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Bioecologia de Epilachna difficilis (Coleoptera: Coccinellidae: Epilachninae) en el Centro-Occidente de Mexico.

Bioecology of Epilachna difficilis (Coleoptera: Coccinellidae: Epilachninae) in Central-West of Mexico

Introduccion

La familia Coccinellidae es uno de los grupos mas importantes de insectos que se alimentan de pulgones, cochinillas, psilidos, moscas blancas y aranas rojas (Hoffmann y Frodsham 1993; Giorgi et al. 2009). Por esa razon, se han utilizado en importantes programas de control biologico en todo el mundo (DeBach 1964; Arredondo y Rodriguez del Bosque 2008). La familia tambien incluye especies fitofagas, en particular dentro de la subfamilia Epilachninae, cuyos adultos y larvas consumen diversas especies de plantas, en las que raspan los tejidos blandos y succionan la savia, dejando solo las nervaduras de la lamina foliar; las plantas danadas dan una apariencia de "encaje" (Gordon 1975; Giorgi et al. 2009). Unas pocas especies de epilacninos son plagas agricolas importantes (Li y Cook 1961; Richards 1983; King y Saunders 1984; Li 1993; Beyene et al. 2007); por ejemplo, el escarabajo mexicano del frijol, Epilachna varivestis Mulsant, 1850 (Coleoptera: Coccinelidae) que se alimenta de frijol y soya (King y Saunders 1984; Sanchez-Arroyo 1997).

Basados en el conocimiento de que diversas especies de epilacninos se alimentan en plantas silvestres y algunos son muy especificos (Hirano 1985; Sawada y Ohgushi 1994; Koizumi et al. 1999; Fujiyama et al. 2008), esas especies pudieran ser consideradas no daninas a la agricultura.

Estudios de insectos fitofagos no plaga de cultivos pueden tener una importancia en manejo integrado de plagas, dado que ellos actuan como reguladores de plantas que, eventualmente, pudieran convertirse en malezas (Hoffmann y Frodsham 1993; Van Driessche et al. 2007). Tambien, insectos fitofagos con dano economico insignificante o nulo pueden ser utiles como hospederos alternos de enemigos naturales de plagas, estrategia ampliamente recomendada en control biologico de insectos (Ehler 1998; Landis 2000; Kapadia 2001; Wyckhuys et al. 2013; Cortez-Madrigal et al. 2014). Ademas, algunas especies de epilacninos producen metabolitos secundarios que son potencialmente utiles en manejo de plagas (Camarano et al. 2012).

En 2008 se registraron poblaciones de Epilachna difficilis Mulsant, 1850 (Coleoptera: Coccinellidae: Epilachninae; Fig. 1) alimentandose en la planta Bonplandia geminiflora Cav. (Polemoniaceae) en la Barranca "La Gloria", Sahuayo, Michoacan, Mexico. Inicialmente se asumio que se trataba de E. varivestis, pero observaciones detalladas indicaron que la especie correspondia a E. difficilis. Esta especie pudiera ser un importante hospedero alterno de enemigos naturales de epilacninos plaga. Aunque algunos epilacninos tienen hospederos especificos (King y Saunders 1984; Hirano 1985; Sawada y Ohgushi 1994), antes de evaluar cualquier insecto fitofago como hospedero alterno de enemigos naturales, deben dirigirse estudios para entender aspectos biologicos y ecologicos. El objetivo de este estudio fue conocer la biologia, preferencias alimenticias, dinamica poblacional y factores de regulacion de E. difficilis en la barranca "La Gloria", Sahuayo, Michoacan.

Materiales y metodos

Identificacion de la especie. Los adultos del coleoptero se observaron y recolectaron primero en agosto del 2008, se conservaron en alcohol al 75% y enviaron al Laboratorio de Entomologia del Campo Agricola Experimental del INIFAP en Celaya, Guanajuato, Mexico, donde fueron identificados con base en observaciones morfologicas de la genitalia del macho (Fig. 1D) y claves dicotomicas (Gordon 1975).

