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Bioprospeccion de plantas nativas para su uso en procesos de biorremediacion: caso Helicona psittacorum (heliconiacea).

RESUMEN

La fitoremediacion es el proceso que emplea la vegetacion para el tratamiento de la contaminacion en el agua, suelo y aire. Los Humedales artificiales de flujo sub-superficial y superficial, constituyen la principal aplicacion tecnologica para la matriz agua, basada en un tipo de plantas cuya caracteristicas principales son la hiperacumulacion de sustancias toxicas, y transformacion de dichos compuestos gracias a sus propiedades biologicas. Recientemente, se han estudiado el empleo de especies nativas como el caso de las Heliconias, cuyo uso mas reconocido es en la ornamentacion. Los estudios realizados con Heliconia psitttacorum para evaluar su potencial fitorremediador se ha logrado demostrar que la especie presenta caracteristicas adecuadas a las condiciones en los humedales construidos para el tratamiento de aguas residuales, a partir de su capacidad de eliminacion de DB[O.sub.5], DQO y SST, por encima del 70 % de remocion sin detrimento de sus propiedades fisiologicas. Los resultados aqui presentados plantean la necesidad de ampliar la evaluacion del desempeno de especies nativas frente a la capacidad de tolerancia de las mismas para el manejo del estres del contaminante. Esta informacion complementaria es importante para identificar los problemas del tratamiento de aguas residuales mediante la fitoremediacion en zonas tropicales.

Palabras clave: fitoremediacion, humedales artificiales, Heliconia, plantas hiperacumuladoras.

ABSTRACT

Phytoremediation is a process that use plants for the treatment of contamination in the water, soil and air. Surface and Subsurface flow constructed wetlands are the main technological application for water matrix, based in a specific plant type whose main features are hyper accumulate of toxics substances and transformation of these substances through biological properties. Recently, there has been studying the use of native plants such as Heliconia, which it is well-known for ornamental purposes. Recent studies has demonstrated the performance of H. psittacorum for wastewater treatment, based in its removal capacity in terms of DB[O.sub.5], DQO and SST (efficiencies >70 %). Those results indicate the importance to evaluate removal efficiencies, plant tolerance and physiological responses under stress conditions. Additional studies are needed to identify the optimal bed design for the treatment of high-strength wastewater in tropical areas.

Key words: phytoremediation, constructed wetlands, Heliconia, hyper accumulator plants.

BIOPROSPECTING OF NATIVE PLANTS FOR THEIR USE IN BIOREMEDIATION PROCESS: HELICONIA PSITTACORUM CASE (HELICONIACEAE)

1. Introduccion

La fitoremediacion se define como el uso de plantas para eliminar, destruir o transformar contaminantes del suelo, agua y aire (Zhi-xin et al., 2007; Panich-Pat et al., 2010). En este proceso, las plantas son seleccionadas principalmente por su potencial fisiologico, como en el caso de enzimas presentes para tolerar y asimilar sustancias toxicas, por sus tasas de crecimiento, por la profundidad de sus raices y su habilidad para bioacumular y/o degradar contaminantes (Pena-Salamanca et al., 2005; Ospina-Alvarez et ai, 2006; Wei et al., 2009). La vegetacion con este tipo de caracteristicas se conoce como plantas hiper-acumuladoras (Pena-Salamanca, 2005), por su capacidad de acumular uno o mas elementos inorganicos, a niveles cien veces mas altos que el ambiente circundante y que otras especies creciendo bajo las mismas condiciones ambientales (Pilon-Smits, 2005).

En las eco tecnologias de tratamiento como el caso de los humedales artificiales, las plantas cumplen un papel preponderante en la transformacion de las sustancias toxicas que alli se depositan. Estas deben adaptarse a una situacion de estres por cuanto estan expuestas a la contaminacion (Bragato et al., 2006; Wei et al., 2009). La evaluacion de parametros fisiologicos como el potencial hidrico, retencion y eliminacion de nitrogeno (N) y las tasas fotosinteticas, sirven de indicadores de la capacidad de respuesta de la planta (Tanner, 2001). En el afluente del humedal, la materia organica contenida en el agua residual domestica (ARD), se presenta en forma de material suspendido y disuelto, y abarca un gran numero de compuestos quimicos. La cantidad de estos compuestos es caracterizada por parametros como la demanda bioquimica de oxigeno (DB05), la demanda quimica de oxigeno (DQO), carbono organico total (COT) y solidos suspendidos totales (SST) (Gomez & Segura, 2008; Pena-Salamanca et al., 2009).

Sobre el funcionamiento de este tipo de sistemas y el papel de la vegetacion es muy poco lo que se conoce, especialmente en latitudes tropicales, por lo que se hace necesario estudiar los procesos internos involucrados en la transformacion del contaminante con el fin de optimizar su desempeno (Kivaisi, 2001; Barcelo & Poschenrieder, 2003; Gomez & Segura, 2008). En ellos, plantas y microorganismos, participan activamente en la eliminacion de contaminantes como patogenos, nutrientes o quimicos organicos e inorganicos (Bragato et al., 2006; Kantawanichkul et al., 2009; Konnerup et al., 2009). Las plantas secuestran los nutrientes y los almacenan en raices y brotes o para el caso de metales pesados, los acumulan en otros tejidos, siendo utiles asi en los procesos de biorremediacion (Bragato et al., 2006). Entre los mecanismos de transformacion o eliminacion de contaminantes evidenciados en estas unidades se encuentran: sedimentacion, precipitacion, transformacion quimica, adsorcion, cambio ionico en la planta, biodegradacion del sustrato, rompimiento, transformacion y asimilacion de nutrientes (Haberl et al., 1998; 1999; Quipuzco, 2002).

