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Biological aspects of Dichelops melacanthus at three temperature, reared on immature 2B688Hx and 2B688 corn grains/ Aspectos biologicos de Dichelops melacanthus em tres temperaturas, alimentados com graos imaturos de milho 2B688Hx e 2B688.

INTRODUCAO

O percevejo barriga-verde Dichelops melacanthus (Hemiptera: Pentatomidae) tem crescido em importancia recentemente, principalmente em razao da capacidade de ocasionar danos na cultura do milho (ROZA-GOMEZ et al., 2011). No Brasil, essa especie encontra-se distribuida principalmente nas regioes produtoras entre o norte do Parana e o Centro-Oeste, provavelmente, em razao das temperaturas mais elevadas. Recentemente, estudos tem indicado um cenario de elevacao da temperatura media do globo terrestre (IPCC, 2014), e esse fato pode impactar diretamente sobre a biodinamica dos insetos. De acordo com CHRISTENSEN (2007), sutis alteracoes na temperatura ja sao suficientes para comprometer o desenvolvimento dos organismos mais suscetiveis. Alem disso, a temperatura tambem apresenta influencia sobre a distribuicao geografica das pragas (TOUGOU et al., 2009), o que pode justificar a maior ou menor abundancia de uma determinada especie em diferentes regioes produtoras.

Adicionalmente, alem da temperatura, o sucesso no desenvolvimento de uma especie esta associado com a abundancia e qualidade dos alimentos. Atualmente, o sistema produtivo de milho e representado em sua maioria pelo cultivo de linhagens de hibridos resistentes a pragas, que expressam o gene da bacteria inseticida Bacillus thuringiensis (Bt) (JAMES, 2013). No Brasil, a maioria desses materiais resistentes tem sido desenvolvida para o controle da lagarta-do-cartucho Spodoptera frugiperda (Lepidoptera: Noctuidae) (SANTOS et al., 2012). No entanto, estudos tem indicado que essa tecnologia (cultivo Bt) pode afetar tambem o desenvolvimento de organismos nao-alvo (PONS et al. 2005, VIRLA et al., 2010).

Embora os danos ocasionados por D. melacanthus em milho ocorram na fase vegetativa do milho, a especie nao e capaz de completar o ciclo biologico alimentando-se apenas com o colmo das plantas (CHOCOROSQUI & PANIZZI, 2008). Por outro lado, a disponibilidade de graos, maduros ou imaturos, permite que os insetos atinjam a fase adulta e se reproduzam (CHOCOROSQUI & PANIZZI, 2008). Desse modo, em uma lavoura de milho Bt, os individuos podem sobreviver alimentando-se dos graos maduros que permanecem junto aos restos culturais, porem os possiveis impactos da ingestao desse material sobre a especie D. melacanthus ainda nao tem sido estudada. Em razao da escassez dessas informacoes, este estudo objetivou investigar o impacto de tres temperaturas sobre os aspectos biologicos de D. melacanthus, assim como possiveis impactos dos graos de milho Bt 2B688Hx (expressa a proteina inseticida Cry1F) sobre o desenvolvimento da praga nao-alvo.

MATERIAL E METODOS

Criacao e multiplicacao de D. melacanthus

As posturas de D. melacanthus para a realizacao do experimento foram obtidas de uma colonia pertencente ao laboratorio de criacao de insetos do Instituto Agronomico Paranaense (IAPAR--Londrina, Parana), na qual esta estabelecida por 19 anos. A criacao dos insetos ocorreu com a oferta de uma dieta natural, composta por graos de soja, amendoim, girassol e vagens de feijao. Esses individuos desenvolveram-se em condicoes controladas de temperatura (25 [+ or -] 1[degrees]C), umidade relativa (60 [+ or -] 10%) e fotofase (14h).

Cultivo do milho e preparo do material utilizado nos bioensaios

Para a realizacao do estudo, foram utilizadas isolinhas de milho Bt (Herculex[R]I-2B688Hx, evento TC1507) e nao Bt (2B688). O milho Bt expressa o gene cryYF, que confere acao inseticida de alta dose a S. frugiperda e outros lepidopteros que atacam a cultura (SANTOS et al., 2012). Esses hibridos de milho utilizados no estudo sao cultivados para producao de silagem, porem tambem sao afetados adversamente por infestacao de pragas (OTA et al., 2011).

