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Caligids-potential pathogens for marine finfish aquaculture in Mexico?

Los caligidos ?Patogenos potenciales para el cultivo de peces marinos en Mexico?

INTRODUCCION

Desde 1960 la acuicultura ha sido a nivel mundial la actividad productora de alimentos con mayor tasa de crecimiento anual. Entre los anos 2000 a 2012 la produccion acuicola aumento a una tasa media anual de 6,2% (FAO, 2014). En el 2013, el cultivo de peces represento el 67% de la produccion total de la acuicultura y de este porcentaje, el 5% correspondio a peces marinos (FAO, 2015). El aumento de la intensidad y densidad de cultivo en las piscifactorias marinas es consecuencia de la busqueda de eficiencia productiva y aumento de la rentabilidad mediante las economias de escala. Las principales unidades de cultivo para la produccion de peces marinos son las jaulas flotantes (Beveridge, 2004). Estas unidades presentan ventajas tecnicas y economicas importantes que las hacen mas rentables respecto a las unidades de cultivo en tierra (Langan, 2012; Masser, 2012). Sin embargo, una de sus principales desventajas es la imposibilidad de contar con un estricto control sanitario. La exposicion directa de los peces en cultivo a los agentes biologicos que habitan naturalmente el ambiente circundante puede desencadenar diversos tipos de enfermedades, que se intensifican de manera proporcional a la densidad del cultivo (Beveridge, 2014).

Un paso importante para establecer estrategias de bioseguridad para la prevencion y control de enfermedades de los organismos en cultivo es incrementar la comprension de la biodiversidad y de los procesos que regulan la dinamica de los agentes patogenos (Bondad-Reantaso et al, 2005; Subasinghe, 2005). En mares tropicales la situacion es mas compleja con respecto a los mares templados, ya que en latitudes bajas hay mas especies parasitas y niveles de infeccion mas altos que pondrian en riesgo el desarrollo de la acuicultura (Leung & Bates, 2013). Ademas, el cambio climatico y la contaminacion de los oceanos, aunados a un crecimiento de la acuicultura basado en practicas de manejo inadecuadas, puede provocar problemas sanitarios importantes en los sistemas de produccion de peces marinos (Callaway et al, 2012; Leung & Bates, 2013). Entre los agentes patogenos que han causado los problemas mas graves en los cultivos de especies de alto valor (e.g, Salmo salar), se encuentran los copepodos caligidos (Copepoda: Siphonostomatoide: Caligidae). A la fecha, el cultivo de peces marinos en Mexico es incipiente y en la mayoria de los casos los esfuerzos se han realizado a escala experimental sin que se hayan registrado problemas relacionados con los caligidos. No obstante, el riesgo potencial de estos parasitos podria aumentar cuando los cultivos se realicen a gran escala, como es el caso de los peces salmonidos. En la presente revision se abordan aspectos biologicos y ecologicos de estos parasitos, con un enfoque dirigido hacia el establecimiento de las bases para la planificacion de estrategias de control de estos parasitos en el contexto del desarrollo de la piscicultura marina en Mexico.

Los caligidos

Dentro de los copepodos parasitos de peces, la familia Caligidae es la mas comun con 31 generos y mas de 450 especies, de las cuales 250 pertenecen al genero Caligus y 120 a Lepeophtheirus (Dojiri & Ho, 2013; Walter & Boxshall, 2014). Los caligidos, conocidos comunmente como "piojos de mar", han llamado la atencion dada su amplia distribucion y sus efectos deletereos en peces de importancia acuicola (Johnson et al, 2004; Costello, 2006).

Los caligidos se caracterizan por tener el cuerpo dorso-ventralmente aplanado que se divide en cuatro partes: cefalotorax, segmento que lleva el cuarto par de patas, complejo genital y abdomen, las hembras ovigeras llevan un par de sacos de huevos. En Mexico se conocen cerca de 50 especies, siendo Caligus bonito, C. mutabilis, C. productus, C. serratus y Lepeophtheirus dissimulatus las mas comunes (Morales-Serna et al., 2012, 2014). Esta es una cifra importante considerando que en toda la region Neotropical se han registrado alrededor de 120 especies de caligidos (datos no publicados). Sin embargo, la biodiversidad de estos parasitos seguramente es mayor. Por ejemplo, recientemente se encontraron alrededor de 20 especies de caligidos en peces silvestres de la Bahia de Chamela, Jalisco, donde se realizan pruebas para el cultivo de lutjanidos (Morales-Serna et al, 2014). No se descarta la posibilidad de que alguna de estas especies se transmita y cause danos en los peces cultivados. Dado el interes creciente por el cultivo de peces marinos en Mexico, es conveniente mejorar el conocimiento sobre su diversidad.

Ciclo de vida

Conocer el ciclo de vida de los caligidos es util para entender sus estrategias de infeccion y mejorar el control de sus niveles de infeccion en la acuicultura (Gonzalez & Carvajal, 2003; Hamre et al., 2013). Estos parasitos tienen un ciclo de vida directo (requieren de solo una especie hospedera). Hasta ahora se conoce el ciclo de vida de 20 especies, incluyendo 14 Caligus (C. centrodonti, C. clemensi, C. curtus, C. elongatus, C. epidemicus, C. fugu, C. latigenitalis, C. minimus, C. orientalis, C. pageti, C. punctatus, C. rogercresseyi, C. rotundigenitalis y C. spinosus) y seis Lepeophtheirus (L. dissimulatus, L. elegans, L. hospitalis, L. pectoralis, L. salmonis y L. simplex) (Ho & Lin, 2004; Ohtsuka et al, 2009; Madinabeitia & Nagasawa, 2011; VenmathiMaran et al., 2013; Morales-Serna et al., 2015).