Heliconia psittacorum (Kress et. al. 2001, Kress et. al. 1993) es una especie neotropical de uso comercial que desde los anos 70's se ha cultivado, debido en gran parte, a su valor ornamental. La mayoria de las especies del genero Heliconia, se distribuyen en el Neotropico, desde el sur de Mexico hasta el norte de Argentina, incluyendo las islas del Caribe. Colombia es considerada el pais mas diverso en Heliconias con 94 especies que equivalen a aproximadamente el 50% del total de especies descritas. En el pais, las especies de este genero alcanzan la mayor diversidad entre los 500 y los 1500 m.s.n.m. y tienen dos sitios altamente diversos: la vertiente Pacifica y los Andes (Kress et. al. 1993). Recientemente, estudios han evaluado el papel de esta especie en la remediacion de aguas residuales encontrando efectos positivos en la bioremediacion (Ascuntar & Toro 2007, Gomez & Segura 2008, Gutierrez 2009a 2009b, Sandoval 2009, Pena et al., 2011). Estas evidencias muestran una cierta tolerancia de H. psittacorum a un amplio espectro de condiciones ambientales, por lo que la hace una especie atractiva para su uso en sistemas naturales como los humedales construidos subsuperficiales (HC) para el tratamiento de aguas residuales (Brisson y Chazarenc, 2009, Maza, 2006, Madera et al., 2013).

El proposito de este trabajo es examinar el papel de las plantas en los procesos de transformacion y eliminacion de la materia organica en sistemas naturales para el tratamiento de aguas residuales como el caso de los HC, utilizando como planta modelo la especie Heliconia psittacorum a partir de trabajos cientificos realizados en Colombia. Adicionalmente, se presentara la informacion de la respuesta fisiologica de la vegetacion frente al estres generado por la presencia de contaminantes en la matriz agua, asi mismo, se hace un analisis comparativo de la potencialidad de plantas cosmopolitas y tropicales para su uso en la fitoremediacion.

2. Metodologia

La metodologia empleada tuvo en cuenta la revision y analisis de documentos y articulos cientificos relacionados con experiencias en el uso de Heliconia en HC (fitoremediacion) de aguas residuales. El analisis se realizo a partir de la evaluacion del desempeno de las especies en estos sistemas naturales, para lo cual se tomaron en cuenta variables que se detallan en la Tabla 1. Las especies seleccionadas fueron Heliconia psittacorum como planta modelo de ambientes tropicales y una planta cosmopolita como el caso Phragmites australis, especie comunmente empleada en humedales construidos para el tratamiento de aguas residuales (Zhi & Ji 2012).

3. Humedales Construidos

En los humedales construidos subsuperficiales (HCS), los procesos aerobicos predominan cerca de la rizosfera, en la cual se presenta el crecimiento microbiano mas importante de la superficie del medio de soporte (Madigan et al, 2004; Gomez & Segura, 2008; Li et al., 2009). Lo anterior, da lugar a diferentes procesos microbianos que la convierten en la zona de reaccion activa de estos sistemas (Kadlec et al, 2000; Stottmeister et al, 2003). En terminos generales los HCS (Figura 1) estan compuestos de un medio filtrante, de un tipo de vegetacion y microorganismos asociados, cada uno desempenando funciones que favorecen el tratamiento del agua residual, a traves de la captura y fijacion de la materia organica y su posterior incorporacion a los procesos fisiologicos de plantas y microorganismos (Kura et al, 1997). Los HCS pueden ser ademas de flujo horizontal o flujo vertical (Chazarenc & Merlin, 2004; Cooper, 2004). Estos sistemas se han convertido en alternativas economicas y efectivas, utilizados en varios paises de zonas templadas (Zhi-xin et al, 2007; Bragato et al, 2009; Kantawanichkul et al, 2009; Mirza et al, 2011).

3.1 Plantas hiperacumuladoras

Las plantas hiperacumuladoras tienen la capacidad de acumular y transformar una variedad de compuestos toxicos, en especial metales (Mirza et al, 2011, Pena-Salamanca et al, 2004). Su capacidad fitorremediadora se mide a partir de sus tasas de crecimiento y de acumulacion, para obtener un valor de extraccion (en gramos o kilogramos de metal por hectarea y ano), ademas deben presentar un alto rango de tolerancia a condiciones toxicas (Zhi-xin et al, 2007). Este tipo de plantas se definen como aquellas que contienen mas de 0,1% de su peso seco de Co (Cobalto), Cu (Cobre), Cr (Cromo), Pb (Plomo) o Ni (Niquel), o 1% de su peso seco de Mn (Manganeso) o Zn (Zinc) (Prassad, 2004; Wei et al, 2009). No obstante, existen especies naturales o mejoradas que pueden acumular concentraciones de 2-4% de su peso seco (Brooks, 1998).

Debido a que los requerimientos de eliminacion de metales son cada vez mayores, se calcula que las plantas naturales son muy lentas para ajustarse a estas medidas. La principal limitante de las plantas hiperacumuladoras naturales, es su baja tasa de crecimiento, por lo cual se considera incrementar sus tasas por medio de ingenieria genetica, para alcanzar valores mayores. Por otro lado, la limitada solubilidad de los metales en los suelos es otro inconveniente que esta siendo resuelto con el uso de quelantes u otros surfactantes en el suelo o en el agua, o con la combinacion de la fitoremediacion con tecnicas in situ como la electroosmosis para estimular la movilidad de los metales hacia la planta. Igualmente, el uso de hongos simbioticos con las raices (micorrizas), esta siendo estudiado para mejorar la habilidad de la planta para absorber agua y ciertos nutrientes, incrementando el area superficial disponible para la absorcion (Prassad, 2004).

