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Bioconcentration of mineral elements in Amaranthus dubius (wild spinach, imbuya) growing wild in crops from Miranda State, Venezuela, and used as food/Bioconcentracion de elementos minerales en Amaranthus dubius (bledo, pira), creciendo silvestre en cultivos del estado miranda, venezuela, y utilizado en alimentacion/ Bioconcentracao de elementos minerais em Amaranthus dubius (bredo, caruru), crescendo ...

SUMMARY

The goal of the present work was to evaluate in the species Amaranthus dubius the bioconcentration factor (BF) of mineral nutrients and non essential metals, calculated as the ratio of the concentration of them in the aerial organs to that in the soil, in samples collected from three sites in Miranda State, Venezuela: El Jarillo, the Agrarian Technical School Carrizal and La Maitana. The BF obtained was compared with that of six other species, including A. hybridus. It was found that in both amaranth species the BF of K was higher than in the other species, and bioconcentration of N, P, K, Mg, Ca and Cd in their leaves was observed; however, a BF<1 was found for Al, Fe, Mn, Cu, Ni, Zn, Co, Cr and Pb. The sampling was repeated in Carrizal, collecting roots and comparing A. dubius with green or red stems. No differences in the elemental composition were found in plants of different color. Leaves were more concentrated in N, P, K, Ca, Mg, Mn, Cu y Zn than roots (translocation or transfer factor, TF>1). A. dubius contained high levels of N, K, Ca, Mg, Fe and Zn, essential elements in the animal diet, with higher values in leaves than in flowers. However, control of the non essential elements that can be in inadequate concentrations to be consumed as food is necessary, as is the case for Cd, Al, Cr, Ni and Pb in the collected samples.

RESUMEN

El objetivo de este trabajo fue evaluar en la especie Amaranthus dubius el factor de bioconcentracion (FB) de nutrientes minerales y metales no esenciales, dada por el cociente entre su concentracion en los organos aereos y la de los respectivos suelos, en muestras colectadas entres sitios del Estado Miranda, Venezuela: El Jarillo, la Escuela Tecnica Agropecuaria Carrizal y La Maitana. Tambien se comparo el FB con el de otras seis especies, entre ellas A. hybridus. Se encontro que en las dos especies de amaranto el FB de K fue mayor y se observo bioconcentracion de N, P, K, Mg, Ca y Cd en sus hojas; sin embargo, para Al, Fe, Mn, Cu, Ni, Zn, Co, Cr y Pb se obtuvo un FB<I. En Carrizal se hizo un segundo muestreo, colectando las raices, comparandose A. dubius con tallos verdes o rojizos, y no se encontraron diferencias en la composicion elemental en plantas de diferente coloracion. Las hojas presentaron mayor concentracion que las raices para N, P, K, Ca, Mg, Mn, Cu y Zn (factor de transferencia, FT>I). A. dubius resulto muy rico en N, P, K, Ca, Mg, Fe y Zn, elementos que interesan en la dieta animal, obteniendose valores mayores en las hojas en comparacion con las inflorescencias; sin embargo, se alerta sobre la necesidad de un control de los elementos no esenciales que pueden presentarse en concentraciones no recomendadas para el consumo, tal como ocurrio con Cd, Al, Cr y Pb en las muestras colectadas.

PALABRAS CLAVE / Amaranto / Bledo / Nutrientes / Pira /

RESUMO

O objetivo deste trabalho foi avaliar na especie Amaranthus dubius o fator de bioconcentracao (FB) de nutrientes minerais e metais nao essenciais, dada pelo cosciente entre sua concentracao nos orgaos aereos e a dos respectivos solos, em amostras coletadas en tres lugares do Estado Miranda, Venezuela: El Jarillo, a Escola Tecnica Agropecuaria Carrizal e La Maitana. Tambem foi comparado o FB com o de outras seis especies, entre elas A. hybridus. Encontrou-se que nas duas especies de amaranto o FB de K foi maior e se observou bioconcentracao de N, P, K, Mg, Ca e Cd em suas folhas; no entanto, para Al, Fe, Mn, Cu, Ni, Zn, Co, Cre Pb se obteve um FB<1. Em Carrizal foi realizada uma segunda amostragem, coletando as raizes, comparando-se A. dubius con caules verdes ou avermelhados, nao encontrando diferencas na composicao elemental em plantas de diferente coloracao. As folhas apresentaram maior concentracao que as raizes para N, P, K, Ca, Mg, Mn, Cu e Zn (fator de transferencia, FT>1). A. dubius resultou muito rico em N, P, K, Ca, Mg, Fe e Zn, elementos que interessam na dieta animal, obtendo-se valores maiores nas folhas em comparacao com as inflorescencias; no entanto, se alerta sobre a necessidade de um controle dos elementos nao essenciais que podem apresentar-se em concentracoes nao recomendadas para o consumo, tal corno ocorreu com Cd, Al, Cr e Pb nas amostras coletadas.