Muestreos. Para estudiar aspectos ecologicos y de distribucion temporal y regional de E. difficilis, de julio-diciembre del 2011, semanalmente se muestrearon 200 plantas de B. geminiflora en la barranca "La Gloria" de Sahuayo, Michoacan, Mexico. Se registraron: las masas de huevos, larvas, adultos y enemigos naturales. Ademas, se evaluo la incidencia y niveles de defoliacion (hojas danadas) del insecto en B. geminiflora. "Incidencia" fue definida como el numero de plantas con presencia de epilacninos en sus cuatro estados de desarrollo, expresado en porcentaje del total de plantas; "el nivel de defoliacion" por otro lado, se definio como el numero de hojas danadas por planta y expresada como porcentaje del total de hojas.

El estudio se complemento con exploraciones regionales en el Occidente de Michoacan, que incluyo las localidades de "Los Chorros" del Varal, municipio de Los Reyes; Jalapa, municipio de Zinaparo; Tacambaro; y "cerro" de Emiliano Zapata, municipio de Villamar. La primera con altitudes de 900-1.000 msnm, clima semicalido subhumedo, con lluvias en verano, con una temperatura media de 22,2 [grados]C; Jalapa, a una altitud de 1.840-1.880 msnm, clima templado con lluvias en verano y temperatura entre 14-30 [grados]C. Tacambaro se ubica a 1.640 msnm, con clima tropical y templado, con lluvias en verano y temperatura que oscila entre 8,8 a 26,9 [grados]C; y Finalmente, el cerro de Emiliano Zapata ubicado a 1.540 msnm, con clima templado, lluvias en verano y temperatura entre 10,4 a 25,4 [grados]C (INAFED 2009).

Para observar posible emergencia de parasitoides y depredadores, muestras de huevos, larvas y adultos se llevaron al laboratorio. Alli, los depredadores potenciales registrados en campo (con base al grupo taxonomico y depredacion en E. difficilis) se confrontaron con huevos, larvas, pupas y adultos del coccinelido; los que resultaron positivos, se preservaron en alcohol al 75% para su identificacion a orden y familia. Los depredadores efectivos fueron identificados por el Dr. Harry Urad Brailovsky Alperowitz, especialista en Hemiptera, Departamento de Zoologia, Instituto de Biologia, UNAM, Mexico, D. F.

De la estacion climatologica mas cercana (CONAGUA, Sahuayo, Mich.) se obtuvieron datos de temperatura y precipitacion. Se exploro graficamente la dinamica poblacional del insecto. Para investigar la posible relacion entre los principales picos poblacionales vs temperatura, precipitacion y depredadores, se evaluaron correlaciones lineales (Programa Microsoft Excel, 2010) entre los principales picos poblacionales de E. difficilis y los depredadores; y para la precipitacion y temperatura, mediante datos de fechas previas al pico poblacional (tres para precipitacion y una para temperatura).

Biologia. En el momento de la copula, se transfirio una pareja de adultos a cajas Petri (15,0 x 2,5 cm) con hojas de B. geminiflora como alimento y renovadas cada 48 h. Las masas de huevos se colocaron inmediatamente en cajas Petri de plastico (10,0 x 1,5 cm), etiquetadas y rotuladas con el numero de huevos y fecha de oviposicion. Una vez que emergieron las larvas, estas se separaron individualmente en cajas Petri (10,0 x 1,5 cm) con hojas de B. geminiflora como alimento. Las larvas se criaron en condiciones de laboratorio (16,925,8 [grados]C, 12:12 h luz: obscuridad) y diariamente se revisaron en busca de cambio de instar (con base a mudas); esto, hasta la emergencia de los adultos. El tiempo de desarrollo (dias) de cada instar y estado biologico se estimo con base a tres repeticiones en el tiempo, con 10 individuos por repeticion. Para identificar posible dimorfismo sexual y determinar la proporcion sexual, se removio y examino la genitalia (n = 30); tambien, mediante una micro-reglilla(r) con 0,1 mm de precision (BioQuip, EEUU) se tomaron medidas de longitud de huevos, larvas, pupas y adultos (n = 15).