Entre las plantas comunmente usadas en estos sistemas de HCS se pueden encontrar especies de la familia, Brassicaceae, y plantas acuaticas del genero Typha, Juncus, Lemna y Eichornia, entre otras (Pena-Salamanca, 2005). El papel de estas y otras plantas en la fitorremediacon, puede observarse en la Tabla 2. Al momento de seleccionar una planta para fitoremediacion, es importante tener en cuenta sus requerimientos fisiologicos de crecimiento y su condicion de planta nativa o introducida para evaluar su espectro de distribucion. Recientemente se ha venido estudiando la vegetacion nativa que permita identificar especies con potencial para su uso en fitoremediacion a partir de biodiversidad regional tropical (Prassad, 2004). En la Tabla 3, se consignan diferentes especies vegetales nativas tropicales, junto con los parametros analizados y algunas aplicaciones a nivel local y nacional.

Los procesos esenciales de la fitoremediacion se muestran en la Figura 2. Estos mecanismos incluyen desde la extraccion de contaminantes del suelo o del agua, la concentracion de los mismos en el tejido vegetal, su transformacion por medio de procesos fisiologicos o de facilitamiento por interacciones bioticas; y la volatilizacion o transpiracion del contaminante por parte de la planta (Zhi-xin et al., 2007; Mirza et al., 2011).

La fitoextraccion se constituye en la captacion de contaminantes por las raices de las plantas y la translocacion de estos dentro de ellas (Mirza et al., 2011). Sin embargo, el crecimiento lento de las plantas hiperacumuladoras lleva a una baja produccion de biomasa y un sistema radicular poco profundo (Li et al, 2009). La biomasa de estos contaminantes extraidos puede ser utilizada como fuente para reponer las deficiencias. No obstante, el metal puede llegar a tener efectos fitotoxicos y por tanto se debe restringir su acceso por parte de animales y material vegetal cosechable. Los contaminantes para los cuales aplica esta estrategia son metales como Ag (Plata), Cd (Cadmio), Co, Cr, Cu, Hg (Mercurio), Mn, Mo (Molibdeno), Pb, Ni, Zn; metaloides como As (Arsenico) y Se (Selenio); los radionucleidos [sup.90]Sr, [sup.137]Cs, [sup.239]Pu (Plutonio), [sup.238]U (Uranio), [sup.234]U; y no metales como el B (Boro). Las plantas de familias Brassicaceae, Eupliorbiaceae, Asteraceae, Lamiaceae o Scrophulariaceae, son ejemplos de plantas utilizadas en estos procesos (Prassad, 2004).

La rizofiltracion consiste en la absorcion de los contaminantes dentro de las raices, por medio de procesos bioticos o abioticos. Los exudados producidos en las raices pueden causar la precipitacion de algunos metales. Los contaminantes son eliminados, luego de ser inmovilizados o acumulados dentro de las plantas. Esta tecnica es comunmente utilizada en suelos donde el contaminante debe estar en solucion para ser absorbido por el sistema vegetal. Las plantas requieren un soporte y pueden ser usadas in situ o ex situ. Aplica para contaminates como el [Pb.sup.2+], Cd, Zn, Cu, Ni, Cr y los radionucleidos U, Cs y Sr. Entre las plantas acuaticas utilizadas en rizofiltracion, se incluyen Eichornia crassipes, Hydrocotyle umbelata, Lemna minor, Azolla pinnata (Prassad, 2004; Giri & Patel, 2011).

La inmovilizacion de un contaminante del suelo o el agua por medio de absorcion, precipitacion y acumulacion por raices, es definida como fitoestabilizacion (Mirza et al, 2011). La planta puede alterar las condiciones del medio, al convertir metales de un estado de oxidacion soluble a uno insoluble. Por tanto. Esta estrategia es utilizada en tratamientos de suelo, sedimentos y lodos y es menos disruptiva que otras tecnologias, ademas de tener un menor costo. Sin embargo, tiene como desventaja que los contaminantes permanecen en el suelo y las plantas pueden necesitar mantenimiento a largo plazo. Entre las plantas utilizadas para reducir la filtracion de metales en suelos contaminados, son Brassica juncea, Argrostris tenuis y Festuca rubra. Los contaminantes para los cuales se ha aplicado la fitoestabilizacion, son el As, Cd, Cr, Cu, Hg, Pb y Zn (Prassad, 2004).

La fitodegradacion es la transformacion de un contaminante, por medio de compuestos producidos por las plantas. Particularmente, el rompimiento de un contaminante organico, es facilitado por la actividad microbial en la zona radicular, y es llamado rizodegradacion. En esta zona se liberan compuestos como azucares, acidos grasos, esteroles, aminoacidos, acidos organicos, factores de crecimiento, nucleotidos, flavonoides, enzimas y otros compuestos, todos exudados por las raices. Por su presencia, la actividad microbial puede ser aumentada en esta zona, resultando en la biodegradacion de contaminantes organicos del suelo. No obstante, los exudados pueden estimular microorganismos no degradadores, que se desarrollen a expensas de aquellos degradadores. Igualmente, las raices pueden modificar las condiciones del suelo, al aumentar la entrada de aire y regular el contenido de humedad, asi crear condiciones mas favorables para la biodegradacion de microorganismos nativos. Este sistema es de bajo costo y tiene como ventaja que la transformacion del contaminante que ocurre in situ. Sin embargo, puede tomar un tiempo el desarrollo de una zona radicular extensa. Las plantas mas comunmente utilizadas son Morus rubra. Mains fusca, Menta spicata, Medicago sativa, Agropyrum desertorum, Oriza sattiva, Typha latifolia y varias especies de algas (Pena-Salamanca et al, 2011). Estas plantas necesitan fertilizacion adicional debido a la competencia de nutrientes con las poblaciones microbianas. Se aplica en contaminantes como pesticidas (atrazina, diazinon, propanil herbicida), surfactantes, solventes clorados, pentaclorofenol, hidrocarburos aromaticos policiclicos y de petroleo totales (Prassad, 2004).