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Existen aproximadamente 70 especies del genero cosmopolita amaranto, de las cuales 40 son nativas de America y 12 estan presentes en Venezuela, entre ellas Amaranthus dubius, la cual se encuentra en ambientes secundarios y tiene uso alimenticio, como forraje y medicinal (Carmona Pinto, 2007). A. caudatus ('kiwicha') fue cultivado por los incas y otras civilizaciones precolombinas (NRC, 1989) y A. cruentus ('huautli') fue cultivado por los aztecas (AMA, 2003). Las especies de amaranto mas conocidas en el mundo son A. hypochondriacus, A. cruentus y A. caudatus, cultivadas en Europa para producir harinas desde 1970, por su alto valor nutricional (Bavec y Mlakar, 2002).

En este trabajo nos referimos a A. dubius, que se ha reportado no para obtener grano sino como vegetal de boja (Arellano et al., 2004, Odhav et al., 2007). En Argentina se realizo un estudio nutricional de A. dubius en un cultivo experimental utilizando hojas y tallos tiernos con escasa inflorescencia y se reporto un alto valor nutracetico por el contenido en fibra insoluble y proteina de la especie (Arellano et al., 2004). A. dubius ba sido considerada en Venezuela como una especie silvestre potencialmente cultivable (Blanco-Espinoza, 1999) al estudiar su eficiencia del uso del fosforo, acumulacion de azucares y fotosintesis. Tambien se ha estudiado en el pais la distribucion del nitrogeno foliar en respuesta a la iluminacion (Anten y Werger, 1996) y la distribucion espacial de la enzima carboxilante RuBISCO en los cloroplastos del mesofilo y de la vaina vascular, considerandose que posee una ruta fotosintetica C4 (Castrillo et al, 1997). La Fundacion para la Investigacion Agricola reporta A. dubius como maleza (DANAC, s/a) y se ha estudiado su germinacion (Wulff, 1988) y su arquitectura foliar (Ferrarotto, 1998). Esta especie es reservorio de nematodos y hospedero de plagas, tales como la larva de Spodoptera eridania (Guenee), Lepidoptera, Noctuidae, conocida como el gusano pirero (PAV, s/a). Existen otras especies de amaranto tambien consideradas como malezas, entre ellas A. albus, A. blitoides, A. hybridus, A. retroflexus, A. rudis, A. palmeri y A. powelii (Ortiz-Ribbing y Williams, 2006).

El interes en A. dubius se ha justificado por su valor nutricional, ya que puede producir 27ton x [ha.sup.-1] de materia verde vs 6.5ton x [ha.sup.-1] en el caso de A. hypocondriacus, lo cual corresponde a 4191 vs 682kg x [ha.sup.-1] de materia seca o 929 vs 154kg x [ha.sup.-1] de proteina (Arellano et al., 2004).

En KwaZulu-Natal (Sur Africa) se estudio el valor nutricional de A. dubius ('Imbuya' en lengua Zulu), donde regularmente se consume como vegetal de hoja y se reporto la concentracion foliar de N, P, Ca, Mg, Zn, Mn, Fe y Na (Odhav et al., 2007). En el presente trabajo se estudio ademas la concentracion de K, Al, Cu, Ni, Cr y Co, y se analizan tambien otros organos de la planta, lo cual permite calcular el factor de transferencia, FT (concentracion en la hoja/concentracion en la raiz). Tambien fueron analizados los suelos, lo cual permite calcular el factor de bioconcentracion, FB (concentracion en el organo aereo, hojas o inflorescencias/concentracion en el suelo). Por otra parte Nabulo et al. (2006) estudiaron la concentracion de Pb, Cd y Zn en A. dubius en Kampala, Uganda, asi como en los suelos. En el Estado Miranda, Venezuela, se manufacturan artesanalmente productos alimenticios, tales como galletas y tortas, a partir de los organos aereos (hojas, tallos e inflorescencias) de A. dubius que crecen silvestres, por lo cual es de interes evaluar la concentracion de elementos minerales en esta especie.

Aunque A. dubius es generalmente de color verde, se puede observar en algunas plantas una coloracion roja en los tallos y raices. Este color se debe a la amarantina (betacianina, un tipo de betalaina) en A. tricolor (Piatelli et al., 1969) y A. caudatus (Bianco-Colomas, 1980). Las betalainas contienen N, a diferencia de las antocianinas, y no se conoce porque la presencia de ambos tipos de pigmento es mutuamente excluyente en angiospermas (Tanaka et al., 2008), siendo su presencia un criterio importante para la clasificacion del orden Caryophyllales. Solo ocurren en 10 familias de dicho orden, entre ellas las Amaranthaceae. De acuerdo a Cai et al. (2005), debido a que los amarantos tienen una produccion de biomasa alta, han atraido interes como una alternativa potencial a las conocidas betalainas de las remolachas para ser usados como colorantes naturales, dada la tendencia en aumento a reemplazar los colorantes sinteticos por pigmentos naturales mas saludables: Aunque estos son menos estables y mas costosos que los sinteticos, se estan utilizando en la industria alimenticia. Por otra parte, las betalainas han sido clasificadas como antioxidantes y su color no depende del pH, siendo mas estables que las antocianinas (Tanaca et al., 2008). Las betalainas contienen N, como se menciono antes, por lo cual es de interes conocer si existe relacion entre el contenido de elementos minerales y las dos coloraciones que se pueden observar en A. dubius.