Especificidad de adultos. Se utilizaron: frijol, Phaseolus vulgaris L.; alfalfa, Medicago sativa L.; garbanzo, Cicer arietinum L. (Fabaceae); calabaza, Cucurbita sp.; y pepino, Cucumis sativus L. (Cucurbitaceae), cultivos de gran importancia en la region de estudio. De acuerdo con el metodo propuesto por Richardson y Whittaker (1982), Kokko et al. (1995) y Zvereva et al. (1995), de hojas frescas recien cortadas, se obtuvieron discos de 2 cm de diametro. Las pruebas se establecieron en cajas Petri (15,0 x 2,5 cm) con un disco de hoja y cinco adultos. Previo a los bioensayos, los insectos se alimentaron durante una semana con plantas de B. geminiflora; y despues, sujetos a 12 h de ayuno. Se incluyeron tres repeticiones y B. gemeniflora se incluyo como control. Una prueba apareada consistio en colocar dos discos de hoja en cajas Petri; uno del cultivo seleccionado y el otro de B. geminiflora. La preferencia de las especies se estimo con base a la siguiente ecuacion:

P = Nr/Nt (100)

donde: P, es la preferencia de los insectos registrada en porcentaje; Nr, es el numero de insectos registrados diariamente por disco de hoja; Nt, es el numero total de insectos liberados en la prueba. Se incluyo un testigo sin insectos. Los discos de hoja fueron pesados antes y despues de la exposicion a los coccinelidos mediante una balanza analitica (Mettler(r), EEUU). La perdida de biomasa se determino por la diferencia en el peso final del disco. La prueba concluyo cuando todos los insectos murieron en los tratamientos.

Resultados

Morfologia y biologia de E. difficilis. Los huevos (Fig. 1B) son de color amarillo, oval-alargado y 1,73 [+ o -] 0,13 mm de largo, colocados en grupos de 17-45 huevos en el enves de las hojas. El periodo de incubacion fue de 5,0 [+ o -] 0,1 dias. Las larvas (Fig. 1C) son de color amarillo claro a marron. El dorso esta cubierto con seis filas longitudinales de espinas ramificadas. Las larvas pasan por cinco estadios. Los tiempos de desarrollo promedio y las mediciones de longitud de cada estadio se presentan en la Tabla 1. La larva completo su desarrollo en 21 dias. En algunos casos, se observo canibalismo de larvas.

La pre-pupa es similar a la larva pero sesil. La longitud media es de 5,45 [+ o -] 0,28 mm y transcurre en 4,9 [+ o -] 0,77 dias. Las pupas (Fig. 1D) son amarillas, ovoides, con unos pocos pelos en la region anterior, y 4,45 [+ o -] 0,3 mm de largo. Esta etapa dura 6,9 [+ o -] 0,9 dias. El ciclo de vida de huevo a adulto fue de 37,8 [+ o -] 1,7 dias. Con base a esta informacion y a la dinamica poblacional de campo, se estima que E. difficilis podria tener alrededor de tres generaciones anuales en el area de estudio.

Los adultos son ovalados, redondos, convexos, de color amarillo-oro o bronce, con nueve puntos negros dispuestos en tres filas de bandas transversales y manchas en cada elitro (Fig. 1A). Cuando son jovenes presentan una pubescencia grisacea en el pronoto y elitros. La longitud media de machos y hembras es 4,49 [+ o -] 0,23 y 5,02 [+ o -] 0,24 mm, respectivamente. La proporcion de sexos en condiciones de laboratorio fue de 1:1.

Incidencia de E. difficilis en B. geminiflora. La incidencia de E. difficilis (plantas con huevos, larvas, adultos o danos) en las poblaciones de B. geminiflora fue bien sincronizado con los niveles de abundancia de su hospedero. La incidencia oscilo entre el 15,0% el 18 de agosto, al 100,0% el 11 de noviembre. Despues del pico mas alto, se observo una reduccion gradual en la incidencia del insecto antes de desaparecer en diciembre (Fig. 2), a pesar de que se observaron plantas de B. geminiflora en la region.