En Lepeophtheirus y Caligus existen dos etapas de nauplio de vida libre y seis etapas posnaupliares parasiticas (Hamre et al, 2013; Venmath-Maran et al, 2013). En Caligus, despues del segundo nauplio sigue una etapa de copepodito, cuatro etapas de chalimus y la etapa adulta. En Lepeophtheirus, despues del segundo nauplio sigue una etapa de copepodito, dos etapas de chalimus, dos etapas de preadulto y la etapa adulta. El copepodito es una larva infectiva encargada de buscar al hospedero para iniciar la fase parasitica. Chalimus (chalimi, en plural) es una etapa juvenil caracterizada por tener un filamento frontal que les sirve para agarrarse firme y permanentemente al tejido de su hospedero. Los adultos carecen del filamento frontal y a diferencia de los chalimi pueden desplazarse en el hospedero e incluso pasar de un hospedero a otro. No es raro que los caligidos adultos se encuentren nadando libremente, incluso especies como Caligus evelynae y C. undulatus han sido descritas originalmente a partir de especimenes encontrados en muestras de plancton (Venmathi-Maran & Ohtsuka, 2008; Suarez-Morales et al., 2012). Experimentos de laboratorio han senalado que los adultos de C. rogercresseyi pueden estar hasta siete dias sin su hospedero (Bravo, 2010).

En especies de aguas frias, como C. elongatus, Caligus rogercresseyi y L. salmonis, su tiempo generacional (de huevo a adulto) varia de 40 a 50 dias a 10[degrees]C, pero puede disminuir a medida que aumenta la temperatura (Costello, 2006); por ejemplo, en C. rogercresseyi el tiempo generacional se reduce ~20 dias a 16,7[degrees]C (Gonzalez & Carvajal, 2003). Las especies de aguas tropicales o subtropicales tienen tiempos generacionales mas cortos, como C. pageti que requiere de ~10 a 11 dias para completar un ciclo a 2426[degrees]C (Lin & Ho, 1993). Este periodo tambien se ha observado en L. simplex a 22[degrees]C (Morales-Serna et al, 2015). Estos resultados sugieren que el aumento de temperatura en los oceanos no solo modificaria la distribucion de los copepodos parasitos (Cantatore et al, 2012), sino tambien aceleraria su reproduccion alcanzando niveles de infeccion mas altos en las poblaciones de peces silvestres y cultivados.

Localizacion del hospedero

Los caligidos responden a una variedad de estimulos para encontrar a sus hospederos, lo cual sucede basicamente en dos pasos: orientacion y reconocimiento. Sus antenulas llevan una serie de elementos (setas y estetascos), utiles para la recepcion de senales mecanicas y quimicas. El movimiento del agua generado por el nado de los peces parece ser el factor principal que induce las infecciones por caligidos. Esto fue demostrado por Heuch et al. (2007), quienes simularon la hidrodinamica de un pez y observaron que los copepodos parasitos buscaban infectar la fuente de movimiento del agua, mientras que por el contrario, copepodos holoplactonicos (presas de los peces) buscaban alejarse.

Una vez que el parasito llega al hospedero entran en juego los semioquimicos (senales quimicas emitidas por un organismo que alteran el comportamiento de otro organismo). Los peces emiten sustancias quimicas a traves del mucus y productos de excrecion que los copepodos identifican para saber si se encuentran en el hospedero correcto. Entre las sustancias que atraen a L. salmonis se encuentran las kairomonas isoforona y 6-metil-5-hepten-2-ona, generadas por el salmon del Atlantico Salmo salar (Bailey et al., 2006). Una senalizacion parecida fue observada entre C. rogercresseyi y S. salar (Pino-Marambio et al, 2007). Las bases moleculares para entender los procesos mediante los cuales los caligidos localizan a sus hospederos se han comenzado a dar recientemente. A nivel transcriptomico, Nunez-Acuna et al. (2014) identificaron cuatro genes que codifican para los receptores ionotropicos relacionados al sistema olfatorio de C. rogercresseyi, habiendo un patron de expresion de acuerdo a la etapa de desarrollo del parasito. La continuidad de este tipo de investigaciones podria generar desarrollos biotecnologicos que permitan inhibir la comunicacion entre peces y parasitos con el fin de reducir las infecciones.

Ecologia

La abundancia de los caligidos depende de factores intrinsecos, como la fecundidad y las tasas de crecimiento y desarrollo; y de factores extrinsecos, incluyendo la temperatura del agua y algunas caracteristicas del hospedero como tamano, abundancia, distribucion y mecanismos de defensa (Costello, 2006). Identificar los factores que mas influyen en la dinamica de estos parasitos podria ser de utilidad en estrategias de prevencion o control de brotes parasitarios en sistemas de cultivo, pudiendo sugerir sitios o epocas mas convenientes para el cultivo de peces.

Tanto en peces silvestres como cultivados se ha visto que la temperatura juega un papel preponderante en la dinamica de los caligidos, haciendo que sus poblaciones sean generalmente mas abundantes en verano. Por ejemplo, la prevalencia e intensidad de C. elongatus y L. salmonis en salmones silvestres (Salmo trutta) de Noruega tienden a aumentar en primavera y a disminuir en invierno (Schram et al, 1998; Rikardsen, 2004). Heuch et al. (2007) observaron que la prevalencia e intensidad de C. elongatus en varias especies de peces de Noruega es mayor en otono que en primavera. En el lenguado (Platichthys flesus) de Portugal, la prevalencia y abundancia de L. pectoralis fueron mas altas en verano (Cavaleiro & Santos, 2009). Igualmente, en el botete (Sphoeroides annulatus) del Pacifico mexicano, la prevalencia e intensidad de L. simplex fueron mayores en los meses mas calidos del ano (Morales-Serna et al, 2011).

