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Biologia reproductiva y aspectos poblacionales de la brotula (Salilota australis) en la zona sur-austral de Chile: consideraciones para el manejo de la pesqueria.

Reproductive biology and population traits of tadpole codling (Salilota australis) off Chilean southern austral zone: fishery management considerations

INTRODUCCION

La brotula (Salilota australis, Gunther, 1887) es un pez gadiforme que se distribuye en aguas subantarticas que circulan direccion sur-norte a ambos lados del extremo austral de Sudamerica. En el Pacifico sur-austral esta especie habita desde los 40[grados]S hasta los 57[grados]S en profundidades entre 50 y 900 m, incluyendo los canales y fiordos de la zona austral de Chile (Aviles & Aguayo, 1979), mientras que en el Atlantico los registros de prospecciones directas indican una distribucion desde 38[grados]S hasta 56[grados]S (Wohler, 2000).

Chile ha tenido una extensa historia de desembarques de brotula, existiendo registros a partir del ano 1979, que muestran cambios temporales de los desembarques nacionales en la zona sur-austral, donde se diferencian tres periodos (Fig. 1). El primer periodo (1979-1988) es un reflejo de la evolucion en los niveles de captura que mostro la flota arrastrera industrial (Cespedes et al., 2009), cuya pesqueria historicamente ha reportado a la brotula como especie parte de la fauna acompanante de sus capturas. Aunque en este primer periodo la brotula no fue categorizada como especie objetivo, la tendencia creciente de los desembarques, hasta un maximo historico de 8.000 ton en el ano 1988, es coherente con el incremento de explotacion sobre especies objetivos de la pesqueria demersal austral, como merluza del sur (Merluccius australis), congrio dorado (Genypterus blacodes), merluza de cola (Macruronus magellanicus) y merluza de tres aletas (Micromesistius australis).

El segundo periodo (1989-1997) muestra una reduccion acelerada de los desembarques hasta niveles menores de 500 ton el ano 1996, que parece respondio a la reduccion del esfuerzo de pesca sobre especies objetivo mas que al impacto de la pesqueria sobre la poblacion de brotula. En efecto, entre 1992 y 1994 la zona de canales y fiordos de la zona austral de Chile fueron cerradas a la flota industrial, lo que derivo en una fuerte reduccion de embarcaciones y en el esfuerzo de pesca (Quiroz et al., 2008; Cespedes et al., 2009). El tercer periodo (1998-2013) parece ser independiente de la dinamica sobre las especies objetivo y conforma un escenario donde la brotula paulatinamente se ha convertido en especie objetivo, principalmente asociado a la actividad de la flota arrastrera fabrica (Cespedes et al, 2009).

Sobre la base de parametros de historia de vida del Atlantico sur-austral, la brotula es una especie de mediana longevidad ~16 anos (Cassia & Wohler, 2000), madurez temprana ~3-4 anos (Perez-Comas, 1980), importante potencial de fecundidad (Arkhipkin et al., 2010) y probablemente baja tasa de crecimiento (Wohler et al., 2001). Por tanto, se puede clasificar como medianamente vulnerable a la explotacion pesquera y potencialmente viable para configurar una pesqueria dirigida. De hecho, en la plataforma Atlantica y las Islas Malvinas, la brotula ha sido una especie comercial abundante con una captura anual promedio, de ~17.000 ton en el periodo 2006-2008 (Gorini & Giussi, 2009).