Las larvas y adultos de E. difficilis se alimentaron en el enves de las hojas de B. geminiflora, dejando solo las nervaduras y parte de la epidermis. Finalmente, los tejidos restantes adquieren un color marron. A veces, los adultos se alimentaron en los tallos tiernos. Con base en los niveles de defoliacion (hojas danadas), el dano de E. difficilis en B. geminiflora vario desde 38,0% hasta 98,5%, con el pico mas alto, el 28 de octubre (Fig. 3).

Enemigos naturales de E. difficilis. Aunque se observaron varios grupos de depredadores cercanos a individuos de E. difficilis o en la misma planta donde estaba presente, solo siete especies de hemipteros se confirmaron como depredadores del insecto en condiciones de campo y laboratorio.

Podisus congrex (Stal, 1862) (Hemiptera: Pentatomidae) se colecto el 13 de septiembre en la comunidad de Jalapa, Michoacan. Se registro como ninfa alimentandose de una masa de huevos de E. difficilis en B. geminiflora. En condiciones de laboratorio, solo se alimento de huevos y larvas, dejando a los adultos.

Podisus brevispinus Phillips, 1982 (Hemiptera: Pentatomidae) se registro frecuentemente en la barranca La Gloria, alimentandose de pupas de E. difficilis. En el laboratorio, el depredador completo su ciclo de vida con el consumo de larvas y pupas del coccinelido. Podisus sp. (Hemiptera: Pentatomidae) se registro en la etapa de ninfa en el campo depredando una larva de lepidoptero en B. geminiflora. Las ninfas son de color amarillo con manchas negras en el mesonoto y el abdomen. Los adultos son de color marron oscuro, con manchas de color marron claro distribuidos al azar y una espina bifida en cada lado del pronoto, en laboratorio se alimentaron solo de pupas.

Oplomus dichrous Herrich-Schaeffer, 1839 (Hemiptera: Pentatomidae) se registro como ninfa depredando en larvas de E. difficilis en B. geminiflora. En condiciones de laboratorio, larvas y pupas de E. difficilis fueron aceptados como presa, pero no el adulto.

Oplomus pulcher Dallas, 1851 (Hemiptera: Pentatomidae) se registro en estado adulto depredando larvas de lepidopteros en un hospedero diferente a B. gemeniflora, pero cercano a la planta. En laboratorio, la especie se alimento de pupas de E. difficilis.

Huevos de Pselliopus nigropictus Champion, 1899 (Hemiptera: Reduviidae) fueron colectados de follaje de B. geminiflora en campo. En laboratorio, las ninfas recien nacidas se alimentaron del primer instar de larvas de E. difficilis. Esta especie es un depredador voraz, y cuando E. difficilis no fue disponible, se alimento de otras ninfas de su misma especie. En varias ocasiones se observaron adultos de esta especie depredando adultos de E. difficilis en el campo. Lo anterior sugiere que esta especie fue un frecuente depredador del coccinelido.

Adultos de la especie Rocconota sp. fueron colectados en B. geminiflora. En condiciones de laboratorio se alimento de larvas y pupas de E. difficilis. De acuerdo con observaciones en laboratorio, tanto P. nigropictus y Rocconota sp. sobrevivieron hasta cuatro meses sin comer.

Otras especies de depredadores generalistas se registraron en plantas de Bonplandia incluyendo: larvas de Chrysopidae (Neuroptera) y adultos de Cleridae y Carabidae (Coleoptera) y otros cuatro morfoespecies de la familia Pentatomidae. Sin embargo, las pruebas de depredacion, en todos los casos, fueron negativas y los insectos murieron antes de alimentarse de E. difficilis.