Sin embargo, hay otros factores que pueden influir ademas de la temperatura. Por ejemplo, la disminucion en la salinidad durante la etapa infectiva de L. salmonis, trae como consecuencia que los copepoditos disminuyan su habilidad para responder y fijarse a su hospedero, reduzcan su supervivencia y se hundan mas rapido (Bricknell et al, 2006). No obstante, se ha sugerido que el mucus de los peces puede brindar sales a los caligidos, favoreciendo su supervivencia ante reducciones en la salinidad del agua (Connors et al, 2008). En su estudio, Bravo et al. (2008) observaron que el gradiente de salinidad influyo notablemente en que la prevalencia e intensidad de C. rogercresseyi variara de una localidad a otra, impidiendo detectar patrones bien definidos; ademas, sugirieron que individuos de lugares con amplias fluctuaciones temporales de salinidad podrian tolerar concentraciones menores de salinidad, que individuos de localidades mas estables.

Efectos de los caligidos en sus hospederos

Los caligidos se alimentan de mucus, piel y sangre de sus hospederos, provocandoles danos entre sutiles y graves. Esto depende de la fase de desarrollo en que se encuentren los parasitos, siendo las etapas pre-adulta y adulta las que causan mayor dano. Tambien depende de la especie de hospedero; asi, el salmon del Atlantico (S. salar) es de los hospederos mas susceptibles a infecciones por L. salmonis, por el contrario el salmon coho (Oncorhynchus kisutch) es mas resistente. Las infecciones fuertes pueden producir erosion de la epidermis, exposicion del musculo, hemorragias e infecciones secundarias por bacterias o virus que pueden causar la muerte de los peces. En el salmon del Atlantico, las infecciones por L. salmonis provocan alteraciones fisiologicas que incluyen niveles altos de cortisol plasmatico y glucosa, y reduccion de la capacidad de osmorregulacion y de inmunidad inespecifica; mientras que los efectos subletales incluyen alteracion del funcionamiento cardiaco, reduccion del crecimiento, menor rendimiento reproductivo y de nado y, danos en el sistema inmune (Finstad et al, 2007; Wagner et al, 2008; Tveiten et al, 2010).

Las enfermedades y mortalidad de los peces se pueden incrementar por condiciones suboptimas en la calidad del agua. Finstad et al. (2007, 2012) observaron que, en comparacion con peces no expuestos a la acidificacion, los peces que habian pasado por agua dulce acidificada fueron mas propensos a morir al ser transferidos a agua marina e infectados con L. salmonis, incluso cuando los peces pasaron por un lapso de recuperacion antes de la infeccion. Por lo tanto, es recomendable evaluar las condiciones ambientales de los sitios de importancia para la maricultura y determinar el efecto combinado de la contaminacion acuatica y los parasitos sobre los peces.

La respuesta del hospedero al ataque de caligidos incluye inflamacion, hiperplasia, proliferacion de fibroblastos e infiltracion celular. La respuesta inflamatoria del salmon del Atlantico puede ser escasa ante juveniles y aumentar ante adultos de L. salmonis. En el salmon coho se ha observado que las infecciones por L. salmonis son reducidas debido a una respuesta rapida del sistema inmune que involucra senalizacion e infiltracion de celulas/neutrofilos (etapas tempranas de la inflamacion), motilidad celular y cicatrizacion de la herida, la cual no se observa en hospederos mas susceptibles; ademas, los peces presentan anticuerpos especificos para los antigenos del parasito (Fast, 2014).

En las secreciones de L. salmonis hay moleculas inmunosupresoras, como la tripsina y prostaglandina E2 (PGE2), capaces de modificar la respuesta inmune innata del hospedero. Los peces menos susceptibles no estimulan dichas secreciones al mismo nivel que los peces mas susceptibles (Fast et al, 2003). Macrofagos del rinon cefalico del salmon del Atlantico incubados con secreciones y PGE2 de L. salmonis revelaron una inhibicion importante en la expresion de la interleucina-1[beta] (IL-1[beta]) y del gen de mayor histocompatibilidad (MHC I) (Fast et al, 2007). Asimismo, Lewis et al. (2014) demostraron que las secreciones de L. salmonis afectan directamente la funcionalidad de los macrofagos del salmon rosado (Oncorhynchus gorbuscha), salmon chum (O. keta) y salmon del Atlantico (S. salar). Estos autores sugieren que las secreciones de L. salmonis provocan una activacion alternativa de los macrofagos de los peces, ya que hubo un incremento del indice fagocitico pero escasa explosion oxidativa en macrofagos de los salmones chum y del Atlantico. Por el contrario, los macrofagos del salmon rosado tuvieron mayor explosion oxidativa pero un indice fagocitico bajo. Asi, se cree que el salmon rosado tiene la capacidad de dar una respuesta inflamatoria contra L. salmonis, que puede ser retrasada o impedida en el salmon del Atlantico y salmon chum, permitiendo no solo la permanencia del parasito sino tambien el desarrollo de infecciones secundarias por otros microorganismos.

Impacto de los caligidos en la acuicultura

En peces silvestres, los caligidos son comunes pero generalmente sus niveles de infeccion son bajos y los danos en el hospedero son sutiles. Por el contrario, estos parasitos pueden causar danos serios en los peces en confinamiento. Debido a su ciclo de vida directo y a la alta densidad de peces en las jaulas, los caligidos pueden alcanzar prevalencias e intensidades de infeccion muy altas. Caligus elongatus y L. salmonis en el hemisferio norte y C. rogercresseyi en Chile han afectado seriamente a los salmonidos en cultivo, generando perdidas economicas globales que han superado los 400 millones de dolares por ano (Costello, 2009); por lo tanto, estas tres especies han sido ampliamente estudiadas.