En base a lo expuesto, los objetivos del presente trabajo son: 1) Calcular la bioconcentracion de nutrientes y metales en plantas de A. dubius cosechadas en el Estado Miranda para la fabricacion de alimentos y comparar con la bioconcentracion de los mismos en otras plantas, entre ellas A. hybridus. 2) Calcular los factores de transferencia de metales desde las raices a las hojas. 3) Investigar si las concentraciones de los elementos minerales son diferentes en plantas con diferente coloracion.

Materiales y Metodos

Sitios de estudio y coleccion de muestras

Se colectaron hojas e inflorescencias de plantas adultas de Amaranthus dubius Mart. Ex Thell. (Amaranthaceae) el 8/02/2007 en El Jarillo (10[degrees]21'N, 67[degrees]10'O, 1488msnm), la Escuela Tecnica Agropecuaria Carrizal (10[degrees]21'N, 66[degrees]58'0, 1321msnm) y La Maitana (10[degrees]20'N, 66[degrees]56'0, 1228msnm). Se colectaron ademas hojas de Amaranthus hybridus L. en Fila de Marquez (10[degrees]18'N, 67[degrees]11'O, 1399msnm), especie que no estaba presente en los sitios donde se hallo A. dubius. El pH del suelo es neutro: 7,30 [+ or -]0,07 en El Jarillo; 7,44 [+ or -] 0,24 en Carrizal; 7,18 [+ or -] 0,03 en La Maitana; y 6,97 [+ or -] 0,05 en Fila de Marquez. Las plantas se encontraban creciendo silvestres adyacentes a cultivos, por lo cual no recibian tratamientos agricolas (fertilizacion, pesticidas, riego) directamente.

Se tomaron muestras de los suelos en los sitios mencionados para calcular el factor de bioconcentracion (FB) antes definido, utilizando un barreno de Forestry Suppliers, Inc., EEUU, a 0-20cm de profundidad y las muestras se secaron al aire.

El 31/07/2007 (epoca de lluvias) se colectaron plantas completas de A. dubius en la Escuela Tecnica Agropecuaria Carrizal, se separaron las plantas en hojas, inflorescencias, tallos y raices con la finalidad de calcular el factor de transferencia (FT) definido anteriormente. Se encontraron plantas con tallos verdes y rojizos, por lo que se separaron las plantas por color para comparar la composicion elemental en plantas de diferente coloracion.

Analisis de nutrientes y metales en plantas y suelos

Se lavaron las plantas con agua corriente, se seco el material vegetal a peso constante en una estufa a 70[degrees]C y se molio en un molino Wiley Mill 3383-L10 (Thomas Scientific, EEUU). Se determinaron las concentraciones de K, Mg, Ca, Al, Fe, Mn, Cu, Ni, Zn, Co, Cr, Cd y Pb mediante espectrometria de absorcion atomica de llama con un equipo Varian Spectra AA55B (Victoria, Australia) en digeridos hechos en una mezcla de acido nitrico y perclorico (Miller, 1998), utilizando 500mg de material seco. En el muestreo de julio se analizo tambien Na. Se determino P en los digeridos segun Murphy y Riley (1962) y N por el metodo de Kjeldahl en digeridos con acido sulfurico. La concentracion de elementos minerales corresponde al interior de la celula y a las paredes celulares. Se utilizo un estandar certificado de hojas de durazno (1547, NIST, Gaithersburg, EEUU) y la recuperacion fue >96% para los elementos investigados. Los suelos se secaron al aire y se tamizaron a <2mm; se utilizo el mismo procedimiento utilizado con las plantas para digerir y determinar los elementos minerales y se midio el pH en agua (Jones, 2001).

Analisis estadisticos

Se realizaron pruebas t con el paquete estadistico SigmaStat 3.1 (2004) para comparar los resultados de plantas de diferente coloracion o colectadas en dos oportunidades.

Resultados y Discusion

Macronutrientes y Cd en suelos, inflorescencias y hojas

En los suelos se observaron diferencias contrastantes en las concentraciones de P (0,36-3,85g x [kg.sup.-1]), siendo mayor en La Maitana que en El Jarillo y Carrizal (Figura 1), con un indice de variacion (valor mayor-valor menor)/valor mayor, de 0,91. El Ca tambien presento concentraciones contrastantes en el suelo en los tres sitios (3-25g x [kg.sup.-1]) por lo que es interesante la respuesta en la concentracion foliar, que resulto siempre alta (32-37g x [kg.sup.-1]). El indice de variacion del Ca en el suelo fue de 0,88 mientras que el elemento que presento menor indice de variacion en el suelo fue el K (0,07). Si se comparan las concentraciones de Cd de los suelos representados en la Figura 1 con los valores promedios para suelos en el mundo (0,06g x [kg.sup.-1]) referidos por He et al. (2005) se concluye que los suelos estudiados presentaron niveles mayores, pero dentro del nivel considerado tolerable (4mg x [kg.sup.-1]). El indice de variacion del Cd en el suelo fue de 0,50 y los valores mas bajos se encontraron en El Jarillo.