Finalmente, la captacion y transpiracion de un contaminante modificado a la atmosfera, se conoce como fitovolatilizacion (Mirza et al, 2011). La ventaja de este proceso es que los contaminantes pueden ser transformados en formas menos toxicas e incluso pueden ser sujeto de procesos de degradacion mas rapidos y efectivos. Sin embargo, de igual forma pueden ser liberados contaminantes o metabolitos daninos a la atmosfera, o incluso pueden acumularse en la vegetacion y pasar a otras partes, como frutos y madera. Las plantas comunmente usadas en este proceso son Medicago sattiva, Brassica juncea, Brassica napus y Arabidopsis taliana. Entre los contaminantes modificados por estas plantas, se encuentran aquellos organicos como solventes clorinados y algunos inorganicos como Se y Hg (Prassad, 2004).

4. Resultados

4.1 Eliminacion de Materia Organica, Nutrientes y Metales Pesados

Las plantas del genero Heliconia (Heliconaceae), pretenecientes al orden Zingiberales (platanillos), son hierbas perennes, nativas de las zonas del Caribe y America central y del sur (Berry & Kress, 1991). Originarias de zonas de altitud media y baja, de O a 1200 metros sobre el nivel del mar; en el caso de Colombia se cuenta con especies hasta los 2400 metros de altitud (Corporacion Autonoma Regional del Valle del Cauca, 2007). Al ser plantas nativas del tropico, proveen habitat para muchas especies de organismos que dependen de ella como alimento (Arango, 2007). En el Valle del Cauca, crecen el 73 % de las Heliconias de Colombia y se puede estimar que tiene 50 o mas especies distribuidas a lo largo de su territorio administrativo (Betancur & Kress, 1995).

En la ultima decada, se han desarrollado diferentes trabajos para evaluar la respuesta de plantas del genero Heliconia a diferentes escalas (Figura 3). El proposito de estos trabajos fue evaluar y proponer una opcion tecnologica verde que parte del principio que las plantas son bombas direccionadas solarmente y pueden movilizar contaminantes en varios sentidos, lo cual ha creado y despertado un alto interes en el mundo academico y cientifico dado sus multiples y poco conocidos mecanismos de eliminacion (Raskin et al., 1997). Ademas de los beneficios ambientales del tratamiento de aguas residuales, las Heliconias pueden tambien proveer otros servicios ambientales con beneficios economicos asociados (Belmont & Metcalfe, 2003).

En la Tabla 4 se reportan los resultados del potencial fitorremediador de Heliconia psittacorum y se compara con humedales sin vegetacion y con la especie cosmopolita mas ampliamente empleada y sembrada en procesos de eliminacion de contaminantes en aguas residuales (humedales construidos) como el caso Phragmites australis (Zhi & Ji, 2012). En terminos generales, se encontro que estas dos especies contribuyen a la eliminacion de contaminantes en igual proporcion. Ademas, el desempeno de los sistemas sembrados con estas especies en la mayoria de los casos fue consistente con lo reportado en la literatura en cuanto a eliminacion de materia organica, y se encuentra entre el rango estipulado por diversos autores (60 - 80%) (Reed et al., 1995; Kadlec & Knight, 1996; Karathanasis et al., 2003; Ascuntar & Toro, 2007). Estos hallazgos muestran la potencialidad de emplear la Heliconia sp en el proceso de fitoremediacion de aguas residuales.

Debido a que la mayoria de macrofitas emergentes pueden trastocar oxigeno de las hojas a las raices, se presentan micro-zonas aerobicas en la superficie de las raices y los rizomas, lo cual crea las condiciones en la zona de raiz de la planta que ayudan al desarrollo de microorganismos que participan en la descomposicion de materia organica y la nitrificacion, respectivamente (Brix, 1993). Este fenomeno fue reportado en casi todos los documentos revisados, donde destacan que H. psittacorum puede disponer una buena capacidad para proveer oxigeno al sistema radicular, beneficiando el proceso de nitrificacion (no se reportan valores de transferencia de oxigeno).

Gutierrez (2009a) registro un mejor desempeno de estas plantas en la eliminacion de DOQ y DB[O.sub.5] para la condicion de mas alta carga contaminante aplicada al reactor sembrado con la especie Heliconia sp, situacion igualmente reportada por Madera et al, (2013). Montoya et al., (2010), encontraron que en la eliminacion de DQO, COD y DB[O.sub.5], no habian diferencias entre las especies Heliconia sp y Phragmities au, indicando que el uso de la especie nativa ademas de mantener las mismas condiciones operacionales de la tecnologia, permite crear ambientes agradables como ornamentacion por las floracion que dicha especie produce.

La mayor asimilacion de nitrogeno ocurrio en hojas (65.7%) y raices (35,9%) y los porcentajes mas altos de desasimilacion fueron en el tallo (-1,6%). Evaluando el principal mecanismo de eliminacion de nitrogeno(N) en este caso, fue la denitrificacion, la cual elimino el 19.7% de la carga de N afluente en humedales plantados y 16.2% en los controles. Seguido por la acumulacion de N en el lecho de soporte, siendo responsable de la eliminacion del 6.2 y 5.0% del N afluente, respectivamente. El aporte de H. psittacorum en la eliminacion de la carga afluente de N por asimilacion directa solo fue del 0.2%, pero su presencia promovio la eliminacion de N, por tanto se puede sugerir su uso en este tipo de sistemas de tratamiento (Gutierrez, 2009b).

Las eliminaciones de nitrogeno amoniacal y de nitritos fueron mayores en P. australis., lo cual puede estar asociado a que las raices de esta planta al ser mas extensas y abundantes ofrecen una mayor area para transferencia de oxigeno y formacion de comunidades de microorganismos (Gomez & Segura, 2008; Li et al., 2009). Por otro lado, la inestabilidad presentada en algunos casos, pudo ocurrir por la cantidad de interacciones que se generan en la rizosfera, que dan lugar a fenomenos y eventos como nitrificacion-desnitrificacion (Yang et al., 2001, Meuleman et al., 2003; Pena-Salamanca et al., 2011), fijacion simbiotica de Nitrogeno, asimilacion biologica, muerte vegetal, adsorcion del medio (Ascuntar & Toro, 2007). Igualmente, en estos casos pueden darse procesos de transformacion como: volatilizacion del ion amonio (NH3), mineralizacion (amonificacion), reduccion de nitratos a amonio (nitrato-amonificacion), oxidacion anaerobia del amonio (Anammox), adsorcion, desorcion y lixiviacion (Vymazal, 2007). De otro lado, en algunos casos, la variacion en la saturacion de los sistemas pudo ocasionar la oscilacion en la eliminacion de fosfatos, al afectar los procesos de adsorcion y desorcion de este contaminante en el medio (Gomez & Segura, 2008).