Un reciente reporte sobre el estado de explotacion de los principales recursos pesqueros ha mostrado que 17 de los 20 principales stocks pesqueros de peces chilenos estan sobre-explotados (SUBPESCA, 2016). Esto conduce a dos situaciones. La primera es que pesquerias alternativas como la brotula emergen subitamente como una via para compensar las perdidas economicas de pesquerias cuyas especies objetivo han declinado, principalmente cuando los potenciales niveles de produccion de brotula pueden ser importantes como los registrados en la plataforma atlantica y las Islas Malvinas (Gorini & Giussi, 2009). La segunda situacion se relaciona con los aspectos troficos que involucran a la brotula; las especies objetivos de la pesqueria demersal austral incluyen en su dieta a la brotula aunque con diferentes niveles y no como item principal (Aviles & Aguayo, 1979; Perez-Comas, 1980); luego, el impacto de la pesqueria sobre las especies objetivo puede dar espacio para el incremento en abundancia de especies presa como la brotula. No obstante, cuando los parametros de historia de vida y rasgos demograficos son pobremente conocidos para especies emergentes como la brotula, existe un alto riesgo que las tasas de explotacion sobrepasen rapidamente los niveles seguros de explotacion aun cuando se registren altos valores de abundancia.

Este trabajo es la primera investigacion que describe aspectos de historia de vida de la brotula que habita la zona sur-austral. Especificamente, se describe la duracion e intensidad de la temporada reproductiva, y se determinan los parametros que modelan el proceso de madurez sobre la base de tamanos corporales. Estos rasgos de historia de vida, en conjunto con aspectos demograficos como crecimiento somatico y estructura de tamanos, potencialmente podrian establecer los antecedentes basales para la determinacion de un modelo conceptual para fines de evaluacion poblacional.

MATERIALES Y METODOS

Esta investigacion utiliza datos de madurez recopilados desde muestreos aleatorios (realizados al lance de pesca) de la flota arrastrera fabrica que opero en la zona sur-austral (44[grados]30'-57[grados]00'S), entre 1984 y 2006, como parte del programa rutinario de monitoreo denominado "Seguimiento del Estado de Situacion de las Principales Pesquerias Nacionales, Pesqueria Demersal Austral" desarrollado por el Instituto de Fomento Pesquero (IFOP).

En cada muestra aleatoria se midio la longitud total (cm), peso total (g) y sexo de cada ejemplar. Luego a ambos sexos se les extrajeron y pesaron las gonadas. Ademas, se registro el estado de madurez (EM) de acuerdo a la escala macroscopica elaborada por Balbontin & Fischer (1981), que establece los siguientes estados reproductivos: I virginal, II inmaduro, III en maduracion, IIIA desove reciente, IV maduros hidratados y V en regresion. El periodo de desove se determino en base al peso de la gonada, utilizando el indice gonadosomatico (IGS) descrito por Nikolsky (1963). El IGS fue estimado en base al promedio mensual para el periodo 1984-2006, diferenciando machos y hembras al comparar el peso de la gonada con respecto al peso total de cada individuo, segun la siguiente expresion:

IGS = ([P.sub.g] / PT - [P.sub.g]),

donde [P.sub.g] representa el peso de la gonada (g), mientras que PT (g) es el peso total del individuo.

La proporcion de individuos maduros a una determinada longitud total fue modelada utilizando una funcion de tipo logistica, cuya forma es:

[Expresion matematica irreproducible.]

donde [P.sub.LT] es la proporcion de individuos maduros en el intervalo de tamano LT de 1 cm, mientras que [[beta].sub.0] y [[beta].sub.1] son los parametros que determinan el intercepto y la pendiente de la funcion logistica, respectivamente. Los parametros fueron estimados por maxima verosimilitud asumiendo un error de distribucion binomial y utilizando como ejemplares maduros a aquellos cuyas gonadas se encontraban en estados III, IIIA, IV y V.

La longitud de primera madurez sexual (LM) se estimo como la longitud donde el 50% de los ejemplares se encuentran maduros ([P.sub.LT] = 0.5), que algebraicamente corresponde al cociente de los parametros [[beta].sub.0]/[[beta].sub.1]. El intervalo de confianza (IC) para la longitud de 50% de individuos maduros se estimo mediante un muestreo Monte Carlo sobre la matriz varianza-covarianza asumiendo una distribucion normal multivariada, utilizando los estimadores maximos verosimiles de [[beta].sub.0] y [[beta].sub.1]. Finalmente, las ojivas de madurez se compararon mediante un test de verosimilitud (Kimura, 1980), para probar la existencia de diferencias entre sexos.