[FIGURE 1 OMITTED]

Las concentraciones de N y P en hojas e inflorescencias fueron superiores a lo que normalmente es adecuado en tejidos vegetales de acuerdo a Epstein y Bloom (2005) y estan dentro del rango que senalan Wright et al. (2004), de 2-64g x [kg.sup.-1] para N y de 0,08-6g [Kg.sup.-1] para P. Con los valores de proteina que reporta Odhav et al. (2007) en hojas de A. dubius en Sur Africa se puede calcular una concentracion de N de 43g x [kg.sup.-1]; las plantas presentaron una concentracion de P de 4,87g x [kg.sup.-1], lo que da un cociente N/P de 19,36mol x [mol.sup.-1]. En el caso presente el N/P foliar es de 11,05-10,83 y 8,92 en las plantas colectadas en El Jarillo, Carrizal y La Maitana, respectivamente, lo cual podria indicar limitaciones por N, ya que segun Gusewell (2004) pudiese existir limitacion de N con un N/P foliar <22mol x [mol.sup.-1] y de P si es >44mol x [mol.sup.-1].

Las concentraciones foliares de Ca fueron altas, comparadas con el rango reportado en plantas, que es de 1-50g x [kg.sup.-1] de masa seca (Marschner, 1995). Broadley et al. (2003) reportaron en A. hypochondriacus una concentracion de Ca de 18,8 [+ or -] 5,9g x [kg.sup.-1]. Cuando compararon las concentraciones de Ca en angiospermas, las plantas pertenecientes al orden Caryophyllales, que incluye a la familia Amaranthaceae, presenta ron valores de Ca de 11,3g x [kg.sup.-1] y los ordenes con los valores mas altos fueron Cucurbitales (pepinos) con 32,9g x [kg.sup.-1], Brassicales (repollos) con 28,0g x [kg.sup.-1] y Malpighiales (Clusiaceae, Euphorbiaceae, Flacourtiaceae, Violaceae) con 26,4g x [kg.sup.-1]. En el presente caso se determino Ca total y no se conoce si se encuentra asociado a oxalato, tal como ocurre en A. lividus (Kinzel y Lechner,1992).

Se ha encontrado una relacion lineal entre el Mg y el Ca, siendo las monocotiledoneas mas pobres en estos elementos minerales que las dicotiledoneas (White y Broadley, 2003). Las Cariophyllales se salen de esta relacion por presentar valores muy altos de Mg (7,6g x [kg.sup.-1]) y particularmente en A. hypochondriacus, donde Broadley, et al. (2004) reportaron 9,5g x [kg.sup.-1], siendo el valor mas alto entre 117 especies que representaban 24 ordenes. En este estudio se hallaron valores hasta de 16,33g x [kg.sup.-1] en A. dubius de El Jarillo, mucho mayor al Mg reportado por Larcher (1995) de 0,7-9g x [kg.sup.-1]).

El nivel toxico de Cd en plantas, dado por la concentracion foliar en la que se reduce la cosecha en un 10%, es muy variable en plantas. Por ejemplo, puede ser 0,7mg x [kg.sup.-1] en caraota y >40mg x [kg.sup.-1] en lechuga. A diferencia de lo que ocurre en caraota, que mantiene una concentracion de Cd cercana acero, los vegetales de hoja repollo y lechuga pueden alcanzar concentraciones altas de Cd (30-40mg x [kg.sup.-1]) cuando se incrementa la concentracion de Cd en el suelo hasta 30mg x [kg.sup.-1] (Schulze et al., 2005). Aunque las plantas toleran estas concentraciones sin mostrar sintomas visibles de intoxicacion y manteniendo su tasa de crecimiento no son aptas para ser consumidas. La Comision Reguladora de Alimentacion de la Comunidad Europea (EC, 2006) permite una concentracion de Cd en vegetales de hoja de 0,2mg x [kg.sup.-1] de masa fresca, equivalente a 1,33mg x [kg.sup.-1] masa seca si se considera un 85% de agua en las plantas. En hojas lavadas de A. dubius se hallo una concentracion de Cd de hasta 4mg x [kg.sup.-1]. Nabulo et al. (2006) encontraron una concentracion maxima de Cd de 0,95 [+ or -] 0,17 (promedio [+ or -] error estandar, n= 5) en hojas lavadas de esta especie. Se ha reportado que A. hybridus (Puschenreiter et al., 2001) y A. blitoides (Del Rio et al., 2002) tienden a acumular Cd. Manipulando la rizosfera con EDTA, Puschenreiter et al. (2001) lograron obtener concentraciones de Cd de 10,3mg x [kg.sup.-1] en A. hybridus.

En el presente estudio se observo que las concentraciones de N, Ca, y particularmente Mg, en A. dubius fueron mayores en las hojas que en las inflorescencias.