O cultivo do milho foi realizado em duas casas de vegetacao separadas, para evitar a polinizacao cruzada entre os materiais Bt e nao Bt. A semeadura foi realizada em vasos de 8L, contendo terra esterilizada. O manejo nutricional do milho foi realizado com adubacao de acordo com as recomendacoes tecnicas para a regiao (FANCELLI & NETO, 2007). O manejo fitossanitario da cultura (uso de herbicidas, fungicidas ou inseticidas) nao foi realizado, para nao influenciar no estudo. A coleta de espigas ocorreu no estadio de grao pastoso (R4), sendo imediatamente descascadas para oferta aos percevejos.

Biologia de D. melacanthus alimentados com milho 2B688Hx e 2B688 em tres temperaturas

O ensaio foi conduzido em delineamento experimental inteiramente casualizado em esquema fatorial 3x2 [3 temperaturas x 2 isolinhas de milho]. As temperaturas em que os especimes foram submetidos foram 19 [+ or -] 1, 25 [+ or -] 1 e 31 [+ or -] 1[degrees]C, em condicoes controladas com umidade relativa de 60 [+ or -] 20 % e fotofase de 14h. Para alimentacao dos insetos, foram ofertados, ad libitum, graos imaturos de milho Bt (2B688Hx) e sua isolinha nao Bt (2B688) ate atingirem a fase adulta.

Avaliacao dos aspectos biologicos da fase ninfal de D. melacanthus

Ninfas de segundo instar foram individualizadas em placas de Petri (6cm de diametro), com o fundo forrado com papel filtro. A tampa dessas placas foi perfurada (1cm de diametro) para permitir a troca gasosa e reduzir a evaporacao dentro da placa. O experimento foi instalado com 14 repeticoes (n = 5 individuos/repeticao, totalizando 70 ninfas por tratamento).

Dentro de cada placa de Petri, junto ao alimento, tambem foi disponibilizada agua para os insetos, por meio de um algodao embebido em agua em um microtubo plastico do tipo Eppendorf[R]. Para a manutencao de umidade dentro das placas, elas foram umedecidas diariamente com auxilio de uma piceta. A troca de alimentos e do papel filtro ocorreu em intervalo de ate 48h, sendo trocado sempre que necessario (contaminacao do alimento). Diariamente, foi avaliado o instar dos insetos e o numero de individuos mortos, para calcular a duracao da fase ninfal (dias) e sobrevivencia (%) em cada tratamento.

Avaliacao dos aspectos biologicos da fase adulta de D. Melacanthus

Os adultos foram pesados 24h apos a emergencia, com o auxilio de uma balanca analitica com precisao de quatro casas decimais. Posteriormente, realizou-se a separacao por sexo e a formacao de casais para a avaliacao dos parametros reprodutivos das femeas. Em razao da maior emergencia de femeas, foi colocada a proporcao de duas femeas para cada macho em cada caixa tipo Gerbox[R]. Assim como as placas de Petri, essas caixas acrilicas tambem foram forradas com papel filtro e foram realizadas duas perfuracoes na tampa (para permitir o fluxo de ar e impedir o excesso de umidade). Apos a perfuracao, foi colocada uma tela milimetrica sobre cada orificio, para evitar a fuga dos individuos.

A manutencao dos casais adultos (troca do alimento e a troca do papel filtro) seguiu a mesma metodologia estabelecida para as ninfas. No total, foram utilizadas oito repeticoes, sendo que cada repeticao foi constituida por uma caixa Gerbox[R]. As avaliacoes dos parametros da fase adulta foram realizadas no intervalo de ate 30 dias apos a primeira oviposicao. Os parametros avaliados foram: peso do adulto (mg), fecundidade das femeas (numero total de ovos) e viabilidade dos ovos (%). Dentro de cada Gerbox[R], foi colocado um chumaco de algodao que serviu como substrato para oviposicao das femeas, facilitando a coleta de ovos. Os ovos foram coletados a cada 48h e imediatamente quantificados, para posterior acondicionamento em placas de Petri (6cm de diametro). Apos isso, as placas foram colocadas novamente em suas respectivas condicoes de temperatura, para averiguar a eclosao de ninfas e calcular a viabilidade (%) dos ovos.

Analise estatistica

Todos os dados foram inicialmente submetidos aos testes de normalidade e homogeneidade, para verificar se atendiam aos pressupostos da estatistica parametrica. A partir disso, realizou-se a analise de variancia (ANOVA) pelo teste de Tukey. A diferenca foi considerada significativa quando P [less than or equal to] 0,05 (SAS Institute, 2001). Todos os dados de porcentagem foram transformados utilizando-se a formula arcsen [[(x/100).sup.1/2]].