Dinamica poblacional. Los primeros adultos de E. difficilis se registraron a finales de agosto y desde entonces, el crecimiento de la poblacion mantuvo altos niveles; cuatro picos se registraron durante el ano: septiembre, octubre y dos en noviembre de alta a baja magnitud, respectivamente (Fig. 4). El analisis grafico muestra una estrecha relacion entre las masas de huevos, larvas y adultos. A medida que la temperatura y la precipitacion disminuyeron, los niveles poblacionales de E. difficilis tambien disminuyeron, desapareciendo en diciembre, aunque en las zonas bajas del canon existian poblaciones de su planta hospedera. Un analisis de correlacion mostro una estrecha relacion de las poblaciones de E. difficilis vs. temperatura y precipitacion. Por ejemplo, una correlacion positiva (r = 0,8 P [menor que o igual a] 0,05) se registro entre la poblacion del pico principal de E. difficilis y la temperatura media de una fecha anterior al pico de poblacion (Fig. 5A). Del mismo modo, la precipitacion del tercer dia anterior al pico de poblacion mostro una correlacion positiva (r = 0,6; P [menor que o igual a] 0,05) entre las dos variables (Fig. 5B).

No obstante los bajos niveles poblacionales de depredadores, se obtuvo una correlacion negativa (r = - 0,70, P [menor que o igual a] 0,05) entre los picos poblacionales de E. difficilis y sus depredadores (Fig. 5C), lo que junto con su distribucion temporal (Fig. 4) sugiere que los depredadores registrados fueron un factor importante en la regulacion de E. difficilis.

Distribucion regional. Bonplandia geminiflora y su herbivoro E. difficilis se registraron en las cuatro regiones exploradas del Occidente de Michoacan. Las regiones contrastan en caracteristicas climaticas; por ejemplo, Los "Chorros del Varal" en el municipio de Los Reyes, Michoacan, se encuentra a una altitud de 900 msnm; por el contrario, Jalapa, Tacambaro y el "cerro" de Emiliano Zapata tienen altitudes superiores (> 1.500 msnm). Del mismo modo, de acuerdo con observaciones previas, se han registrado ejemplares de E. difficilis en B. geminiflora en Tlalnepantla, Morelos, con altitudes de 2.060 msnm, con clima templado-humedo y temperatura media anual de 17 [grados]C (INAFED 2009).

Especificidad de E. difficilis. Los resultados de los bioensayos sobre la especificidad de E. difficilis, mostraron que este insecto es especializado en sus habitos alimenticios. De las cinco especies de cultivos expuestos (frijol, chicharo, alfalfa, calabaza y pepino), solo el pepino sufrio 30,0% de dano, que consistio en pequenos mordiscos, registrados en todos los discos de hojas expuestas; Sin embargo, los adultos murieron dos dias despues de la alimentacion. Con excepcion de las nervaduras, las hojas de B. geminiflora fueron completamente consumidas, y los insectos sobrevivieron por mas tiempo que los expuestos a los cultivos.

Discusion

Aunque Gordon (1975) informo de la existencia de E. difficilis en su revision de la subfamilia Epilachninae de America, no existen sinonimias anteriores o informacion sobre su biologia y ecologia, por lo que este es el primer estudio bioecologico de E. difficilis; su morfologia general y la biologia es similar a otras especies de Epilachna. Sin embargo, las larvas de otras especies registradas tienen cuatro mudas (Sanchez-Arroyo 1997; Araujo-Siqueira y Massutti de Almeida 2004), mientras que las larvas de E. difficilis mudan cinco veces durante su desarrollo.

La presencia de E. difficilis en el area de estudio fue determinada por factores bioticos y abioticos, incluyendo la temperatura, precipitacion y enemigos naturales. Una exploracion grafica de la dinamica poblacional y las correlaciones de los principales picos poblacionales con la temperatura y la precipitacion, sugieren que estas variables climaticas fueron los factores clave en la fluctuacion de E. difficilis, similar a lo indicado para otras especies de epilacninos (Sweetman 1932; Sawada y Ohgushi, 1994). Shirai y Yara (2001) registraron que las larvas y adultos de E. varivestis fueron fuertemente inhibidos cuando se expusieron entre 27 y 32 [grados]C. Sin embargo, Sweetman (1929) documento que la humedad es tambien crucial para la existencia de esta plaga en los EE.UU.; en regiones con fuertes lluvias, la incidencia y el dano de E. varivestis fue mayor que en aquellos con menor precipitacion. Una situacion similar puede explicar la relacion entre las poblaciones de E. difficilis y los niveles de precipitacion en la barranca La Gloria.