La relacion longitud-peso se calculo utilizando estimadores maximo verosimiles para la transformacion logaritmica-natural de la ecuacion: log (PT) = log (a) + b * log (LT), donde PT es el peso total, LT es la longitud total, a es la ordenada al origen y b es la pendiente. Ademas, se determinaron diferencias entre los sexos mediante analisis de covarianza (Pope & Kruse, 2007).

RESULTADOS

Se analizaron 12.013 ejemplares de brotula, de los cuales el 42% correspondieron a hembras y 58% a machos, cuyas longitudes fluctuaron entre 17-93 cm y 24-90 cm, respectivamente.

Se determino mayor tamano promedio en hembras, como tambien un mayor rango de tamanos (Fig. 2). A una escala temporal las longitudes promedios presentan mayores diferencias durante el segundo semestre del ano, alcanzando las hembras longitudes superiores en ~8 cm en comparacion a los machos. Por otra parte, la distribucion de longitudes muestra una estructura poblacional caracterizada por una alta proporcion de ejemplares >50 cm en las hembras en comparacion a los machos (Fig. 3).

Los valores mensuales del IGS indican un maximo reproductivo en agosto (Fig. 4), con un elevado valor de IGS entre junio y octubre. La tendencia temporal del IGS muestra sincronismo entre sexos con un declive de la actividad reproductiva entre diciembre y abril, mostrando un minimo de actividad gonadica en marzo (Tabla 1).

La maxima proporcion de ejemplares maduros (EM III, IIIA, IV y V) en ambos sexos muestra correspondencia con el periodo de mayor actividad reproductiva (Fig. 4). La forma de la ojiva de madurez sugiere que la tasa de cambio de la madurez con la longitud en la poblacion de brotula ocurre en una amplia categoria de tamanos (Fig. 5).

Por ejemplo, en hembras para observar un cambio en la proporcion de madurez entre 20 y 80%, se requiere de un crecimiento de 39,5 cm a 60 cm de longitud total, mientras que en machos este rango de tamanos es mayor. La longitud de primera madurez sexual en las hembras fue estimada en 47,07 cm de longitud total, mientras que en machos se estimo una talla menor a los 43,01 cm (Tabla 2). Sobre la base de los parametros que modelan la ojiva de madurez y el test de verosimilitud, se observaron diferencias significativas ([ji al cuadrado] = 66,45; P < 0,05) entre sexos.

El peso total de la brotula como funcion de la longitud total sugiere un crecimiento alometrico con tasa de <3 en ambos sexos (Fig. 6, Tabla 3). Por tanto, se espera que a medida que esta especie incrementa en longitud su forma tienda a ser alargada, principalmente en los machos. Los resultados del analisis de covarianza (Tabla 4) sugieren diferencias significativas en la tasa de crecimiento entre sexos.

DISCUSION

Los resultados de este trabajo representan la primera descripcion empirica de los procesos de madurez y crecimiento somatico de brotula en la zona sur-austral de Chile. En general, se evidencia una marcada diferencia en el proceso de madurez entre las poblaciones de brotula que habitan las zonas australes de los oceanos Atlantico y Pacifico. Por ejemplo, las estimaciones de longitud de primera madurez sexual (LM) de este estudio (Tabla 2) difieren marcadamente de los valores reportados por Perez-Comas (1980) y Cassia & Wohler (2000) en aguas del Oceano Atlantico. Perez-Comas (1980) utilizando informacion de comienzos de la pesqueria para el extremo sur del Atlantico, mostro que la longitud de primera madurez sexual fluctuo entre 32,8 y 34,9 cm (hembras y machos), mientras que Cassia & Wohler (2000) despues de 20 anos de historia pesquera y un promedio de desembarques de 4.600 ton anuales (incluyendo Islas Malvinas, Wohler et al., 2001) reportaron una longitud de primera madurez mayor a los 38 cm en hembras. Los resultados para la brotula en Chile indican un rango de LM entre 43,00 cm y 47,07 (machos y hembras) (Tabla 2, Fig. 5), superior ~10 cm a los registros del Atlantico sur-austral. Estas diferencias en procesos poblacionales como la madurez son mas usuales de lo esperado. Por ejemplo, Chong (1993) estimo una LM de 90 cm para el congrio dorado (Genypterus blacodes) que habita la zona sur-austral de Chile, que es levemente superior a la LM de 84 cm reportada por Paredes & Bravo (2005) despues de un periodo de 10 anos de intensa explotacion. No obstante, Cordo et al. (2002) en aguas del Oceano Atlantico reportaron una longitud de primera madurez sexual de 70,8 cm. Estas diferencias en los parametros de historia de vida son particularidades de poblaciones que conforman multiples meta-poblaciones, como es el caso del congrio dorado en Chile (Wiff et al., 2007).