RESULTADOS

Neste estudo, foi observado que as temperaturas 25 [+ or -] 1[degrees]C e 31 [+ or -] 1[degrees]C favoreceram o desenvolvimento ninfal de D. melacanthus, pois reduziram a duracao da fase jovem e proporcionaram as maiores taxas de sobrevivencia (Tabela 1). Porem, os individuos submetidos a temperatura de 19 [+ or -] 1[degrees]C foram prejudicados, pois tiveram um prolongamento da duracao da fase ninfal e um elevado indice de mortalidade (Tabela 1). Os adultos desenvolvidos nas temperaturas de 25 [+ or -] 1[degrees]C e 31 [+ or -] 1[degrees]C apresentaram semelhanca de peso (Tabela 2), assim como na fecundidade media (70 ovos [femea.sup.-1]) e viabilidade dos ovos (aproximadamente 79%). Por outro lado, os adultos oriundos da temperatura de 19 [+ or -] 1[degrees]C tiveram a biologia prejudicada, pois, alem do menor peso, as femeas nao ovipositaram (Tabela 2).

Quando comparada a influencia do alimento sobre a biologia de D. melacanthus, os resultados nao indicaram diferenca entre os dois tratamentos em nenhuma temperatura avaliada (Tabelas 1 e 2). Adicionalmente, foi observado que a duracao da fase ninfal e a sobrevivencia tambem foram similares (Tabela 1). Essa semelhanca dos parametros biologicos foi observada tambem para os insetos adultos, onde o peso de adultos, fecundidade e viabilidade dos ovos nao diferiu entre os tratamentos (Tabela 2).

DISCUSSAO

Apesar de o fenomeno "aquecimento global" ainda ser muito contestado, estudos ja tem indicado que a sua possivel ocorrencia podera favorecer ou prejudicar o desenvolvimento e a biodinamica de muitas pragas agricolas (KARUPPAIAH & SUJAYANAD, 2012). Nesse sentido, em uma suposta condicao de elevacao da temperatura media global, a especie D. melacanthus pode ser favorecida no agroecossistema, pois nosso estudo demonstrou que a biologia da especie nao e afetada mesmo na condicao de temperatura constante de 30[degrees]C.

Por outro lado, este trabalho indica que, em condicoes de temperaturas mais baixas, essa praga podera ser prejudicada. Isso foi evidenciado pelo alto indice de mortalidade das ninfas desenvolvidas na condicao de 19[degrees]C. No estudo de CHOCOROSQUI & PANIZZI (2002), os autores verificaram que as temperaturas de 15[degrees]C e 20[degrees]C prejudicaram o desenvolvimento ninfal de D. melacanthus, assemelhando-se ao presente estudo. Nesse mesmo trabalho, os autores evidenciaram que a condicao otima para a biologia das ninfas foi a 25[degrees]C. Apesar disso, os autores nao avaliaram a biologia dos adultos, e tambem nao investigaram o impacto de temperaturas acima de 25[degrees]C sobre o desenvolvimento da praga. Nesse sentido, o presente estudo comprovou que, na condicao de 31[degrees]C, o ciclo biologico da praga nao foi afetado, justificando porque esta especie distribui-se em regioes produtoras onde ocorrem as temperaturas mais quentes. De forma similar ao registrado para D. melacanthus, o percevejo-marrom Euschistus heros (Hemiptera: Pentatomidae) tambem nao e afetado mesmo em temperatura constante de 30[degrees]C (CIVIDANES & PARRA, 1994a). Entretanto, o percevejo-verde Nezara viridula (Hemiptera: Pentatomidae) apresenta melhor adaptacao as temperaturas mais amenas (25[degrees]C), sendo que as femeas nao ovipositam quando submetidas a temperatura de 30[degrees]C (CIVIDANES & PARRA, 1994b).

Desse modo, em uma simulacao de projecao futura de elevacao da temperatura media global, e provavel que especies menos suscetiveis ao calor, como e o caso de D. melacanthus, tenham uma vantagem adaptativa em relacao as especies menos tolerantes. Adicionalmente, e importante enfatizar que essa condicao podera alterar a distribuicao geografica da praga, com migracao para regioes onde atualmente nao ocorrem. Isso ja foi evidenciado no Japao, onde a especie Nezara antenatta (Hemiptera: Pentatomidae) esta se deslocando das regioes mais quentes para locais com temperaturas mais amenas (TOUGOU et al., 2009).