La relacion entre la precipitacion y la dinamica poblacional de E. difficilis tambien puede explicarse indirectamente por el efecto positivo de la precipitacion en la planta hospedera. En el presente estudio, las lluvias pudieron haber favorecido la recuperacion de plantas danadas, y consecuentemente, el incremento de las poblaciones del insecto. Aunque a finales del ano se registraron plantas de B. geminiflora en la barranca, los cambios en su morfologia y fisiologia; tales como: el endurecimiento de tallos, estrechamiento de hojas y el desarrollo de tricomas glandulares (Rzedowski y Calderon

1995), probablemente limitaron la alimentacion del coccinelido. Ha sido bien documentado que los tricomas glandulares son mecanismos de defensa de las plantas contra insectos herbivoros (Wagner et al. 2004).

En diciembre no se observaron poblaciones de E. difficilis, posiblemente debido al periodo de hibernacion, tal como se menciona para otras especies de epilacninos como E. varivestis, E. niponica Lewis, 1896 y Henosepilachna vigintioctopunctata (Fabricus, 1775) (Coleoptera: Coccinellidae) (Sweetman 1929; Hirano 1985; Sawada y Ohgushi 1994). Se sabe que la migracion e hibernacion de algunos coccinelidos es afectada por la temperatura, la precipitacion (Sweetman 1929) y probablemente, la falta de alimento. De acuerdo con los resultados, en la barranca La Gloria, estos tres factores ocurrieron al final del ano, induciendo asi la estivacion del coccinelido. Sin embargo, se requiere desarrollar estudios especificos sobre la posible migracion E. difficilis.

Las especies de depredadores registrados para E. difficilis son importantes agentes de control biologico. Las diferentes especies de la subfamilia Asopinae (Pentatomidae) han sido importantes enemigos naturales de coleopteros y lepidopteros plaga (Brailovsky y Mayorga 1994); por ejemplo, la especie P. maculiventris Say, 1832 (Hemiptera: Pentatomidae) ha sido objeto de multiples estudios, incluyendo la multiplicacion masiva para el control de plagas como E. varivestis (Hoffmann y Frodsham 1993; Sant'Ana et al. 1997). La vegetacion silvestre es tambien un importante reservorio de enemigos naturales de plagas. Asi, Logan et al. (1987) registraron en "hierba mora" silvestre (Solanum nigrum L.) de Mexico hasta 18 especies de enemigos naturales, los que actuan como reguladores biologicos del escarabajo de la papa Leptinotarsa decemlineata Say, 1824 (Coleoptera: Chrysomelidae).

La alimentacion de las especies de depredadores registrados en el presente estudio, incluyeron todas las etapas biologicas de E. difficilis, lo que sugiere un posible potencial para el manejo de coccinelidos plaga. P nigropictus por ejemplo, es una especie interesante y sus registros frecuentes en campo sobre B. geminiflora, depredando adultos de E. difficilis, sugieren que es uno de los principales enemigos naturales de ese coccinelido. Ademas de los depredadores, el canibalismo tambien ocurrio en larvas de E. difficilis en campo, tal como ha sido notado en otros coccinelidos (Giorgi et al. 2009).

Aunque se sabe que los coccinelidos son atacados por varias especies de parasitoides y patogenos (Landis y Howard 1940; Beyene et al. 2007; Riddick et al. 2009), estos agentes de control no se observaron en este estudio. Beyene et al. (2007) registraron a los parasitoides como factor de mortalidad de huevos y pupas para el epilacnino Chnootriba similis Thunberg, 1781 (Coleoptera: Coccinellidae) en Etiopia; sin embargo, tambien sugieren que la mortalidad de las larvas era principalmente debido a los muchos depredadores presentes.