Los resultados reportados del nitrogeno foliar en ambas especies (Heliconia y Phragmities) muestran que hay mayor acumulacion en hojas cuando las especies trataron menores cargas organicas. Asi mismo, se encontro la existencia de una diferencia en eficiencia fotosintetica en estas especies, la cual puede estar asociada a otros factores como el tipo de metabolismo de las especies, pues las plantas C4, como P. australis, usan mas eficientemente el nitrogeno, el C[O.sub.2], la radiacion solar y el agua, que las plantas tipo C3, como H. psittacorum.

Adicionalmente, el uso de plantas contribuye a la minimizacion de zonas muestras en los HCS y sirve de soporte para evitar compactacion del medio, mejorandose asi la comportamiento hidrodinamico de estos sistemas (Gomez & Segura, 2008). Por el contrario, cuando no se tienen las plantas el grado de mezcla se ve favorecido por el crecimiento de biopeliculas, puede aparecer la compactacion del lecho, entre otros factores que ocasionan progresivamente un taponamiento del sistema y una disminucion en su eficiencia hidraulica (Gomez & Segura, 2008).

En el caso de los metales pesados, Cortes et al., (2013) y Madera et al., (2013) reportaron que la Heliconia ha mostrado resultados muy alentadores, donde ubican esta especie como una planta acumuladora de metales, con gran desempeno en la eliminacion de metales pesados (Cd, Pb, Hg y Cr (VI)), de la matriz liquida contaminada con multiples metales, donde se lograron reportar porcentajes de eliminacion superior al 90% de los citados metales, indicando que no se presentaron procesos de antagonismo o inhibicion en la especie por la toma de un metal y la planta no mostro signo alguno de dano como hojas amarillas o clorosis. Los estudios con esta especie estuvieron alrededor de un 5 al 10% con mas capacidad de eliminacion de los citados metales que un sistema sin plantas. Asi mismo, esta especie en el caso de metales como Hg (II) y Cr (VI), logro traslocar una cantidad importante de estos metales desde la raiz a los tejidos aereos (tallo, hoja), caracteristica importante en el proceso de fitoremediacion, por lo cual se puede calificar esta especie como acumuladora de metales pesados y de alto potencial para emplear en sistemas de humedales construidos.

4.2 Respuestas fisiologicas y de crecimiento

En cuanto a las respuestas fisiologicas de H. psittacorum, resultados previos han demostrado mayores tasas de crecimiento y de actividad fotosintetica de esta especie en el primer tercio del largo del humedal en el sentido del flujo, en comparacion con el resto de este, debido posiblemente a que la mayor parte de la materia organica y los nutrientes eran consumidos en esta longitud (Lara, 1999). Por otra parte, Phragmites sp. acorde con los reportes mostrados en la Tabla 5, presento un crecimiento uniforme en la totalidad del area del humedal.

La emision de fluorescencia de la clorofila en plantas es una prueba sensitiva de la eficiencia fotosintetica de la planta y permite reflejar a largo plazo perturbaciones en el aparato fotosintetico (Perez et al., 2007; Hsu, 2007). Las plantas perturbadas usan menos energia radiante para la fotosintesis, disipando el exceso de luz para evitar fotoinhibicion o foto oxidacion, mediante reacciones de des-excitacion como perdida de calor y fluorescencia de la clorofila, los cuales han sido exitosamente usados como metodos no invasivos (Baker & Rosenqvist, 2004). Por tanto, las tasas fotosinteticas de la vegetacion en un humedal pueden ser consideradas un indicador fisiologico del metabolismo de la planta y de su participacion en la transformacion de los diferentes nutrientes en el sistema; igualmente, permite evaluar la produccion de biomasa vegetal que participa en la eliminacion de nutrientes del humedal, la Heliconia pssitacorum, los reportes indican que esta especie no altero su tasa fotosintetica, indicando una alta capacidad de aclimatacion a las condiciones extremas en la que fue sometida en los diferentes estudios.

Otra variable fisiologica utilizada para evaluar el efecto de la carga contaminante en el desempeno de la planta es el potencial hidrico, el cual aporta informacion sobre umbral de tolerancia del estado hidrico al interior de las plantas (Shanker et al., 2005, Lorenzen et al., 2001; Steinbachova--Vojtiskova et al., 2006; Perez et ai, 2007, Zhang et al., 2008, Martinez, 2008). Gutierrez, (2009b), reporto que H. psittacorum presento el mayor potencial (valores mas bajos), cuando estuvo sometida a caudales pequenos y menor carga de nutrientes, con valores mejores a los encontrados para la especie P. australis.

Martinez (2008), evaluo diferentes parametros para establecer la respuesta fisiologica de Heliconia psittacorum y registro condiciones optimas en ambientes con flujo de aguas residuales. La carga organica y el flujo de agua residual influencio el comportamiento de la planta (Tabla 5). Estos resultados sugieren realizar otras investigaciones para definir la eficiencia de la especie en la eliminacion de nitrogeno.

