer eje se encontro una correlacion con la conductividad electrica y una correlacion inversa con el nitrato y el amoniaco. En el segundo eje una fuerte correlacion con el nitrogeno organico. La presencia de Alona sp., Asplanchna sp., Brachionus sp., Bosmina sp., Ceriodaphnia sp., Chydorus sp., Macrothrix sp. y Moina sp. en los utriculos, se relaciono con el aumento de la conductividad electrica y disminucion del amoniaco y el nitrato.

Keratella sp., Lecane sp. y Filinia sp. evidenciaron una relacion inversa con las mismas variables. Por ultimo, Ascomorpha sp. mostro una relacion con el nitrogeno organico. El ordenamiento de los individuos de U. foliosa evidencio una separacion entre los meses correspondientes a periodos de aguas bajas y periodos de aguas altas (Fig. 5).

DISCUSION

Los resultados en la dieta de U. foliosa fueron similares a los de Sanabria-Aranda et al. (2006), para la misma especie, quien identifico cladoceros pertenecientes a las familias Chydoridae; Bosminidae; Daphniinae, Macrothricidae, Sydidae e Ilyocryptidae, sin embargo, estas dos ultimas no se encontraron en la dieta de los individuos en la Cienaga de Paredes. Posiblemente, esto ultimo se debe, a que en la zona de muestreo no se encontraron individuos de estas familias, a pesar de ser reportadas previamente por Gavilan-Diaz, (2000). Adicionalmente se identificaron individuos de la familia Moinidae, que no ha sido reportada en la dieta de la planta por otros investigadores.

[FIGURA 5 OMITIR]

En cuanto al grupo Rotifera, SanabriaAranda et al. (2006), encontraron en los utriculos la presencia de las familias, Brachionidae y Lecanidae, al igual que en los resultados de este trabajo. La familia Hexarthridae, reportada en la dieta de especies del Amazonas (Sanabria-Aranda et al., 2006), no aparecio en la dieta de ninguno de los individuos analizados en la cienaga, aunque fue identificada en la estacion de muestreo.

Se identificaron individuos de la familia Asplanchnidae, que no fueron reportados en la dieta de la planta por estos investigadores. Se ha sugerido que la composicion de la dieta en Utricularia, depende de las condiciones quimicas del agua y de la disponibilidad del recurso alimentario en ella, situacion ya descrita por Mette, Wilbert y Barthlott (2000) en los generos Utricularia australis, Utricularia vulgaris, y Utricularia macrorhiza y por Alkhalaf, Hubener y Porembski (2009).

Las variaciones en las abundancias relativas de los generos de cladoceros potencialmente capturables, y su riqueza a traves del pulso de inundacion identificadas en este trabajo, son consistentes con los resultados obtenidos en la Cienaga de Paredes por Baron-Rodriguez et al. (2006), en donde se demostraron cambios en el ensamblaje de cladoceros, causado por las fluctuaciones de la precipitacion y el nivel de la columna de agua.

No existen investigaciones sobre el ensamblaje de rotiferos, en la cienaga hasta la fecha, sin embargo, los resultados obtenidos apuntan a un patron similar. A pesar de estas variaciones, la dieta de la macrofita fue muy similar durante todo el periodo estudiado, lo que sugiere que los cambios en las abundancias de los generos en el ambiente; no influencian la presencia de los generos en la dieta. La distincion en el analisis de cluster entre periodos de aguas altas y aguas bajas encontrada, puede ser considerada un indicio de la influencia de las condiciones quimicas del agua, en la captura de los generos.

Los resultados sugieren que U. foliosa no captura todos los generos potenciales del zooplancton, si no que por el contrario, se limita a un grupo reducido de ellos. Algo similar a lo encontrado por Sanabria-Aranda et al. (2006). Estudios previos en la especie demuestran una relacion entre el tamano de los utriculos y la eficiencia en la captura de los generos, es decir un aumento en la riqueza y abundancia de los grupos, con el aumento del tamano de los utriculos (Diaz-Olarte et al., 2007).