De acuerdo con las pruebas de especificidad, E. difficilis se alimenta solo en B. geminiflora. La familia Polemoniaceae tiene pocas especies cultivadas de importancia economica (Rzedowski y Calderon 1995); por lo tanto, se reduce el riesgo de que E. difficilis ataque cultivos. Sin embargo, se requieren mas estudios sobre otras plantas de importancia economica como posibles hospederos del insecto.

Los epilacninos se han registrado en plantas de las familias Aristolochiaceae, Cucurbitaceae, Solanaceae, Berberidaceae, Asteraceae, Poaceae, Fabaceae, Urticaceae (solo adultos), Convolvulaceae y Caryophyllaceae (Li y Cook 1961; Sawada y Ohgushi 1994; Giorgi et al. 2009; Szawaryn et al. 2015). El presente estudio adiciona la familia Polemoniaceae a la lista. El fuerte dano causado por E. difficilis a B. geminiflora sugiere que el insecto es un importante biorregulador de la planta.

Los resultados indican una amplia distribucion regional de E. difficilis que van desde los climas calidos hasta regiones relativamente mas frias, lo que sugiere que el insecto sobre vive en todas las regiones donde crece su planta hospedera. Rzedowski y Calderon (1995) reportaron que B. geminiflora se encuentra desde Mexico hasta Guatemala; Gordon (1975) examino especimenes de E. difficilis de Guatemala y Mexico (Chiapas, Durango, Jalisco y Sinaloa) sin especificar localidad y hospedero.

La adaptacion de E. difficilis y su hospedera a regiones con diferentes condiciones climaticas sugieren que el epilacnino pudiera ser util como hospedero alterno de enemigos naturales para el control de plagas. Diversos ejemplos documentan insectos fitofagos que prefieren plantas silvestres y los cultivos raramente son colonizados (Jacas y Urbaneja 2010; Rodriguez-Saona et al. 2012; Cortez-Madrigal et al. 2014), por lo que constituyen importantes hospedantes alternos para los enemigos naturales de plagas. De cinco especies de cultivos evaluados, solo el pepino sufrio danos (30%) por adultos de E. difficilis, aunque todos los insectos murieron despues.

La presencia de E. difficilis y su hospedera durante gran parte del ano en la region de estudio, su especificidad e inocuidad a los cultivos evaluados, amplia distribucion regional y, los enemigos naturales asociados, hacen de esta especie un buen candidato para ser utilizado como hospedero alterno de enemigos naturales de plagas y asi poder ser utilizado en el control biologico de importantes plagas, como lo es E. varivestis.

Conclusiones

Los resultados del presente estudio son un importante aporte al conocimiento cientifico. Se registra por primera vez Epilachna difficilis en la planta Bonplandia geminiflora (Polemoniaceae); asi, se aporta una familia mas de plantas como hospederas de especies de epilacninos. Ademas, los resultados del presente estudio pudieran ser aprovechados en el manejo de plagas de especies relacionadas. La especializacion del insecto y enemigos naturales asociados, asi lo sugieren. Al no presentar riesgo como plaga, E. difficilis pudiera ser considerado un importante hospedero alterno de enemigos naturales de epilacninos de importancia economica.

Recibido: 16-oct-2015 * Aceptado: 28-feb-2017

Citacion sugerida:

GARCIA-SEGURA, J.; CORTEZ-MADRIGAL, H.; MARIN-JARILLO, A.; ANGOA PEREZ, M. V. 2017. Bioecologia de Epilachna difficilis (Coleoptera: Coccinellidae-Epilachninae) en el Centro-Occidente de Mexico. Revista Colombiana de Entomologia 43 (1): 77-84. Enero-Junio 2017. ISSN 0120-0488.