Al, Fe y Mn en suelos, inflorescencias y hojas

En la Figura 2 se observa que todos los suelos fueron muy ricos en Al, presentandose valores entre 11,4 y 20,8g x [kg.sup.-1] en El Jarillo y Carrizal (indice de variacion de 0,45). Concentraciones altas de Al en suelo fueron reportadas en otras localidades del Estado Miranda (Olivares et al., 2002, 2009). En los suelos de El Jarillo se observaron los valores mas altos de Mn, pero los mas bajos de Fe. Las concentraciones foliares de Al encontradas en A. dubius en La Maitana fueron >1000mg x [kg.sup.-1], concentracion que es uno de los criterios utilizados para definir plantas acumuladoras de Al (Olivares et al., 2009). Las concentraciones foliares de Mn fueron bajas comparadas con aquellas adecuadas para tejidos vegetales segun Epstein y Bloom (2005), exceptuando las de plantas colectadas en El Jarillo, y mucho mas bajas que las encontradaspor Ordhav et al. (2007) en A. dubius en Africa (820mg x [kg.sup.-1]). Foy y Campbell (1984) reportaron tolerancias diferentes al Al y Mn en diferentes amarantos de la misma especie, por lo que proponen identificar, seleccionar y desarrollar aquellos que sean mas tolerantes para utilizarlos en suelos marginales acidos.

[FIGURE 2 OMITTED]

Zn, Cu y metales no esenciales

En la Figura 3 se observa que en los suelos de La Maitana se encontraron los valores mas altos de Zn, Cu, Co, Ni y Pb, mientras que en los suelos de Carrizal se encontro la mayor concentracion de Cr. En El Jarillo se observaron los valores mas bajos de los seis elementos mencionados. Si se comparan las concentraciones de metales de los suelos con los reportados como normales (mg x [kg.sup.-1]) por Sridhara Chari et al. (2008) para el Zn (1100), Cu (5-20), Co (5-20), Ni (0,02-5,2), Cr (0,03-14) y Pb (5-15), se observa que los niveles encontrados de Co, Ni, Cr y Pb son superiores a lo normal, al igual que ocurrio para el Zn y Cu, exceptuando en El Jarillo, pero estos valores se encontraron dentro de los limites que reporta Sridhara Chary (2008) como tolerables en suelos, de 300, 100, 40, 60, 50 y 100mg x [kg.sup.-1]) para Zn, Cu, Co, Ni, Cr y Pb, respectivamente. Las concentraciones foliares de los micronutrientes Zn y Cu no sobrepasaron los niveles senalados por Ross (1994) para plantas contaminadas, lo que si ocurrio con el Cr en los tres sitios estudiados. Los fungicidas y pesticidas pudiesen aportar metales, sin embargo esto no ha sido investigad . Zayed et al. (1998) encontraron con espectroscopia de absorcion de rX que en nueve especies de cultivo el hexacromo se convertia en la raiz en Cr(III) y este es 20-100 veces menos toxico que el Cr(VI). Tambien encontraron que la translocacion desde las raices a los vastagos de ambas formas de Cr estaba muy limitada, siendo la concentracion en las raices 100 veces mayor que en los vastagos. En el presente trabajo solo se evaluo el Cr total, pero es importante conocer la especiacion del Cr, ya que el Cr(VI) es altamente toxico y movil comparado con el Cr(III).

[FIGURE 3 OMITTED]

La concentracion permitida de Pb en vegetales de hoja en Europa (CE, 2006) es de 0,3mg x [kg.sup.-1] masa fresca (2mg x [kg.sup.-1] masa seca) y en A. dubius se encontro una concentracion foliar de Pb de 20-29mg x [kg.sup.-1] masa seca. Los valores altos de Pb hallados en este trabajo podrian provenir del trafico automotor. En Tithonia dirsifolia se encontraron concentraciones de Pb de 121mg x [kg.sup.-1] en plantas colectadas en la entrada de un poblado vecino a la zona de este estudio, las cuales fueron superiores a las encontradas en plantas colectadas en una carretera con menor flujo vehicular con 8mg x [kg.sup.-1] Pb (Olivares, 2003).

Bioconcentracion de los elementos minerales

En la Tabla I se aprecia la existencia de un factor de bioconcentracion FB>1 para N, P, K, Mg, Ca y Cd en hojas e inflorescencias de A. dubius y A. hybridus, excepto el Mg en inflorescencias de A. hybridus. Sin embargo las concentraciones en el suelo fueron mayores que en plantas para Al, Fe, Mn, Cu, Ni, Zn, Co, Cr y Pb.

La bioconcentracion de Cd en los amarantos fue <4mg x [kg.sup.-1] y la de otros metales traza fue <1, por lo cual no se trata de fitoremediadores potenciales, ya que de acuerdo a McGrath y Zhao (2003) para una fitoextraccion exitosa de metales es necesario alcanzar valores de FB>20 para que el numero de cosechas necesarias para disminuir a la mitad el metal del suelo sea <10. Zhao et al. (2003) reportan una bioconcentracion de 40 para Zn en la hiperacumuladora de metales Thlaspi caerulescens y en las poblaciones de esta especie en el sur de Francia encontraron una bioconcentracion de Cd de 3-73. Sin embargo, aun con valores de FB bajos, A. dubius puede alcanzar concentraciones de metales mayores a lo normal en plantas: 1407mg x [kg.sup.-1] Al, 29 Pb, 11 Cr y 4mg x [kg.sup.-1] Cd, y por encima de lo considerado permisible para alimentacion, como se menciono anteriormente. Del mismo modo Sridhara Chary et al. (2008) reportaron concentraciones de Pb, Zn, Cr y Ni mayores a los limites permisibles para alimentacion en varias especies que se consumen en la India como vegetales de boja (espinaca, menta, cilantro y A. graecizans) y, sin embargo, los FB de estos metales son <1.