No obstante, todas las presas potenciales del zooplancton identificadas en la cienaga estan dentro del rango de tamano que pueden capturar los utriculos analizados, por lo tanto, el tamano no parece ser una variable que explique la no aparicion de un gran numero de generos en la dieta. Dicha situacion tampoco se puede atribuir a un numero bajo de capturas, puesto que el numero de utriculos con capturas en la cienaga fue alto, mayor al identificado por otros investigadores (Guisande et al., 2000).

Ademas, se encontro que no existieron correlaciones significativas, entre las abundancias relativas de los generos dentro y fuera de los utriculos, similar a lo que con antelacion Sanabria-Aranda et al. (2006) habian encontrado en el Amazonas colombiano. El fenomeno de la seleccion del zooplancton en U. foliosa se corroboro con el indice de Czekanowski y con los indices de Savage e Ivlev, dado que la planta selecciono, positiva y negativamente, generos de cladoceros y rotiferos de manera significativa. La seleccion de cladoceros ya ha sido identificada en individuos de las especies Utricularia vulgaris y Utricularia gibba (Harms & Johansson, 2000; Guiral & Rougier, 2007), sin embargo, se ha sugerido que en la captura del grupo Rotifera podria ser accidental, algo similar a lo que ocurre con el fitoplancton (Guiral & Rougier, 2007).

Los resultados contradicen esta hipotesis y sugieren que organismos de tamanos inferiores, al de los cladoceros, tienen la capacidad de disparar el mecanismo de la trampa y por ende ser seleccionados. Se ha sugerido que las plantas del genero Utricularia tienen una estrategia de predacion del tipo sentarse y esperar (Harms, 1999; Harms, 2002), y por ende los generos capturados por la macrofita exhiben diferencias, en su vulnerabilidad a la depredacion, dependiendo de sus regimenes alimentarios y comportamientos (Guiral & Rougier, 2007).

Estas diferencias pueden explicar, por que algunos generos no fueron capturados durante todo el pulso de inundacion, aun cuando sus abundancias relativas, en la cienaga fueron altas. De igual manera, se ha reconocido la presencia de glandulas dentro y fuera de los utriculos que segregan mucilagos, que atraen las presas (Wallace, 1978); el papel de estas glandulas, como una forma activa de atraccion en ecosistemas acuaticos, ha sido ampliamente discutido y se debe tener en cuenta.

Adicionalmente, se ha descrito que varias especies del genero Utricularia poseen estructuras en forma de antena, que se extienden desde la apertura de la trampa e imitan la forma de algas filamentosas, con las que guian y atraen generos de cladoceros (Meyers & Strickler, 1979), lo que explicaria el por que se obtuvo valores altos en el indice de Ivlev y Savage, para algunos generos de este grupo.

No se pudo identificar un patron de captura comun, para los generos analizados con respecto a la variacion del indice de Ivlev; sin embargo, fue posible establecer que el cambio en el tamano de la columna de agua, en los periodos de aguas bajas y aguas altas, esta relacionado con la captura de los generos, aun cuando la dieta es similar durante el pulso. Las caracteristicas quimicas del agua parecen ser otro posible factor que explica las variaciones encontradas. Se ha encontrado que U. foliosa tiene la capacidad de variar su inversion en carnivoria, de acuerdo con los nutrientes que prevalecen en el agua (Guisande et al., 2004). Para estos investigadores una disminucion en las concentraciones de nitrato, se ve reflejada en un mayor numero de utriculos por hoja y en utriculos mas grandes.

Los resultados sugieren, que no solo estas variaciones tienen una influencia sobre el tamano y numero de utriculos, sino que ademas, sobre los generos que son capturados por la macrofita. Aun se desconoce exactamente el mecanismo o mecanismos con los que la planta selecciona y esta por determinar, la manera en que los cambios de nutrientes modifican la interaccion predador-presa. Se recomienda en futuras investigaciones profundizar en este aspecto, con el objetivo de tener una vision mas amplia, sobre el fenomeno de la seleccion en el genero.

AGRADECIMIENTOS

El trabajo se realizo en el Laboratorio de Hidrobiologia de la Universidad de Santander dentro del proyecto 5715 financiado por la Vicerrectoria de Investigaciones de la Universidad Industrial de Santander. Se agradece la colaboracion al Biologo Mauricio Jerez, por su asistencia tecnica en la manipulacion de las muestras y a los integrantes del laboratorio de Hidrobiologia de la Universidad Industrial de Santander, por su colaboracion en la toma de muestras en campo y en el proceso de identificacion de algunos organismos zooplanctonicos. Este documento es producto del grupo de investigacion CEIAM (Centro de Estudios e Investigaciones Ambientales).