Asi mismo, se realizaron estudios evaluando la respuesta de crecimiento de diversas especies vegetales a diferentes cargas de lixiviados para su uso potencial en la eliminacion de cargas del contaminantes de este residuo liquido, Heliconia sp., Beloperone guttata, Cyperus sp., Petiveria alliacea, Gynerium sagittatum, Vetiveria zizanioides, Colocasia escalenta, Tradescantia sp., Ammana coccinea, Echinochloa colona y Cynodon dactylon, fueron estudiadas. Los resultados mostraron que la velocidad de crecimiento en los tratamientos con lixiviados no fue significativamente diferente con respecto al control (sin lixivado) para la mayoria de las especies (Tabla 6). Todas las especies vegetales presentaron crecimiento positivo a las cargas a las que fueron sometidas. Las especies con mayor adaptabilidad fueron Colocasia esculenta, Echinochloa colona y Tradescantia sp.; con adaptabilidad alta fueron Petiveria alliacea, Cynodon dactylon y Beloperone guttata; con adaptabilidad media Ammana coccinea, Heliconia sp. y Gynerium sagittatum; y con adaptabilidad baja el Cyperus sp (Torres y Vasquez, 2010).

Finalmente, Arias y Brix (2003) destacan el desarrollo y la investigacion de la tecnologia de humedales construidos en Colombia, al reconocer varias experiencias colombianas documentados desde el ano 1998 con la opcion de estar disponibles en todo el mundo. Un aspecto adicional a resaltar es el potencial uso de esta tecnologia sembradas con especies nativas de Colombia para el mejoramiento de la calidad de agua del rio Bogota, tal como lo apuntan Rodriguez y Opsina (2005).

Conclusiones

Los estudios realizados con Heliconia psitttacorum para evaluar su potencial fitorremediador demuestran que esta planta presenta caracteristicas de aclimatacion adecuadas a las condiciones en los humedales construidos para el tratamiento de aguas residuales en el pais. Entre las caracteristicas mas relevantes, es la capacidad de de eliminacion de DB[O.sub.5], DQO y SST, mayor a 60% en la mayoria de los estudios, su capacidad para acumular metales pesados sin detrimento de sus propiedades fisiologicas y su rapido crecimiento y desarrollo. Por otro lado, esta planta genera una ganancia estetica por la belleza de su inflorescencia, lo cual a su vez, puede generar beneficios economicos al comercializarse.

Teniendo en cuenta la necesidad que existe en realizar programas y proyectos efectivos para el control de la contaminacion en Colombia generada por la descarga aguas residuales crudas en cuerpos hidricos, el uso de la eco-tecnologia humedal construido sembrado con Heliconia psittacorum, muestra que es una alternativa costo-efectiva ideal para este proposito.

Es necesario ampliar la evaluacion del desempeno de especies nativas en diversas matrices como agua, aire y suelo y su respuesta frente a la capacidad de tolerancia de las mismas para el manejo del estres del contaminante. Esta informacion beneficiara el desarrollo de nuevas tecnologias para resolver los problemas del tratamiento de aguas residuales mediante la fitoremediacion.

Agradecimientos

Los autores desean expresar sus agradecimientos a Maria Isabel Arce por su valioso apoyo en la edicion final del manuscrito. A UNIVALLE, ACUA VALLE S.A. E.S.P., BUGASEO S.A E.S.P, por su colaboracion en el trabajo de campo de muchas de las tesis de pregrado y postgrado de la Universidad del Valle, realizadas en la estacion experimental de Ginebra.

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Recibido: 21 de marzo de 2013

Aceptado: 14 de noviembre de 2013

Pena-Salamanca Enrique J.*, Madera-Parra Carlos A.**, Sanchez, Jesus M.***, Medina-Vasquez Javier****

* Universidad del Valle. Facultad de Ciencias, Departamento de Biologia enrique.pena@correounivalle.edu.co

** Universidad del Valle, Facultad de Ingenieria, Escuela EIDENAR carlos.a.madera@correounivalle.edu.co

*** Universidad del Valle, Facultad de Administracion, Instituto de Prospectiva, jotasanchez19@yahoo.com

**** Universidad del Valle, Facultad de Salud, Escuela de salud publica, Maestria en salud publica jmedina@univalle.edu.co

Leyenda: Figura 1. Elementos de un humedal artificial de flujo subsuperficial.

Leyenda: Figura 2. Procesos de fitoremediacion, principalmente utilizados en medio terrestre y acuoso.

Leyenda: Figura 3. Imagenes experimento a escala laboratorio (a) y escala piloto (b) usando Heliconia psittacorum. Fuente: Madera et al., 2013 y Ascuntar et al., 2009.
Tabla 1. Variables empleadas para la comparacion del
desempeno de Heliconia psittacorum en el tratamiento de
aguas residuales.

Parametro            Descripcion

Materia organica     Busca establecer la capacidad del sistema
(MO): DB[O.sub.5]    para reducir el contenido de materia
DQO,SST              organica en el agua, lo cual es importante
                     dado el impacto ambiental que la MO causa
                     en los cuerpos hidricos.

Nutrientes:          Determinar que tan eficiente es el sistema
Nitrogeno y          con Heliconia ps en la reduccion de los
Fosforo              parametros que mas contribuyen a fenomenos
                     tan complejos como la eutrofizacion de
                     cuerpos de agua especialmente oligotroficos

Patogenos: e coli    Determinar el aporte en reducir entero
y huevos de          bacterias y helmintos asociados a
helmintos            enfermedades del tracto digestivo en el ser
                     humano.

Metales pesados:     Identificar la capacidad de acumulacion de
Cd (II), Hg (II),    metales pesados, que son elementos con un
Pb (II) y Cr (VI)    alto grado de toxicidad para el ser humano.

Tabla 2. Plantas usadas en fitoremediacion (Modificada de Prassad,
2004 y Torres & Vasquez, 2010).