En terminos especificos, el proceso de madurez representado por las variaciones temporales del IGS (Tabla 1, Fig. 4), asi como la presencia ejemplares maduros durante todos los meses analizados (Figs. 2-3), sugieren que la brotula en la zona sur-austral de Chile es un desovante parcial o desovante fraccionado. Esta estrategia de desove es caracteristica en la biologia evolutiva orientada a preservar descendencia frente a cambios ambientales que afectan la mortalidad natural (Nikolsky, 1963; Vizziano & Berois, 1990). En el Atlantico sur-austral, Otero et al. (1981) y Wohler (1987) describieron cambios a lo largo del ano en la distribucion geografica de brotula, concentrandose durante invierno y dispersandose durante el verano. Arkhipkin et al. (2010) reportaron desoves parciales de brotula con una fecundidad potencial elevada (0, 5-9 millones de huevos) comparada con especies de la misma familia (Moridae), con intensos procesos de agregacion cerca del fondo marino en zonas de aguas frias aledanas a sistemas de surgencia (patron reportado previamente por Ciechomski & Booman, 1981). Estos autores identificaron que el periodo de maximo desove ocurre en septiembre-octubre, similar a los valores maximos de IGS y proporcion de individuos maduros informados en este estudio (Fig. 4), y tambien, concordante con el maximo de produccion primaria reportada en zonas de surgencia (Manriquez et al., 2009). En el caso de Chile, el maximo periodo de madurez tambien coincide con las epocas de agregacion y reproduccion de otras especies que habitan en la zona sur-austral, como la merluza del sur (julio-septiembre) (Balbontin & Bravo, 1993), merluza de cola (julio-septiembre) (Chong, 2000), congrio dorado (agostoseptiembre) (Chong, 1993) y merluza de tres aletas (agosto) (Lillo et al., 1994). Con respecto al proceso de crecimiento de la brotula, en aguas del Atlantico sur, Cassia & Wohler (2000) encontraron diferencias significativas con hembras alcanzando una longitud asintotica ([L.sub.[infinito]] = 83,83 cm) mayor que los machos ([L.sub.[infinity]] = 69,73 cm), y consistente con los resultados reportados por Perez-Comas (1980) y Fortuny et al. (1981) para el crecimiento somatico descrito desde la relacion longitud-peso. En este estudio, tanto las longitudes medias en el transcurso del ano (Fig. 2), la distribucion de tamanos (Fig. 3) y la relacion longitud-peso de la brotula en aguas del sur de Chile, muestran diferencias significativas en crecimiento somatico entre machos y hembras (Tabla 4).