REFERENCIAS

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Juan Sebastian Solis-Parra & Maria Isabel Criales-Hernandez

Laboratorio de Hidrobiologia, Escuela de Biologia, Universidad Industrial de Santander, AA 678 Bucaramanga, Colombia; cbaztians@gmail.com, mcriales@uis.edu.co

Recibido 07-X-2015. Corregido 10-III-2016. Aceptado 08-IV-2016.
CUADRO 1
Abundancia de zooplancton encontrada en la estacion de muestreo Rincon
de la Hoya, Cienaga de Paredes, Santander, Colombia durante el pulso
de inundacion del 2014

TABLE 1
Zooplankton abundance found in Rincon de la Hoya, Cienaga de Paredes,
Santander, Colombia throughout the flood pulse in 2014

                     Codigo          Febrero (B (1))

                              AB (3) (ind./L)   AR (4) (%)

Cladoceros
  Alona sp.           Alo          10.00           0.54
  Bosmina sp.         Bos           --              --
  Ceriodaphnia sp.    Cer          70.00           3.78
  Chydorus sp.        Chy          10.00           0.54
  Macrothrix sp.      Mac           --
  Moina sp.           Moi          10.00           0.54
Rotiferos
  Ascomorpha sp.      Asc          10.00           0.54
  Asplanchna sp.      Asp          30.00           1.62
  Brachionus sp.      Bra         300.00          16.22
  Cephalodella sp.    Cep          20.00           1.08
  Epiphanes sp.       Epi           --              --
  Euchlanis sp.       Euc           --              --
  Filinia sp.         Fil         230.00          12.43
  Gastropus sp.       Gas           --              --
  Hexarthra sp.       Hex           --              --
  Keratella sp.       Ker         500.00          27.03
  Lecane sp.          Lec         140.00           7.57
  Polyarthra sp.      Pol         220.00          11.89
  Synchaeta sp.       Syn          10.00           0.54
  Testudinella sp.    Tes          40.00           2.16
  Trichocerca sp.     Tri         250.00          13.51
Nauplio               Nau           --              --

                          Mayo (A (2))               Julio (B)

                     AB (ind./L)   AR (%)   AR (ind./L)   AR (%)

Cladoceros
  Alona sp.             10.00       1.43       30.00       2.52
  Bosmina sp.           10.00       1.43       10.00       0.84
  Ceriodaphnia sp.      10.00       1.43      110.00       9.24
  Chydorus sp.           --          --        20.00       1.68
  Macrothrix sp.         --          --        20.00       1.68
  Moina sp.              --          --        10.00       0.84
Rotiferos
  Ascomorpha sp.        20.00       2.86      220.00      18.49
  Asplanchna sp.        20.00       2.86       50.00       4.20
  Brachionus sp.        70.00      10.00      240.00      20.17
  Cephalodella sp.       --          --         --          --
  Epiphanes sp.          --          --         --          --
  Euchlanis sp.         10.00       1.43        --          --
  Filinia sp.           40.00       5.71       40.00       3.36
  Gastropus sp.          --          --         --          --
  Hexarthra sp.         20.00       2.86       40.00       3.36
  Keratella sp.         90.00      12.86      180.00      15.13
  Lecane sp.            30.00       4.29       50.00       4.20
  Polyarthra sp.       210.00      30.00      160.00      13.45
  Synchaeta sp.          --          --         --          --
  Testudinella sp.      20.00       2.86        --          --
  Trichocerca sp.      140.00      20.00       10.00       0.84
Nauplio                  --          --         --          --

                         Noviembre (A)

                     AB (ind./L)   AR (%)