Planta                  Papel en fitoremediacion

Agropyron cristatum     Remediacion  de  compuestos  organicos
                        como PCP (fenilciclohexilpiperidina) y
                        PAH (Polihidroxialcanoatos)

Alyssum spp.            Acumula niquel

Amaranthus              Acumula [sup.137]Cs (Cesio)
retroflexus

Armoracia rustica       Cultivos de pelos radiculares retiran
                        metales pesados

Armeria maritima        Acumula plomo

Asthenatherum           Remediacion de hidrocarburos de petroleo
forsskalii

Altriplex prostrata     Retira sal del suelo

Azolla pinnata          Acumula plomo, cobre, cadmio y hierro

Brassica canola         Remedia suelos contaminados con [sup.137]Cs

Brassica juncea         Hiperacumuladora de metales

Cannabis sativa         Hiperacumuladora de metales

Cardamonopsis           Hiperacumuladora de metales
hallerii

Ceratophyllum           Acumuladora de metales. Retira TNT
demersum                (tri-nitro tolueno)

Cyperus                 Remediacion de hidrocarburos de petroleo
conglomeratus

Datura innoxia          Acumula bario

Eucalyptus spp.         Retira sodio y arsenico

Eichornia crassipes     Acumula plomo, cobre, cadmio y hierro

Helianthus annuus       Acumula plomo y uranio Retira [sup.137]Cs y
                        [sup.90]Sr (Estroncio) en reactores
                        hidroponicos

Hydrocotyle             Acumula plomo, cobre, cadmio y hierro
umbellata

Kochia scoparia         Retira [sup.137]Cs y otros radionucleicos

Lemna minor             Acumula plomo, cobre, cadmio y hierro

Myriophyllum            Degrada TNT
spicatum

Phaseolus               Acumula [sup.137]Cs
acutifolius

Phragmites communis     Tratamiento de contaminantes organicos en
                        aguas residuales

Potamogeton nodus       Elimina TNT

Populus deltoides       Agua freatica contaminada con TCE
                        (tri-cloro etileno)

Populus                 Degradacion de TCE
charkowiiensis x
P. incrassata

Populus trichocarpa     Eliminacion de TCE, TCA (tricloroetano) y
x P. deltoides          CT (tetracloruro de carbono)

Paulownia sp.           Disminuye el N. Posee altos niveles
                        de absorcion

Sagittaria              Elimina TNT
latifolia

Salicornia              Elimina sal del suelo

Salix sp.               Fitoextraccion de metales pesados,
                        tratamiento de aguas residuales y
                        de escorrentia

Solanum nigrum          Cultivos de celulas pilosas
                        detoxifican PCBs (Bifenilos policlorados)

Spartina                Elimina sal
alternifolia

Spergularia             Elimina sal del suelo

Stipagrostis            Remediacion de hidrocarburos del petroleo
plumosa

Tamarisk                Elimina sodio y arsenico

Typha spp.              Volatilizacion de selenio

Thlaspi spp.            Acumuladora de zinc, cadmio y plomo

Vicia faba              Remediacion de hidrocarburos del petroleo

Yucca spp.              Absorcion y degradacion TNT y RDX
                        (explosivos)

Tabla 3. Algunas especies vegetales nativas tropicales
utilizadas en fitoremediacion.

Especie         Aplicacion                      Referencia

Colocasia       Fitoremediacion de mercurio     Skinner et al,
esculenta                                       (2007).
(Oreja de
burro)          Reduccion de nitrato,           Mbuligwe,
                fosforo, sulfato,               (2004).

                Reduccion de pesticidas         Cheng et al,
                y herbicidas                    (2002).

                Eliminacion de nitrato,         Bindu et al.,
                fosforo y DQO                   (2008).

                Eliminacion de                  Morgan et al.,
                N[H.sub.4.sup.+] y              (2008).
                N[O.sub.3.sup.-].

                Eliminacion de Cd.              Mandakini et al.,
                                                (2005).

Petiveri        Efecto del nitrogeno e          Perez et al.,
alliacea        irradianza en la eficiencia     (2007).
(Anamu)         fotosintetica

Echinochloa     Efecto en la germinacion por    Rout et al.,
colona          sometimiento a Cr(VI)           (2000).
(Liendre de
puerco)

Vetiveria       Reduccion de nitrogeno          Xiao et al., (2009)
zizanioides     amoniacal, total, fosforo
(Vetiveria)     total, DBO, DQO

                Efectos en el crecimiento       Rotkittikhun et
                por exposicion a Lixiviados.    al., (2007

                Efecto por el riego             Edelstein et al.,
                con fertilizantes               (2009).

Heliconia       Efecto en el crecimiento al     Torres y Vasquez,
Psittacorum.    riego con lixiviados de         (2010
(Heliconia)     rellenos sanitarios

                Eliminacion de DBO5, DQO,       Ascuntary Toro
                Nitrato, TKN, NH4, orto         (2007); Gutierrez
                fosfato y SST                   (2009); Mosquera
                                                (2010); Ascuntar-
                                                et al., (2009)
                                                Sandoval (2010);

                Eliminacion de DQO,             Konnerup et al.,
                P-P[O.sub.4], N[H.sub.4] ,      (2009).
                N[O.sub.3]

                Eliminacion de Materia          Paulo et al.,
                organica y nutrientes           (2008)

                Eliminacion de metales          Madera et al, 2013
                pesados: Cd (II), Cr (VI),
                Pb (II) y Hg (11).

                Eliminacion de Cr (VI) y        Cortes et al, 2013a.
                Nitrogeno.

                Eliminacion de DQO,             Cortes et al, 2013b
                DB[O.sub.5] y
                N[H.sub.4.sup.+]

Gynerium        Biomasa y crecimiento de        Torres y Vasquez,
sagittatum      la especie                      (2010).
(Cana brava)
                Eliminacion de DB05, DQO,       Stewar, (2005)
                N[H.sub.4.sup.+] y NO3

                Eliminacion de Cr (VI)          Cortes et al,
                y Nitrogeno                     2013a.

                Eliminacion de metales          Madera et al, 2013
                pesados: Cd (II), Cr (VI),
                Pb (II) y Hg (II)

Tabla 4. Eficiencias (%) de eliminacion promedio para H.
psittacorum y P. australis.