Neste estudo, foi demonstrado que a proteina Cry1F expressa nos graos de milho do hibrido 2B688Hx nao afeta o desenvolvimento e os parametros reprodutivos de D. melacanthus. A biologia de D. melacanthus em graos imaturos de milho ja foi estudada por PANIZZI et al. (2007), em que os autores registraram que as ninfas demoraram aproximadamente 22 dias para atingir a fase adulta, com 27% de mortalidade. Esses resultados assemelham-se aos obtidos no presente estudo, para o hibrido de milho Bt 2B688Hx e sua isolinha nao Bt. A semelhanca dos parametros da fase adulta comprova que a ingestao do evento Bt nao afetou a biologia de D. melacanthus. Isso e reforcado pelo fato de ambos os tratamentos terem apresentado viabilidade e fecundidade praticamente duas vezes superiores ao obtido por PANIZZI et al. (2007).

Embora o milho Bt seja desenvolvido principalmente para o controle de lepidopteros, algumas pesquisas tem demonstrado que insetos sugadores tambem podem ser afetados. Por exemplo, KIM et al. (2012) evidenciaram que o pulgao-docolmo Rhopalosiphum padi (Hemiptera: Aphididae) apresentou maior fecundidade quando desenvolvidos em milho Bt com expressao da proteina inseticida Cry1F. Dentre as possiveis razoes para explicar essa relacao, destaca-se um possivel desequilibrio nutricional no tecido da planta, que pode alterar a concentracao de aminoacidos (FARIA et al., 2007). Uma outra evidencia similar foi reportada para a cigarrinha Dalbulus maidis (Hemiptera: Cicadellidae), onde se verificou maior abundancia dessa praga em lavouras de milho Bt (VIRLA et al., 2010). Entretanto, no presente estudo, a expressao da proteina CrylF pelo hibrido 2B688Hx nao alterou o desenvolvimento de D. melacanthus, sugerindo-se que a composicao nutricional dos graos imaturos do evento Bt e sua isolinha nao Bt 2B688 e semelhante. Essa observacao assemelha-se ao verificado para outras pragas naoalvo, conforme reportado para Apolygus lucorum (Hemiptera: Miridae) em algodao Bt (expressao da proteina CrylAc) (LI et al., 2012) e Nilaparvata lugens (Hemiptera: Delphacidae) em genotipos de arroz Bt com expressao das proteinas Crylc e Cry2A (LU et al., 2014). Esses resultados demonstram que a relacao artropode-planta e bastante peculiar, e generalizacoes devem ser evitadas em razao do comportamento de cada taxon e o evento estudado.

Os resultados obtidos neste estudo podem sugerir que a biologia da praga nao e afetada quando os percevejos se alimentam da seiva do colmo da planta, em razao da menor longevidade quando se alimentam da estrutura vegetativa (CHOCOROSQUI & PANIZZI, 2008). Em um estudo recente, NETTO (2013) relatou menores injurias ocasionadas por D. melacanthus em genotipos de milho Bt, porem essa relacao ainda nao e bem compreendida. Nesse sentido, o presente trabalho demonstra que a especie D. melacanthus consegue completar o ciclo alimentando-se de graos de milho 2B688Hx sem ser afetada pelo genotipo modificado. Desse modo, principalmente em casos de sucessao milho-milho, o monitoramento da lavoura deve ser realizado previamente a semeadura, para o estabelecimento ou nao de alguma estrategia de controle de acordo com os niveis de acao de D. melacanthus recomendados para a cultura subsequente.

CONCLUSAO

A biologia de D. melacanthus e prejudicada na temperatura constante de 19[degrees]C, enquanto, em temperaturas mais elevadas (ate 31[degrees]C), o ciclo biologico e favorecido. A proteina inseticida Cry1F, expressa no milho Bt 2B688Hx, nao afeta o desenvolvimento de D. melacanthus.

http://dx.doi.org/10.1590/0103-8478cr20150542

AGRADECIMENTOS

Os autores agradecem as agencias, Coordenacao de Aperfeicoamento de Pessoal de Nivel Superior (CAPES) e Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnologico (CNPq) pelo suporte financeiro para o desenvolvimento da pesquisa.

REFERENCIAS

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Orcial Ceolin Bortolotto (I) * Adriana Yatie Mikami (I) Adeney de Freitas Bueno (I, II) Gabriela Vieira Silva (I) Ana Paula de Queiroz (III)

(I) Programa de Pos-graduacao em Entomologia, Departamento de Zoologia, Universidade Federal do Parana (UFPR), 81531-980, Curitiba, PR, Brasil. E-mail: bortolotto.orcial@gmail.com. * Autor para correspondencia.

(II) Laboratorio de Controle Biologico, Embrapa Soja, Londrina, PR, Brasil.

(III) Programa de Pos-graduacao em Agricultura Conservacionista, Instituto Agronomico do Parana (IAPAR), Londrina, PR, Brasil.