Se ha reportado fitoextraccion de Cd y Pb en A. hybridus utilizando EDTA (Puschenreiter et al., 2001), basado en las concentraciones alcanzadas y en la biomasa de la planta; sin embargo, si se calculan los FB para Cd, estos son de 0,57 [+ or -] 0,01 sin quelatantes, de 0,85 [+ or -] 0,15 con sulfato, y de 1,38 [+ or -] 0,18 con EDTA, siendo el maximo valor de FB alcanzado para Cd de 1,51 y para Pb de 0,13. Del Rio et al. (2002) reportaron a A. blitoides creciendo en las minas de Aznalcollar, Espana, despues de un derrame toxico, y la consideraron como promisoria para remediacion; calculamos un FB de 7,34 [+ or -] 6,99 para Cd y <1 para Zn, Cu, Pb y As. Los FB para A. dubius calculados con las concentraciones en bojas y suelo que suministra Nabulo et al. (2006) son de 0,66; 0,34 y 0,13 para Cd, Zn y Pb, respectivamente, por lo que de acuerdo al criterio de McGrath y Zhao (2003) no conllevarian a una fitoextraccion de metales exitosa por no alcanzar valores de bioconcentracion >20.

[FIGURE 4 OMITTED]

En la Figura 4 se observa que la bioconcentracion de K en A. dubius y A. hybridus es mucho mayor a la de otras plantas presentes en cultivos de la misma region reportadas por Olivares et al. (2002), donde tambien se observo una bioconcentracion alta de Ca en A. hybridus. Las plantas deficientes en K son mas susceptibles a patogenos y a ser consumidas por insectos herbivoros (Amtmann et al., 2008). La identificacion de genotipos eficientes en la incorporacion de K es importante para evitar el uso de fertilizantes costosos que producen contaminacion ambiental (Rengel y Damon, 2008).

Nutrientes, Na y metales no esenciales en A. dubius de diferente coloracion

En la Tabla II se aprecia que, en general, no se encontraron diferencias en la composicion elemental por coloracion y aunque el pigmento betalaina contiene N, no se observaron diferencias en las concentraciones de este elemento para ningun organo en plantas de diferente coloracion.

Se evaluo la concentracion de Na debido a que en A. tricolor se ha reportado natrofilia (Marschner, 1995) y aunque en A. dubius la relacion K/Na resulto >1, la concentracion foliar fue alta (2,77g x [kg.sup.-1]) y la relacion Na/Mg fue >1.

Transferencia de los minerales en A. dubius en Carrizal

En la Tabla III se observa que los FT>1 siguen el siguiente orden de mayor a menor Mg>N>Mn=Zn>K>P>Ca>Cu y todos son nutrientes en las plantas. Los FT<1 son elementos no esenciales, exceptuando el Fe que se encuentra en concentraciones muy altas en el suelo (6,32 [+ or -] 081g x [kg.sup.-1]). El FT para el Na es 0.73 (no aparece en la Tabla III ya que el Na no se evaluo en febrero). Los FT para estos elementos siguen el orden Na>Cd>Cr>Co>Fe>Pb>Ni>Al. La concentracion de Al en el suelo de Carrizal es 20,81 [+ or -] 0,47g x [kg.sup.-1] , es el elemento que menos es trasladado desde las raices a las bojas y no es esencial en plantas. Las concentraciones de los minerales en los suelos, ordenadas de mayor a menor son Al>Ca>N>Fe>K>P>Mg (20,81>6,32>3,79>3,41>2,14>1,12>0,77g x [kg.sup.-1]) >Zn>Mn>Cu>Cr>Pb>N>Co>Cd (169>84> 55>42>37>31>7>2mg x [kg.sup.-1]).

Comparacion de los dos muestreos realizados en Carrizal

En la Tabla III se aprecia que en bojas no hubo diferencias significativas entre las concentraciones de macronutrientes en plantas colectadas en temporada seca o de lluvias, pero se observaron diferencias en las inflorescencias para el Ca y Mg. No se realizaron mediciones hidricas en A. dubius, pero las plantas se encontraban verdes y turgidas aun en febrero (epoca seca), por lo que es de suponer que no estaban bajo estres hidrico severo. Para los micronutrientes se observaron diferencias en las hojas entre los dos muestreos, pero en las inflorescencias esto solo ocurrio con el Fe. Cuando se observaron diferencias por muestreo, generalmente las muestras tomadas en febrero (epoca seca) presentaron mayor concentracion que las colectadas en julio (epoca de lluvias), como ocurrio en bojas para Al, Fe, Zn, Co, Cr, Cd y Pb, pero no para Mn y Cu. En las inflorescencias se encontraron valores mas altos en febrero que en julio para Ca, Mg, Al, Fe, Co, Cd y Pb. En ningun caso las diferencias por muestreo fueron altamente significativas. Las plantas colectadas en Carrizal se lavaron con agua corriente, por lo que se supone que se esta evaluando los metales presentes en los tejidos y tricomas. No haber encontrado diferencias significativas en los muestreos para Ca, que es abundante en el suelo (6g x [kg.sup.-1]) y haberlas encontrado para Cd y