Durante los ultimos 10 anos la brotula capturada en aguas chilenas se ha convertido gradualmente en una especie objetivo con importantes desembarques en la pesqueria demersal austral (Cespedes et al., 2009), desconociendose hasta el momento su impacto en la poblacion. Bajo este contexto, este estudio adquiere importancia debido a tres puntos. Primero, si se supone que la brotula conforma meta-poblaciones con parametros de historia de vida meta-especificos, similar a la estructura de congrio dorado en Chile (Baker et al., 2014), existe un alto riesgo al extrapolar los parametros de historia de vida de otras poblaciones (por ejemplo, la poblacion atlantica) para su utilizacion en modelos de manejo aplicables a la poblacion de brotula que habita el Oceano Pacifico. Por esto la descripcion del proceso de madurez de la brotula para la zona austral de Chile constituye un avance que tiene aportes directos a los futuros procesos de evaluacion poblacional con fines de manejo. Segundo, la estrategia de desove parcial y la alta fecundidad son aspectos de la historia de vida de la brotula favorables para su conservacion. Sin embargo, debido a que la zona de explotacion de la pesqueria demersal austral se centra en una de las areas con mayor produccion primaria en el Pacifico sur (Manriquez et al., 2009), es probable que el proceso de desove de brotula en Chile concentre importante cantidad de abundancia parental en breves periodos de tiempo, similar al reportado por Arkhipkin et al. (2010) en el Atlantico sur, que potencialmente puede incrementar la vulnerabilidad de la brotula a la explotacion pesquera, aun mas cuando se ha descrito que las agregaciones desovantes muestran una breve duracion y alta vulnerabilidad (Sala et al., 2001). Tercero, debido a diferencias en el crecimiento somatico de la brotula registradas tanto en el Atlantico (Cassia & Wohler, 2000) como en Pacifico sur en este estudio (Tabla 4), la vulnerabilidad de la brotula a la explotacion pesquera deberia responder diferencialmente a la proporcion sexual de las agregaciones, principalmente debido a que la longitud media de captura es superior a la longitud de madurez en ambos sexos.

Este estudio destaca algunos rasgos biologicos importantes para la conformacion de un modelo conceptual de brotula en aguas del Oceano Pacifico sur, como por ejemplo, i) diferencias morfometricas en el crecimiento derivadas de las composiciones de tamanos y la relacion alometrica, con hembras de mayor tamano que machos, ii) un marcado ciclo reproductivo con un potencial periodo de agregacion orientado al desove, iii) una evidente dependencia entre las proporciones de individuos maduros y los tamanos corporales. La profundizacion de estos rasgos de historia de vida en terminos de su dinamica temporal y espacial, como tambien, la descripcion de otros procesos poblacionales como crecimiento individual basado en estructuras duras (e.g., otolitos), deberia ser una tarea prioritaria en los programas de monitoreo de la pesqueria demersal austral en Chile, otorgando de esta forma mayor robustez al conocimiento de la dinamica poblacional de la brotula en aguas chilena y su posterior evaluacion en modelos cuantitativos poblacionales para fines de manejo pesquero.

DOI: 10.3856/vol45-issue4-fulltext-14

AGRADECIMIENTOS

Juan Carlos Quiroz agradece el financiamiento otorgado por CONICYT a traves del Programa de Doctorado en el extranjero Becas-Chile y la Flagship Postgraduate Scholarship otorgada por la Universidad de Tasmania.

REFERENCIAS

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Received: 12 July 2016; Accepted: 10 April 2017

Liu Chong Follert (1), Francisco Contreras M. (1) & Juan Carlos Quiroz (1,2)

(1) Instituto de Fomento Pesquero, Division de Investigacion Pesquera, Valparaiso, Chile

(2) Institute for Marine and Antarctic Studies, University of Tasmania, Tasmania, Australia

Autor Corresponsal: Liu Chong Follert (liu.chong@ifop.cl)

Corresponding editor: Patricio Arana

Leyenda: Figura 1. Desembarques anuales de Salilota australis en el sur de Chile entre 1979-2013 (SERNAPESCA, 2015).

Leyenda: Figura 2. Longitudes promedio, minimas y maxima mensuales por sexo durante el periodo 1984-2006 para Salilota australis en la zona sur-austral de Chile. La linea segmentada muestra la longitud promedio para todo el periodo de estudio.