Otros caligidos tambien han afectado el cultivo de peces. Sobresale Caligus epidemicus, considerado el caligido mas peligroso en Asia y un agente patogenico relevante en el Indo-Pacifico, con capacidad de infectar a varias especies de peces (36 mas un hibrido), resiste grandes variaciones en salinidad (2-30) y su distribucion abarca aguas tropicales, subtropicales y templadas (Nagasawa, 2013). Caligus multispinosus ha causado mortalidades en el esparido Acanthopagrus schlegelii cultivado en Taiwan (Lin et al., 1997). Caligus chiastos ha sido asociado a lesiones oculares severas del atun aleta azul cultivado en Australia (Hayward et al, 2008). Caligus sclerotinosus ha sido abundante en el esparido Pagrus major cultivado en Corea y Japon (Venmathi-Maran et al, 2012). Interesantemente, C. sclerotinosus se ha encontrado, aunque raramente, en lutjanidos cultivados en aguas costeras del Pacifico mexicano, tanto en peces silvestres (Morales-Serna et al, 2014) como de una planta productora de larvas (F.N. Morales-Serna, obs. pers.). Otra especie potencialmente riesgosa para el cultivo de peces en el Pacifico mexicano podria ser Caligus serratus, ya que es capaz de infectar a varias especies de peces (Morales-Serna et al, 2013). Aunque estos antecedentes no son suficientes para sugerir a los caligidos como parasitos de riesgo sanitario para el cultivo de peces marinos en Mexico, tal posibilidad no deberia descartarse.

Los problemas con caligidos han ocurrido principalmente en peces cultivados en jaulas, en las cuales hay poco o ningun control sobre la calidad del agua y sobre la presencia de otros organismos, lo que facilita la transmision de parasitos de los peces silvestres a los cultivados, aumentando asi los procesos de infeccion y brotes de enfermedades (Nowak, 2007). El problema aumenta si se considera que las jaulas podrian ser una fuente de parasitos o foco de infeccion para los peces silvestres, con potencial para modificar los sistemas naturales hospedero-parasito. Este tema es controvertido en la salmonicultura, habiendo presion por grupos conservacionistas para mantener los numeros de caligidos al nivel mas bajo posible. Krkosek et al. (2007) demostraron una diminucion en las poblaciones naturales de salmones (Oncorhynchus gorbuscha) asociado a los parasitos L. salmonis de las granjas. Sin embargo, Riddell et al. (2008) argumentaron que el analisis de datos de Krkosek et al. (2007), estuvo sesgado y sus resultados fueron exagerados. De acuerdo con Lafferty et al. (2015), para determinar si las poblaciones naturales de peces estan siendo afectadas por los parasitos de las granjas, es importante generar una linea base con datos de los niveles de infeccion de patogenos en peces silvestres antes del establecimiento de las granjas acuicolas.

Metodos de control

La busqueda de metodos alternativos para combatir parasitos o patogenos ha sido un tema prioritario en la industria acuicola. Tradicionalmente, el control de caligidos en la maricultura ha sido por medicamentos suministrados a traves de banos o en el alimento de los peces. Otros metodos involucran peces limpiadores y laser. Las sustancias quimicas empleadas para controlar a los caligidos son el benzoato de emamectina (tratamiento oral); benzoil ureas, diflubenzuron y teflubenzuron (tratamiento oral); peroxido de hidrogeno (tratamiento en bano); azametifos (tratamiento en banos); y piretroides, deltametrina y cipermetrina (tratamiento en banos) (Aaen et al, 2015). Sin embargo, el uso extensivo de tratamientos quimicos ha provocado el desarrollo de resistencia de estos parasitos hacia la mayoria de los productos medicinales aplicados y hay indicios de que esta resistencia no desaparece a traves de las generaciones de los caligidos (Bravo et al, 2010; Aaen et al, 2015). Por ejemplo, en Escocia se ha observado que la eficacia del benzoato de emamectina para combatir L. salmonis ha disminuido a traves del tiempo (Lees et al, 2008).

En Chile, la ivermectina fue un tratamiento que se aplico por 10 anos pero fue prohibida a fines de los 90" siendo sustituida por el benzoato de emamectina, el unico tratamiento autorizado en ese pais para el control de Caligus entre 2000 y 2007. Sin embargo, debido a que C. rogercresseyi mostro perdida de sensibilidad al benzoato de emamectina, despues del 2007 se permitio el uso de otros compuestos, incluyendo deltametrina, cipermetrina, diflubenzuron y azametifos (Bravo et al, 2008, 2015). Antes de la entrada de estos compuestos, el peroxido de hidrogeno fue la unica alternativa al benzoato de emamectina; pero C. rogercresseyi al igual que L. salmonis puede recuperarse de dicho tratamiento, incluso Caligus es mas habil para volver a localizar hospederos sobre todo en balsas-jaulas con mayor cantidad de peces, por lo que el uso de peroxido de hidrogeno tiene que contemplar la colecta de los parasitos inconscientes (Bravo et al, 2010). Asimismo, tratamientos con banos de agua dulce no han mostrado ser una buena opcion para el control de Caligus, ya que la eficacia general es menor del 60%, con menos efecto en las hembras (41%), hacia las cueles deben ir dirigidas las medidas de control (Bravo et al, 2015).