Parametro     H. psittacorum               P. australis   Sin Plantas
                                                          (SP)

DB            A&T *      63                63             63
[O.sub.5]
              G&S **     60                80             74

              Ga ***     68                79             71

              S ****     65                77             70

              Gb *****   57                               52

              Mo+++      97                --             97

DQO           A&T *      59 (Totales) y    58 (Totales)
                         42 (Filtrada)     y 41
                                           (Filtrada)

              G&S **     63                77

              Ga ***     63                70

              S ****     65 (Totales) y    74 (Totales)
                         52 (Filtrada)     y 53
                                           (Filtrada)

              Gb *****   53

              Mo+++      95                --

SST           A&T *      90                88             91

              G&S **     78                85             79

              Ga ***     --                --             --

              S ****     84                87             85

              Gb *****   --                --             --

Nitrogeno     A&T *      Disminucion       Variacion      Disminucion
Amoniacal                longitudinal      longitudinal   longitudinal
(N[H.sub.
3]/N[H.       G&S **     9                 39             9
sub.4.
sup.+])       Ga ***     18(N[H.sub.       36(N[H.sub.    10 (N[H.
                         4.sup.+])         4.sup.+])      sub.4.sup.+])

              S ****     20(N[H.sub.       38 (N[H.sub.   9 (N[H.
                         4.sup.+])         4.sup.+])      sub.4.sup.+])

              Gb *****   33(N[H.sub.3])    --             27 (N
                                                          [H.sub.3])
Nitritos      A&T *      Concentraciones
y Nitratos               heterogeneas en
(N[O.sub.                cada etapa
2.sup.-]/
N[O.sub.3.    G&S **     43(N[O.sub.       65 (N[O.sub.   48 (N[O.
sup.-])                  2.sup.-])         2.sup.-])      sub.2.sup.-])

              Ga ***     --                --             --

              S ****     -32y -49          65 y -112      -22 y -77

              Gb ***     -3,4 (N[O.sub.                   16 (N[O.
                         3.sup.-])                        sub.3.sup.-])

              Ma+        48 y 35           --             45 (N[H.
                         (N[H.sub.4.                      sub.4.sup.+])
                         sup.+] y N[O.
                         sub.3.sup.-])

              Co++       40 (N[O.sub.      --
                         3.sub.-])

                         50 (N[O.sub.
                         4.sub.+])                        --

Fosfatos      A&T *      Comportamiento oscilatorio cion fueron
(P[O.                    negativos) en sentido longitudinal
sub.4]                   (La mayor parte de porcentajes de
                         eliminacion fueron negativos)

              G&S **                       Oscilacion
                                           permanente

              Ga ***     -111              -257           -244

              S ****     10                30             10

              Gb *****   10                --             23

Metales       Ma+        95 Cd, Pb,        --             90
                         Hg, Cr (VI)

              Co++       60 Cr (VI)                       --

* A&T-> Ascuntar & Toro (2007) ** G&S-> Gomez & Segura (2008)
*** Ga-> Gutierrez (2009a); **** S-> Sandoval (2009); ***** Gb->
Gutierrez (2009b), + Ma>Madera et al., 2013; ++ Co>Cortes et
al., 2013; Mo+++>Montoya et al, 2010.

Tabla 5. Respuestas Fisiologicas de Heliconia psittacorum.

                  Diferencia         Rango
                  con plantas
                    control

Nitrogeno             Si        2,6 a 5,6mg/g
Foliar

Potencial             Si        -1,31 a-
Hidrico                         0,04Mpa Entrada:
                                -1,7 a 0,49
                                Salida:-2,11
                                a 0,18

Eficiencia            No        0,78 a 0,85
Fotosintetica                   Valor normal
                                0,8 a 0,87

Biomasa               Si        Concentracion
                                de Nitrogeno
                                Entrada>Medio>
                                Salida

Parametros            --        Nitrato>
Fisicoquimicos                  Nitrito>Amonio

                               Observaciones

Nitrogeno         Incremento de la asimilacion en la
Foliar            entrada del humedal proporcional al
                  incremento de la biomasa.

Potencial         Valores de potencial cercanos a cero a
Hidrico           la entrada del humedal y mas negativos
                  a la salida, en relacion con los
                  requerimientos hidricos en la planta.

Eficiencia        Respuesta fotosintetica positiva a lo
Fotosintetica     largo del humedal.

Biomasa           Alcanzo su crecimiento maximo a la
                  entrada del humedal.

Parametros        Los datos permiten establecer el
Fisicoquimicos    comportamiento del humedal para la
                  eliminacion de nitrogeno.

Tabla 6. Comparacion de la velocidad de crecimiento en
once especies de plantas nativas en tallos y hojas.

Especies vegetales                        Crecimiento   Crecimiento
                                          en Tallo      en Hojas

Heliconia sp.                             VR>VC         VR>VC
Petiveria alliacea (Anamu)                VR>VC         VR>VC
Tradescantia sp.                          --            VR>VC
Colocasia esculenta (Oreja de burro)      VR>VC         VR>VC
Vetiveria zizanioides (Vetiveria)         --            VR>VC
Gynerium sagittatum (Cana brava)          VR<VC         VR>VC
Cynodon dactylon (Pelo de indio)          --            VR>VC
Ammana coccinea (Palo de agua)            VR>VC         VR>VC
Echinochloa colona (Liendre de puerco)    VR>VC         VR>VC
Beloperone guttata (Camaron Amarillo)     VR>VC         VR>VC
Cyperus sp. (Papiro Enano)                VR<VC         --

* VR: Velocidad en Replicas * VC: Velocidad en Control
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Title Annotation:CIENCIAS NATURALES
Author:Pena-Salamanca, Enrique J.; Madera-Parra, Carlos A.; Sanchez, Jesus M.; Medina-Vasquez, Javier
Publication:Revista de la Academia Colombiana de Ciencias Exactas, Fisicas y Naturales
Date:Dec 1, 2013
Words:9531
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