Cladoceros
  Alona sp.             20.00       1.26
  Bosmina sp.           50.00       3.14
  Ceriodaphnia sp.      30.00       1.89
  Chydorus sp.          10.00       0.63
  Macrothrix sp.        10.00       0.63
  Moina sp.              --          --
Rotiferos
  Ascomorpha sp.       110.00       6.92
  Asplanchna sp.        80.00       5.03
  Brachionus sp.       460.00      28.93
  Cephalodella sp.       --          --
  Epiphanes sp.         20.00       1.26
  Euchlanis sp.          --          --
  Filinia sp.           20.00       1.26
  Gastropus sp.         50.00       3.14
  Hexarthra sp.         40.00       2.52
  Keratella sp.        210.00      13.21
  Lecane sp.            60.00       3.77
  Polyarthra sp.       170.00      10.69
  Synchaeta sp.          --          --
  Testudinella sp.      90.00       5.66
  Trichocerca sp.      150.00       9.43
Nauplio                 10.00       0.63

(1) B = periodo de aguas bajas; (2) A = periodo de aguas altas; (3) AB
=Abundancia absoluta; (4) AR = Abundancia relativa.

CUADRO 2
Indices de seleccion de Savage (S) e Ivlev (E) a traves del pulso de
inundacion

TABLE 2
Savage (S) and Ivlev (E) selectivity indexes through the flood pulse

                    Febrero (B (1))   Mayo (A (2))

                      E        S        E        S

Cladoceros
  Alona sp.         0.92    22.97 *   0.79    8.35 *
  Bosmina sp.        --       --      0.86    13.57 *
  Ceriodaphnia sp.  0.37     2.19     0.45    2.66 *
  Chydorus sp.       -1        0      0.22     1.57
  Macrothrix sp.     --       --      0.45     2.61
  Moina sp.          -1        0      0.68     5.22
Rotiferos
  Ascomorpha sp.     -1        0      -0.3     0.52
  Asplanchna sp.    -0.08    0.85     0.02     1.04
  Brachionus sp.    -0.59    0.26     -0.8     0.13
  Cephalodella sp.   -1        0       --       --
  Epiphanes sp.      --       --       --       --
  Euchlanis sp.      --       --       --       --
  Filinia sp.       0.03     1.05      -1      0.00
  Gastropus sp.      --       --       --       --
  Hexarthra sp.      --       --       -1      0.00
  Keratella sp.     -0.63    0.23     -0.7     0.17
  Lecane sp.        0.76    7.20 *    0.49     2.92
  Polyarthra sp.     -1        0       -1      0.00
  Synchaeta sp.      -1        0       --       --
  Testudinella sp.   -1        0       --       --
  Trichocerca sp.    -1        0       -1      0.00
Nauplio              --       --       --       --

                      Julio (B)       Noviembre (A)

                      E        S        E        S

Cladoceros
  Alona sp.         0.61     4.16     0.83    10.90 *
  Bosmina sp.       0.61     4.16     0.24     1.63
  Ceriodaphnia sp.  0.82    10.40 *   0.73     6.36
  Chydorus sp.       --       --      0.15     1.36
  Macrothrix sp.     --       --       --       --
  Moina sp.          --       --      0.61     4.09
Rotiferos
  Ascomorpha sp.    -0.49    0.35     0.05     1.11
  Asplanchna sp.    0.35     2.08     0.15     1.36
  Brachionus sp.    -0.67    0.20     -0.62    0.24
  Cephalodella sp.   --       --       --       --
  Epiphanes sp.      --       --       -1      0.00
  Euchlanis sp.      -1      0.00      --       --
  Filinia sp.       0.22     1.56     0.61     4.09
  Gastropus sp.      --       --       -1      0.00
  Hexarthra sp.      -1      0.00      -1      0.00
  Keratella sp.     -0.24    0.62     -0.44    0.39
  Lecane sp.        0.83    11.09 *   0.77    7.72 *
  Polyarthra sp.     -1      0.00      -1      0.00
  Synchaeta sp.      --       --       --       --
  Testudinella sp.   -1      0.00      -1      0.00
  Trichocerca sp.    -1      0.00      -1      0.00
Nauplio              --       --      0.75     6.85

(1) B = periodo de aguas bajas; (2) A = periodo de aguas altas. *
significancia segun Manly, Mcdonald y Thomas (1993) (p < 0.05).
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Author:Solis-Parra, Juan Sebastian; Criales-Hernandez, Maria Isabel
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Sep 1, 2016
Words:7069
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