La resistencia potencial a cualquiera de los compuestos quimicos disponibles es una amenaza contra los esfuerzos por mantener bajo control los niveles de infeccion por caligidos. Por ello, se recomienda disenar estrategias de rotacion de medicamentos y monitorear su eficacia para detectar casos de resistencia. Esta deteccion se basa generalmente en el uso de bioensayos que cuantifican la supervivencia de los parasitos sometidos a un determinado medicamento. Para aumentar la precision de los resultados se ha propuesto el empleo de metodos moleculares, ya que estos no requieren organismos vivos y pueden ser configurados como bioensayos automaticos con alta precision, que puede significar una reduccion en los costos; aunque, es necesario realizar varios ajustes antes de establecer estos metodos en la rutina para detectar resistencia (Aaen et al, 2015).

Otro problema relacionado al uso de compuestos quimicos en el control de caligidos es su efecto adverso para el ambiente cuando no se emplean correctamente. Por ejemplo, Ait Ayad et al. (2011) observaron que la toxicidad de la cipermetrina altera el comportamiento de los mejillones, retardando la apertura de las valvas. Wang et al. (2011) demostraron que la cipermetrina tambien provoca cambios en la estructura comunitaria del fitoplancton, favoreciendo la abundancia de dinoflagelados y posibles florecimientos de algas toxicas. Por tal motivo, es necesario buscar tratamientos alternativos como los inmunoestimulantes, que ayuden a reducir las infecciones por caligidos y sean amigables con el ambiente. Otra alternativa puede ser el uso de vacunas. Si bien los resultados hasta ahora son limitados, las nuevas tecnologias basadas en la secuenciacion masiva de genomas ofrecen una oportunidad para avanzar en el desarrollo de vacunas contra caligidos (Fast, 2014). Tal es el caso del gen my32 aislado desde C. rogercresseyi que demostro tener potencial para desarrollar vacunas que protejan las infecciones causadas por caligidos (Carpio et al, 2011).

CONCLUSIONES

Los caligidos son parasitos comunes de peces marinos y de aguas salobres. A pesar de ello, su conocimiento en Mexico es limitado y probablemente, el conocimiento sobre su biodiversidad aun es insuficiente. Ademas, la informacion referente a la ecologia o epidemiologia de las especies ya conocidas es escasa. Este conocimiento podria ser necesario dado el interes creciente en el cultivo de peces marinos en Mexico. Como se ha senalado, los caligidos tienen caracteristicas biologicas (e.g., ciclo de vida directo, tiempos generacionales que disminuyen al aumentar la temperatura y especies con baja especificidad de hospedero) que les permiten proliferar en los sistemas de cultivo y provocar enfermedad y muerte de peces. Entonces, si los caligidos han sido problematicos en otros paises, por que no considerarlos como patogenos potenciales para la acuicultura en Mexico. Excepto por la produccion a una baja escala comercial de Seriola lalandi en Baja California Sur, el cultivo de peces marinos en Mexico se ha mantenido en una fase de ensayo en diferentes especies (e.g., Cynoscion othonopterus, Lutjanus argentiventris, L. guttatus, L. peru, Paralabrax maculatofasciatus, Seriola rivolina, Totoaba macdonaldi). Hasta ahora no se han registrado problemas con caligidos u otros copepodos parasitos; sin embargo, una vez que aumente la produccion a gran escala podria aumentar el riesgo de infecciones. Actualmente, los conocimientos biologicos y ecologicos de los caligidos corresponden principalmente a especies de aguas frias o templadas. Por lo tanto, el estudio de especies tropicales, particularmente con el empleo de informacion molecular y la exploracion de los genomas, podria mejorar la comprension de la diversidad y de los procesos biologicos y ecologicos que subyacen en las interacciones hospedero-parasito. La disponibilidad cada vez mayor de las tecnologias genomicas influira en que pronto se expliquen mejor los mecanismos que regulan la abundancia y distribucion de los caligidos, con lo cual se apoyarian estrategias de prevencion o control de enfermedades en peces.

DOI: 10.3856/vol44-issue3-fulltext-1

Received: 11 November 2015; Accepted: 14 June 2016

REFERENCIAS

Aaen, S.M., K.O. Helgesen, M.J. Bakke, K. Kaur & T.E. Horsberg. 2015. Drug resistance in sea lice: a threat to salmonid aquaculture. Trends Parasitol., 31: 72-81.

Ait-Ayad, M., M. Ait-Fdil & A. Mouabad. 2011. Effects of cypermethrin (pyrethroid insecticide) on the valve activity behavior, byssal thread formation, and survival in air of the marine mussel Mytilus galloprovincialis. Arch. Environ. Con. Toxicol., 60: 462-470.

Bailey, R.J.E., M.A. Birkett, A. Ingvarsdottir, A.J. Mordue (Luntz), W. Mordue, B. O'Shea, J.A. Pickett & L.J. Wadhams. 2006. The role of semiochemicals in host location and non-host avoidance by salmon louse (Lepeophtheirus salmonis) copepodids. Can. J. Fish Aquat. Sci., 63: 448-456.

Beveridge, M.C.M. 2004. Cage aquaculture. Blackwell, Oxford, 368 pp.

Beveridge, M.C.M. 2014. Overview of cage culture. In: P.T.K. Woo, D.W. Bruno & L.H.S. Lim (eds.). Diseases and disorders of finfish in cage culture. CABI, Wallingford, pp. 41-59.

Bondad-Reantaso, M.G., R.P. Subasinghe, J.R. Arthur, K. Ogawa, S. Chinabut, R. Adlard, Z Tan & M. Shariff. 2005. Disease and health management in Asian aquaculture. Vet. Parasitol., 132: 249-272.