Leyenda: Figura 3. Distribucion de frecuencias de longitudes por sexo en el periodo 1984-2006 para Salilota australis en la zona sur-austral de Chile.

Leyenda: Figura 4. Indice gonadosomatico promedio mensual (IGS) y proporcion de ejemplares maduros durante el periodo 19842006 para Salilota australis por sexo en la zona sur-austral de Chile.

Leyenda: Figura 5. Proporcion de individuos maduros de brotula por longitud y sexo durante el periodo 1984-2006 en la zona suraustral de Chile. Las lineas solida y segmentada representan las ojivas de madurez en machos y hembras respectivamente, mientras los puntos sobrepuestos dejan ver los valores observados.

Leyenda: Figura 6. Relacion longitud-peso e intervalos de confianza al 95% para Salilota australis por sexo durante el periodo 1984-2006, en la zona sur-austral de Chile.
Tabla 1. Promedios mensuales del indice gonadosomatico (IGS) por sexo
durante el periodo 1984-2006 para Salilota australis, en la zona
sur-austral de Chile.

Mes                   Hembras                   Machos

             Promedio IGS     DE     Promedio IGS     DE

Enero           0,0177      0,0080      0,0127      0,0055
Febrero         0,0195      0,0093      0,0134      0,0059
Marzo           0,0156      0,0060      0,0073      0,0054
Abril           0,0194      0,0095      0,0143      0,0109
Mayo            0,0291      0,0428      0,0260      0,0439
Junio           0,0342      0,0195      0,0275      0,0253
Julio           0,0508      0,0255      0,0420      0,0168
Agosto          0,1047      0,0479      0,0482      0,0197
Septiembre      0,0911      0,0601      0,0402      0,0237
Octubre         0,0469      0,0383      0,0207      0,0145
Noviembre       0,0332      0,0266      0,0161      0,0158
Diciembre       0,0257      0,0183      0,0125      0,0055

Tabla 2. Parametros e intervalos de confianza (IC) al 95% estimados
para la ojiva de madurez sexual por sexo durante el periodo
1984-2006 para Salilota australis, en la zona sur-austral de Chile.

                            Hembras

                           IC (95%)

Parametro     Estimado   Lim. inferior   Lim. superior

[B.sub.0]      7,4157     7,3689          8,0291
[B.sub.1]     -0,1576    -0,1588         -0,1685
[L.sub.50%]   47,07      46,41           47,65

                            Machos

                           IC (95%)

Parametro     Estimado   Lim. inferior   Lim. superior

[B.sub.0]      5,9876     5,3017          6,0304
[B.sub.1]     -0,1392    -0,1253         -0,1386
[L.sub.50%]   43,00      42,32           43,52

Tabla 3. Parametros estimados para la relacion longitud total-peso
total por sexo durante el periodo 1984-2006 en Salilota australis, en
la zona sur-austral de Chile. IC: intervalo de confianza.

                          Hembras

                         IC (95%)

Parametro   Estimado   Lim. inferior   Lim. superior

A           0,0154     0,0131          0,0177
B           2,8645     2,8284          2,9006
[R.sup.2]   0,92

                          Machos

                         IC (95%)

Parametro   Estimado   Lim. inferior   Lim. superior

A           0,0284     0,0255          0,0312
B           2,6954     2,6701          2,7206
[R.sup.2]   0,92

Tabla 4. Analisis de varianza-covarianza de los parametros de la
relacion longitud-peso por sexo en Salilota australis.

Variable            Suma      Grados libertad    Valor F     P > F
                  cuadrados

log (LT)            431,06           1          119845,74   <0,0005
Sexo                  1,28           1             354,7    <0,0005
Log (LT) * sexo       0,29           1              80,64   <0,0005
Residuales           43,19        12.009
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Title Annotation:Research Article
Author:Chong Follert, Liu; Contreras, M. Francisco; Carlos Quiroz, Juan
Publication:Latin American Journal of Aquatic Research
Date:Sep 1, 2017
Words:4900
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