Agradecimientos

Se agradece a Harry Urad Brailovsky Alperowitz, Departamento de Zoologia del Instituto de Biologia de la UNAM, Mexico, D.F. por la identificacion de los depredadores; a Ignacio Garcia Ruiz, CIIDIR-IPN, Michoacan por la identificacion de B. geminiflora; A Fabian Villalpando Barragan, por su apoyo en la edicion de las fotografias. A los evaluadores anonimos por las observaciones y sugerencias para mejorar el presente manuscrito.

Literatura citada

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Jonas Garcia-Segura (1), Hipolito Cortez-Madrigal (2), Antonio Marin-Jarillo (3), Maria Valentina Angoa Perez (4)

(1) M. C. Instituto Politecnico Nacional-CIIDIR, Jiquilpan, Michoacan, Mexico. CP. 59510 (2) Dr. Instituto Politecnico Nacional-CIIDIR, Jiquilpan, Michoacan, Mexico. CP. 59510, hcortezm@ipn.mx, autor para correspondencia. (3) M. C. Instituto Nacional de Investigaciones Forestales, Agricolas y Pecuarias-CEBAJ, Campo experimental Bajio Guanajuato, Carr. Celaya-San Miguel de Allende km 6.5, Celaya, Gto., Mexico. C.P. 38010. (4) Dr. Instituto Politecnico Nacional-CIIDIR, Jiquilpan, Michoacan, Mexico. CP. 59510.

Leyenda: Figura 1. Morfologia de Epilachna difficilis colectada en Bonplandia geminiflora de la barranca "La Gloria", Sahuayo, Michoacan, Mexico. A. Adulto. B. Huevos. C. Larva. D. Pupa. E-F. Genitalia del macho: E. Falobase. F. Sifo.

Leyenda: Figura 2. Incidencia de E. difficilis en poblaciones de B. geminiflora. Barranca "La Gloria," Sahuayo, Michoacan.

Leyenda: Figura 3. Porcentaje de hojas danadas (severidad) por larvas y adultos de E. difficilis en plantas de B. geminiflora. Barranca "La Gloria", Sahuayo, Michoacan, Mexico.

Leyenda: Figura 4. Dinamica poblacional de Epilachna difficilis sobre Bonplandia geminiflora en la barranca "La Gloria", Sahuayo, Michoacan, Mexico.

Leyenda: Figura 5. Indices de correlacion entre los principales picos poblacionales de E. difficilis con los factores bioticos y abioticos de regulacion bajo las condiciones de la barranca "La Gloria", Sahuayo, Michoacan, Mexico. A. Temperatura. B. Precipitacion. C. Depredadores.
Tabla 1. Tiempo medio de desarrollo (dias) y medidas (mm) por etapa de
desarrollo de la especie Epilachna difficilis bajo condiciones de
laboratorio (16,9-25,8 [grados]C, 12:12 h luz: obscuridad).

Estado de       Tiempo de desarrollo (dias)   Tamano (mm)
desarrollo

H               5,00 * [+ o -] 0,05           1,73 * [+ o -] 0,13
L1              4,93 [+ o -] 0,05             1,03 [+ o -] 0,12
L2              4,38 [+ o -] 0,65             2,30 [+ o -] 0,18
L3              3,12 [+ o -] 0,39             3,69 [+ o -] 0,29
L4              3,92 [+ o -] 0,21             3,99 [+ o -] 0,44
L5              4,60 [+ o -] 0,52             5,16 [+ o -] 0,28
PP              4,94 [+ o -] 0,77             5,45 [+ o -] 0,28
P               6,93 [+ o -] 0,92             4,45 [+ o -] 0,30
Total adultos   37,8 [+ o -] 1,70 ** dias
Machos                                        4,49 [+ o -] 0,23
Hembras                                       5,02 [+ o -] 0,24

* Media [+ o -] desviacion estandar. ** Media [+ o -] desviacion
estandar basada en tres repeticiones. H =Huevo, L = Larva, PP =
Prepupa, P = Pupa.
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Author:Garcia-Segura, Jonas; Cortez-Madrigal, Hipolito; Marin-Jarillo, Antonio; Angoa Perez, Maria Valentin
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jan 1, 2017
Words:5974
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