Pb, cuyas concentraciones en el suelo son mucho menores, hacen pensar que el lavado fue eficiente. Sin embargo, dado que las concentraciones de Al fueron diferentes, se debe estudiar la eficiencia del lavado en colecciones futuras.

Conclusiones

a) En los sitios estudiados, A. dubius silvestre presento concentraciones altas de N, K, Ca, Mg, Fe y Zn, pero tambien se observaron niveles de Cd y Pb mayores a los permitidos en vegetales de hoja por la reglamentacion alimentaria y se detectaron altas concentraciones de Al y Cr; por lo tanto, tal como ocurre con otros vegetales de hoja (espinaca, lechuga), A. dubius debe ser cosechada en condiciones ambientales controladas, ya que por su tendencia a acumular metales puede contener niveles inadecuados para el consumo alimenticio si se le colecta en sitios cercanos a fuentes de metales, como lo son zonas donde se realizan practicas agricolas que introducen metales en el agrosistema (pesticidas, herbicidas, fungicidas), areas industriales, mineras, o en carreteras expuestas al trafico automotor, b) La relacion N/P foliar indico limitacion por N de las plantas en los sitios estudiados, por lo que se debe atender este aspecto en la fertilizacion si se hacen cultivos de esta especie, c) Dadas las altas concentraciones de Ca encontradas en A. dubius, se debe estudiar en un futuro si el Ca esta mayoritariamente unido a oxalato en esta especie d) Debido a las diferencias encontradas en las concentraciones de Mn entre el presente trabajo y reportes en Africa, es de interes estudiar la variabilidad genetica en la respuesta a concentraciones altas de Mn en experimentos en maceta y el efecto del pH del suelo, e) Dada la diferente toxicidad de las diferentes especies de Cr se debe investigar la proporcion de las mismas en los tejidos de A. dubius.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Wilmer Carmona Pinto del Museo de Ciencias de Caracas la identificacion de las muestras botanicas; a Sanders Rodriguez y Yamilen Castillo (Gobernacion de Miranda), Esperanza Cova y Andres Obregon (CORDAMI, Coordinacion de Desarrollo Agricola de Miranda), y Alba Vizcaya (Cooperativa Amaranto de la Cruz y Escuela Tecnica Agropecuaria de Carrizal) la coleccion de las muestras en el campo; y a Pedro Alfonso Tablante y Chedomiro por permitir colectar en sus parcelas de La Maitana y Fila de Marquez.

Recibido: 01/12/2008. Modificado: 21/08/2009. Aceptado: 25/08/2009.

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Elizabeth Olivares. Licenciada en Biologia, Universidad Central de Venezuela (UCV). Doctora en Ecologia, Instituto Venezolano de Investigaciones Cientificas (IVIC), Venezuela. Investigadora, IVIC, Venezuela. Direccion: Centro de Ecologia, IVIC, Carretera Panamericana Km 11, Sector ARos de Pipe, Estado Miranda, ZP. 1204, Venezuela. e-mail: eolivare@ivic.ve

Eder Pena. Licenciado en Biologia, UCV. Profesional Asociado, IVIC, Venezuela.
TABLA I
FACTOR DE BIOCONCENTRACION (FB) DE NUTRIENTES Y METALES
NO ESENCIALES EN HOJAS E INFLORESCENCIAS DE A. dubius
MUESTREADOS EN TRES SITIOS Y SU PROMEDIO, ASI COMO EL FB
EN A. hybridus ENCONTRADA SOLAMENTE EN FILA DE MARQUEZ

                         A. dubius

                           Hojas

     Jarillo   Carrizal   Maitana    Prom [+ or -] ES

N     19,39      12,71     10,43    14,18 [+ or -] 2,69
P     10,97       3,97      1,40     5,45 [+ or -] 2,86
K      8,56      16,71      9,71    11,66 [+ or -] 2,55
Mg     6,33      16,13      8,15    10,20 [+ or -] 3,01
Ca    10,63       5,70      1,50     5,94 [+ or -] 2,64
A1     0,04       0,07      0,05     0,05 [+ or -] 0,01
Fe     0,25       0,27      0,16     0,23 [+ or -] 0,03
Mn     0,93       0,40      0,14     0,49 [+ or -] 0,23
Cu     0,44       0,22      0,32     0,33 [+ or -] 0,06
Ni     0,38       0,23      0,16     0,25 [+ or -] 0,06
Zn     0,88       0,55      0,44     0,63 [+ or -] 0,13
Co     0,83       0,57      0,25     0,55 [+ or -] 0,17
Cr     0,56       0,24      0,30     0,36 [+ or -] 0,10
Cd     4,00       2,00      1,50     2,50 [+ or -] 0,76
Pb     0,59       0,62      0,48     0,56 [+ or -] 0,04