Recebido 15.04.15 Aprovado 10.06.15 Devolvido pelo autor 09.09.15 CR-2015-0542
Tabela 1--Influencia da temperatura sobre os aspectos biologicos
da fase ninfal de Dichelops melacanthus alimentados
com graos imaturos de milho Bt 2B688Hx e nao Bt
2B688.

                             Parametros da fase ninfal

Tratamento         Duracao (d)             Sobrevivencia (d)

19 [+ or -] 1      62,83 [+ or -] 1,01 a   26,43 [+ or -] 1,80 a
  [degrees]C
25 [+ or -] 1      25,40 [+ or -] 0,49 b   67,86 [+ or -] 3,76 b
  [degrees]C
31 [+ or -] 1      18,48 [+ or -] 0,46 b   72,86 [+ or -] 3,29 b
  [degrees]C
Milho Bt           35,53 [+ or -] 3,08     56,67 [+ or -] 3,73
  (2B688Hx)          (ns)                    (ns)
Isolinha nao       35,61 [+ or -] 3,11     54,76 [+ or -] 4,42
  Bt (2B688)
CV (%)             10,25                   26,06
GL temp.           2                       2
GL isol.           1                       1
GL temp. x isol.   2                       2
F temp.            1198,17                 47,70
F isol             0,01                    0,18
F temp. x isol.    2,73                    1,18
P-valor temp.      < 0,01                  < 0,01
P-valor isol.      0,92                    0,67
P-valor temp.      0,07                    0,31
  x isol.

* Medias [+ or -] EPM seguidas pela mesma letra na coluna nao diferem
entre si pelo teste de t (P [less than or equal to] 0,05). Ns--nao
significativo. Obs.: devido a nao haver diferenca na biologia de
D. melacanthus quando alimentados com o milho 2B688Hx e 2B688,
apresentouse apenas a media geral (das tres temperaturas).

Tabela 2--Influencia da temperatura sobre o peso de adultos,
numero de ovos e viabilidade de ovos de Dichelops
melacanthus alimentado com milho Bt 2B688Hx e nao Bt 2B688.

Tratamento                 Peso de                 Fecundidade
                         adultos (mg)

19 [+ or -]          34,0 [+ or -] 1,7 b *    --
  1[degrees]C
25 [+ or -]          41,2 [+ or -] 1,5 a      70,16 [+ or -] 7,73 (ns)
  1[degrees]C
31 [+ or -]          38,2 [+ or -] 0,9 a      68,81 [+ or -] 5,35
  1[degrees]C
Milho Bt (2B688Hx)   38,0 [+ or -] 1,4 (ns)   62,22 [+ or -] 6,48 (ns)
Isolinha nao         37,6 [+ or -] 2,1        76,75 [+ or -] 6,27
  Bt (2B688)
CV (%)               11,48                    37,80
GL temp.             2                        1
GL isol.             1                        1
GL temp. x isol.     2                        1
F temp.              10,23                    0,02
F isol               0,01                     2,45
F temp. x isol.      2,08                     0,29
P-valor temp.        < 0,01                   0,89
P-valor isol.        0,92                     0,13
P-valor temp.        0,14                     0,59
  x isol.

Tratamento               Viabilidade
                          de ovos (%)

19 [+ or -]          --
  1[degrees]C
25 [+ or -]          79,77 [+ or -] 3,83 (ns)
  1[degrees]C
31 [+ or -]          79,48 [+ or -] 4,16
  1[degrees]C
Milho Bt (2B688Hx)   75,70 [+ or -] 4,62 (ns)
Isolinha nao         83,54 [+ or -] 2,93
  Bt (2B688)
CV (%)               17,84
GL temp.             1
GL isol.             1
GL temp. x isol.     1
F temp.              0,04
F isol               1,30
F temp. x isol.      0,97
P-valor temp.        0,84
P-valor isol.        0,26
P-valor temp.        0,33
  x isol.

Medias [+ or -] EP seguidas pela mesma letra na coluna,
temperatura e cultivar, nao diferem entre si pelo teste de
Tukey e teste t (P [greater than or equal to] 0,05). NS nao
significativo. Obs.: devido a nao haver diferenca na
biologia de D. melacanthus quando alimentados com o milho
2B688Hx e 2B688, apresentou-se apenas a media geral (das
tres temperaturas).
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Title Annotation:fitotecnia; texto en portugues
Author:Bortolotto, Orcial Ceolin; Mikami, Adriana Yatie; de Freitas Bueno, Adeney; Silva, Gabriela Vieira;
Publication:Ciencia Rural
Date:Feb 1, 2016
Words:3952
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