Bravo, S. 2010. The reproductive output of sea lice Caligus rogercresseyi under controlled conditions. Exp. Parasitol., 125: 51-54.

Bravo, S., V. Pozo & M.T. Silva. 2008. The tolerance of Caligus rogercresseyi to salinity reduced in southern Chile. Bull. Eur. Ass. Fish Pathol., 28: 198-206.

Bravo, S., V. Pozo & M.T. Silva. 2015. Evaluacion de la efectividad del tratamiento con agua dulce para el control del piojo de mar Caligus rogercresseyi Boxshall & Bravo, 2000. Lat. Am. J. Aquat. Res., 43(2): 322-328.

Bravo, S., S. Sevatdal & T.E. Horsberg. 2008. Sensitivity assessment of Caligus rogercresseyi to emamectin benzoate in Chile. Aquaculture, 282: 7-12.

Bravo S., S. Sevatdal & T.E. Horsberg. 2010. Sensitivity assessment in the progeny of Caligus rogercresseyi to emamectin benzoate. Bull. Eur. Ass. Fish Pathol., 30: 92-98.

Bravo, S., J. Treasurer, M. Sepulveda & C. Lagos. 2010. Effectiveness of hydrogen peroxide in the control of Caligus rogercresseyi in Chile and implications for sea louse management. Aquaculture, 303: 22-27.

Bricknell, I.R., S.J. Dalesman, B. O'Shea, C.C. Pert & A.J.M. Luntz. 2006. Effect of environmental salinity on sea lice Lepeophtheirus salmonis settlement success. Dis. Aquat. Organ., 71: 213-223.

Callaway, R., A.P. Shinn, S.E. Grenfell, J.E. Bron, G. Burnell, E.J. Cook, M. Crumlish, S. Culloty, K. Davidson, R.P. Ellis, K.J. Flynn, C. Fox, D.M. Green, G.C. Hays, A.D. Hughes, E. Johnston, C.D. Lowe, I. Lupatsch, S. Malham, A.F. Mendzil, T. Nickell, T. Pickerell, A.F. Rowley, M.S. Stanley, D.R. Tocher, J.F. Turnbull, G. Webb, E. Wootton & R.J. Shields. 2012. Review of climate change impacts on marine aquaculture in the UK and Ireland. Aquat. Conserv. Mar. Freshw. Ecosyst., 22: 389-421.

Cantatore, D.M.P., P.E. Braicovich, A.J. Alarcos, A.L. Lanfranchi, M.A. Rossin, D.G. Vales & J.T. Timi. 2012. New records of parasitic copepods (Crustacea, Copepoda) from marine fishes in the Argentinean Sea. Acta Parasitol., 57: 83-89.

Carpio, Y., L. Basabe, J. Acosta, A. Rodriguez, A. Mendoza, A. Lisperger, E. Zamorano, M. Gonzalez, M. Rivas, S. Contreras, D. Haussmann, J. Figueroa, V.N. Osorio, G. Asencio, J. Mancilla, G. Ritchie, C. Borroto & M.P. Estrada. 2011. Novel gene isolated from Caligus rogercresseyi: a promising target for vaccine development against sea lice. Vaccine, 29: 2810-2820.

Cavaleiro, F.I. & M.J. Santos. 2009. Seasonality of metazoan ectoparasites in marine European flounder Platichthys flesus (Teleostei: Pleuronectidae). Parasitology, 136: 855-865.

Connors, B.M., E. Juarez-Colunga & L.M. Dill. 2008. Effects of varying salinities on Lepeophtheirus salmonis survival on juvenile pink and chum salmon. J. Fish Biol., 72: 1825-1830.

Costello, M.J. 2006. Ecology of sea lice parasitic on farmed and wild fish. Trends Parasitol., 22: 475-483.

Costello, M.J. 2009. The global economic cost of sea lice to the salmonid farming industry. J. Fish Dis., 32: 115-118.

Dojiri, M. & J.-S. Ho. 2013. Systematics of the Caligidae, copepods parasitic on marine fishes. Koninklijke Brill NV, Leiden, 448 pp.

Food and Agriculture Organization (FAO). 2014. El estado mundial de la pesca y la acuicultura. FAO, Roma, 253 pp.

Food and Agriculture Organization (FAO). 2015. Fisheries and aquaculture software. FishStatJ software for fishery statistical time series. In: FAO Fisheries and Aquaculture Department Updated 23 June 2015 [http://www.fao.org/fishery/statistics/software/fishstatj/en]. Revisado: 26 Noviembre 2015.

Fast, M.D. 2014. Fish immune responses to parasitic copepod (namely sea lice) infection. Dev. Comp. Immunol., 43: 300-312.

Fast, M.D., J.F. Burka, S.C. Johnson & N.W. Ross. 2003. Enzymes released from Lepeophtheirus salmonis in response to mucus from different salmonids. J. Parasitol., 89: 7-13.

Fast, M.D., S.C. Johnson, T.D. Eddy, D. Pinto & N.W. Ross. 2007. Lepeophtheirus salmonis secretory/ excretory products and their effects on Atlantic salmon immune gene regulation. Parasite Immunol., 29: 179189.

Finstad, B., F. Kroglund, P.A. Bjorn, R. Nilsen, K. Pettersen, B.O. Rosseland, H.-C. Teien, T.O. Nilsen, S.O. Stefansson, B. Salbu, P. Fiske & L.O.E. Ebbesson. 2012. Salmon lice-induced mortality of Atlantic salmon postsmolts experiencing episodic acidification and recovery in freshwater. Aquaculture, 362-363: 193-199.

Finstad, B., F. Kroglund, R. Strand, S.O. Stefansson, P.A. Bjorn, B.O. Rosseland, T.O. Nilsen & B. Salbu. 2007. Salmon lice or suboptimal water quality - Reasons for reduced postsmolt survival? Aquaculture, 273: 374383.

Gonzalez, L. & J. Carvajal. 2003. Life cycle of Caligus rogercresseyi (Copepoda: Caligidae) parasite of Chilean reared salmonids. Aquaculture, 220: 101-117.

Hamre, L.A., C. Eichner, C.M.A. Caipang, S.T. Dalvin, J.E. Bron, F. Nilsen, G. Boxshall & R. SkernMauritzen. 2013. The salmon louse Lepeophtheirus salmonis (Copepoda: Caligidae) life cycle has only two chalimus stages. PLoS ONE, 8: e73539.

Hayward, C.J., H.M. Aiken & B.F. Nowak. 2008. An epizootic of Caligus chiastos on farmed southern bluefin tuna Thunnus maccoyii off South Australia. Dis. Aquat. Organ., 79: 57-63.

Heuch, P.A., M.H. Doall & J. Yen. 2007. Water flow around a fish mimic attracts a parasitic and deters a planktonic copepod. J. Plankton Res., 29: i3-i16.

Heuch, P.A., O. Oines, J.A. Knutsen & T.A. Schram. 2007. Infection of wild fishes by the parasitic copepod Caligus elongatus on the south east coast of Norway. Dis. Aquat. Organ., 77: 149-158.

Ho, J.-S. & C.-L. Lin. 2004. Sea lice of Taiwan (Copepoda: Siphonostomatoida: Caligidae). The Sueichan Press, Keelung, 388 pp.

Johnson, S.C., J.W. Treasurer, S. Bravo, K. Nagasawa & Z. Kabata. 2004. A review of the impact of parasitic copepods on marine aquaculture. Zool. Stud., 43: 229-243.

Krkosek, M., J.S. Ford, A. Morton, S. Lele, R.A. Myers & M.A. Lewis. 2007. Declining wild salmon populations in relation to parasites from farm salmon. Science, 318: 1772-1775.

Lafferty, K.D., C.D. Harvell, J.M. Conrand, C.S. Friedman, M.L. Kent, A.M. Kuris, E.N. Powell, D. Rondeau & S.M. Saksida. 2015. Infectious diseases affect marine fisheries and aquaculture economics. Annu. Rev. Mar. Sci., 7: 471-496.

Langan, R. 2012. Ocean cage culture. In: J. Tidwell (ed.). Aquaculture production systems. Wiley-Blackwell, Oxford, pp. 135-157.

Lees, F., M. Baillie, G. Gettinby & C.W. Revie. 2008. The efficacy of emamectin benzoate against infestations of Lepeophtheirus salmonis on farmed Atlantic salmon (Salmo salar L) in Scotland, 2002-2006. PLoS ONE, 3: e1549.

Leung, T.L.F. & A.E. Bates. 2013. More rapid and severe disease outbreaks for aquaculture at the tropics: implications for food security. J. Appl. Ecol., 50: 215-222.

Lewis, D.L., D.E. Barker & R.S. McKinley. 2014. Modulation of cellular innate immunity by Lepeophtheirus salmonis secretory products. Fish Shellfish Immunol., 38: 175-183.

Lin, C.-L. & J.-S. Ho. 1993. Life history of Caligus epidemicus Hewitt parasitic on tilapia (Oreochromis mossambicus) cultured in brackish water. In: G.A. Boxshall & D. Defaye (eds.). Pathogens of wild and farmed fish: sea lice. Ellis Horwood, Chichester, pp. 515.

Lin, C.-L., Ho, J.-S. & S.N. Chen. 1997. Development of Caligus multispinosus Shen, a caligid copepod parasitic on the black sea bream (Acanthopagrus achlegeli) cultured in Taiwan. J. Nat. Hist., 31: 1483-1500.

Madinabeitia, I. & K. Nagasawa. 2011. Chalimus stages of Caligus latigenitalis (Copepoda: Caligidae) parasitic on blackhead seabram from Japanese waters, with discussion of terminology used for developmental stages of caligids. J. Parasitol., 97: 221-236.

Masser, M.P. 2012. Cage culture in freshwater and protected marine areas. In: J. Tidwell (ed.). Aquaculture production systems. Wiley-Blackwell, Oxford, pp. 121-134.

Morales-Serna, F.N., M. Rubio-Godoy & S. Gomez. 2011. Seasonality of parasitic copepods on bullseye puffer, Sphoeroides annulatus (Pisces: Tetraodontidae), from the northwestern coast of Mexico. J. Parasitol., 97: 565-573.

Morales-Serna, F.N., S. Gomez & G. Perez-Ponce de Leon. 2012. Parasitic copepods reported from Mexico. Zootaxa, 3234: 43-68.

Morales-Serna, F.N., Z.L. Hernandez-Inda, S. Gomez & G. Perez-Ponce de Leon. 2013. Redescription of Caligus serratus Shiino, 1965 (Copepoda: Caligidae) parasitic on eleven fish species from Chamela Bay in the Mexican Pacific. Acta Parasitol., 58: 367-375.

Morales-Serna, F.N., C.D. Pinacho-Pinacho, S. Gomez & G. Perez-Ponce de Leon. 2014. Diversity of sea lice (Copepoda: Caligidae) parasitic on marine fishes with commercial and aquaculture importance in Chamela Bay, Pacific coast of Mexico by using morphology and DNA barcoding, with description of a new species of Caligus. Parasitol. Int., 63: 69-79.

Morales-Serna, F.N., A.I. Rivas-Salas, S. Gomez & E.J. Fajer-Avila. 2015. Developmental stages and fecundity of Lepeophtheirus simplex (Copepoda: Caligidae) parasitic on bullseye puffer fish (Sphoeroides annulatus). Folia Parasitol., 62: 004.

Nagasawa, K. 2013. Caligus epidemicus (Copepoda: Caligidae), a pathogenic sea louse of wild and captive fish in Indo-West Pacific Region: a review. Bull. Hiroshima Univ. Mus., 5: 71-86.

Nowak, B.F. 2007. Parasitic diseases in marine cage culture - An example of experimental evolution of parasites? Int. J. Parasitol., 37: 581-588.

Nunez-Acuna, G., V. Valenzuela-Munoz, J. PinoMarambio, S. Wadsworth & C. Gallardo-Escarate. 2014. Insights into the olfactory system of the ectoparasite Caligus rogercresseyi: molecular characterization and gene transcription analysis of novel ionotropic receptors. Exp. Parasitol., 145: 99-109.

Ohtsuka, S., I. Takami, B.A. Venmathi Maran, K. Ogawa, T. Shimono, Y. Fujita, M. Asakawa & G.A. Boxshall. 2009. Developmental stages and growth of Pseudocaligus fugu Yamaguti, 1936 (Copepoda: Siphonostomatoida: Caligidae) host-specific to puffer. J. Nat. Hist., 43: 1779-1804.

Pino-Marambio, J., A.J. Mordue (Luntz), M. Birkett, J. Carvajal, G. Asencio, A. Mellado & A. Quiroz. 2007. Behavioural studies of host, non-host and mate location by the sea louse, Caligus rogercresseyi Boxshall & Bravo, 2000 (Copepoda: Caligidae). Aquaculture, 271: 70-76.

Riddell, B.E., R.J. Beamish, L.J. Richards & J.R. Candy. 2008. Comment on "Declining wild salmon populations in relation to parasites from farm salmon". Science, 322: 1790.

Rikardsen, A.H. 2004. Seasonal occurrence of sea lice Lepeophtheirus salmonis on sea trout in two north Norwegian fjords. J. Fish Biol., 65: 711-722.

Schram, T.A., J.A. Knutsen, P.A. Heuch & T.A. Mo. 1998. Seasonal occurrence of Lepeophtheirus salmonis and Caligus elongatus (Copepoda: Caligidae) on sea trout (Salmo trutta), off southern Norway. ICES J. Mar. Sci., 55: 163-175.

Suarez-Morales, E., H. Camisotti & A. Martin. 2012. A new species of Caligus (Copepoda, Siphonostomatoida) from the plankton of the Caribbean coast of Venezuela with a key to species. ZooKeys, 201: 59-71.

Subasinghe, R.P. 2005. Epidemiological approach to aquatic animal health management: opportunities and challenges for developing countries to increase aquatic production through aquaculture. Prev. Vet. Med., 67: 117-124.

Tveiten, H., P.A. Bjorn, H.K. Johnsen, B. Finstad & R.S. McKinley. 2010. Effects of the sea louse Lepeophtheirus salmonis on temporal changes in cortisol, sex steroids, growth and reproductive investment in Arctic charr Salvelinus alpinus. J. Fish Biol., 76: 2318-2341.

Venmathi-Maran, B.A. & S. Ohtsuka. 2008. Descriptions of caligiform copepods in plankton samples collected from East Asia: Accidental occurrences or a new mode of life? Plank. Benth. Res., 3: 202-215.

Venmathi-Maran, B.A., S.-Y. Oh, H.Y. Soh, H.J. Choi & J.G. Myoung. 2012. Caligus sclerotinosus (Copepoda: Caligidae), a serious pest of cultured red seabream Pagrus major (Sparidae) in Korea. Vet. Parasitol., 188: 355-361.

Venmathi-Maran, B.A., S.Y. Moon, S. Ohtsuka, S.-Y. Oh, H.Y. Soh, J.-G. Myoung, A. Iglikowska & G.A. Boxshall. 2013. The caligid life cycle: new evidence from Lepeophtheirus elegans reconciles the cycles of Caligus and Lepeophtheirus (Copepoda: Caligidae). Parasite, 20: 15.

Wagner, G.N., M.D. Fast & S.C. Johnson. 2008. Physiology and immunology of Lepeophtheirus salmonis infections of salmonids. Trends Parasitol., 24: 176-183.

Walter, T.C. & G. Boxshall. 2014. World of copepods database. [http://www.marinespecies.org/ copepoda]. Revisado: 25 Marzo 2015.

Wang Z.-H., X.-P. Nie & W.-J. Yue. 2011. Toxicological effects of cypermenthrin to marine phytoplankton in a co-culture system under laboratory conditions. Ecotoxicology, 20: 1258-1267.

Francisco Neptali Morales-Serna (1,2), Juan Manuel Martinez-Brown (1,2) , Rosa Maria Medina-Guerrero (2) & Emma Josefina Fajer-Avila (2)

(1) CONACYT, (2) Centro de Investigacion en Alimentacion y Desarrollo A.C.

Unidad Mazatlan en Acuicultura y Manejo Ambiental, Mazatlan, Sinaloa, Mexico

Corresponding author: Francisco Neptali Morales-Serna (francisco.morales@ciad.mx)
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Author:Morales-Serna, Francisco Neptali; Martinez-Brown, Juan Manuel; Medina-Guerrero, Rosa Maria; Fajer-Av
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Article Type:Ensayo
Date:Jul 1, 2016
Words:6189
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