                          A. dubius

                       Inflorescencias

     Jarillo   Carrizal   Maitana    Prom [+ or -] ES

N     15,02       9,58      8,47    11,02 [+ or -] 2,02
P     11,11       4,42      1,24     5,59 [+ or -] 2,91
K     17,33      13,28     13,23    14,61 [+ or -] 1,36
Mg     1,48       4,57      2,22     2,76 [+ or -] 0,93
Ca     3,89       5,43      0,48     3,27 [+ or -] 1,46
A1     0,03       0,04      0,04     0,04 [+ or -] 0,00
Fe     0,18       0,21      0,12     0,17 [+ or -] 0,03
Mn     0,23       0,35      0,11     0,23 [+ or -] 0,07
Cu     0,69       0,24      0,25     0,39 [+ or -] 0,15
Ni     0,33       0,13      0,11     0,19 [+ or -] 0,07
Zn     0,52       0,44      0,32     0,43 [+ or -] 0,06
Co     0,67       0,43      0,17     0,42 [+ or -] 0,14
Cr     0,50       0,19      0,19     0,29 [+ or -] 0,10
Cd     3,00       1,50      1,50     2,00 [+ or -] 0,50
Pb     0,38       0,41      0,35     0,38 [+ or -] 0,02

         A. dubius

        A. hybridus

      Hojas     Infl.
     Fila de   Marquez

N      8,90       7,93
P      6,89       7,00
K     26,62      22,04
Mg     2,01       0,63
Ca    18,52       3,63
A1     0,02       0,01
Fe     0,08       0,03
Mn     0,17       0,17
Cu     0,22       0,15
Ni     0,12       0,08
Zn     0,29       0,23
Co     0,33       0,27
Cr     0,21       0,19
Cd     1,33       1,00
Pb     0,42       0,28

TABLA II
COMPARACION DE LAS CONCENTRACIONES DE LOS ELEMENTOS MINERALES EN
LOS ORGANOS DE A. dubius CON TALLOS DE DIFERENTE COLOR (VERDE O ROJO),
EN PLANTAS COLECTADAS EL 3I-07-07 EN LA ESCUELA TECNICA AGROPECUARIA
CARRIZAL

Organo     Color            N                P                K
           de tallo
                                 (g x [kg.sup.-1] masa seta)

Hojas      Verde          45,29            4,17             38,79
                      [+ or -] 1,40    [+ or -] 0,26    [+ or -] 2,45

           Rojo           47,68            4,28             38,73
                      [+ or -] 1,62    [+ or -] 0,25    [+ or -] 3,14
                         P=0,303           0,772            0,988
                           ns               ns               ns

Inflores-  Verde          38,09            4,64             28,12
cencias               [+ or -] 1,10    [+ or -] 0,15    [+ or -] 0,61

           Rojo           38,64            4,76             21,30
                         * 1,56        [+ or -] 0,20    [+ or -] 3,73
                         P=0,774           0,628            0,067
                           ns               ns               ns

Tallos     Verde          16,29            1,93             43,31
                      [+ or -] 1,95    [+ or -] 0,16    [+ or -] 2,55

           Rojo           17,63            2,36             41,29
                      [+ or -] 0,16    [+ or -] 0,21    [+ or -] 3,23
                         P=0,598           0,135            0,634
                           ns               ns               ns

Raices     Verde          14,37            1,87             16,13
                      [+ or -] 2,42    [+ or -] 0,14    [+ or -] 1,61

           Rojo           14,42            1,85             16,23
                      [+ or -] 0,25    [+ or -] 0,06    [+ or -] 3,02
                         P=0,476           0,922            0,974
                           ns               ns               ns

Organo     Color           Ca               Mg               Na
           de tallo
                                (g x [kg.sup.-1] masa seta)

Hojas      Verde          2,914            12,01            2,32
                      [+ or -] 5,07    [+ or -] 0,68    [+ or -] 0,57

           Rojo           14,39            15,20            3,44
                      [+ or -] 3,85    [+ or -] 0,13    [+ or -] 1,02
                          0,069            0,762            0,326
                           ns               ns               ns

Inflores-  Verde          3,44             3,14             2,51
cencias               [+ or -] 0,09    [+ or -] 0,04    [+ or -] 0,37

           Rojo           4,87             3,37             2,40
                      [+ or -] 0,38    [+ or -] 0,06    [+ or -] 0,64
                          0,002            0,008            0,880
                           **               **               ns

Tallos     Verde          7,26             2,68             2,58
                      [+ or -] 0,35    [+ or -] 0,26    [+ or -] 0,25

           Rojo           7,06             2,92             2,76
                      [+ or -] 0,59    [+ or -] 0,02    [+ or -] 0,14
                          0,765            0,476            0,596
                           ns               ns               ns

Raices     Verde          13,32            2,40             3,37
                      [+ or -] 0,85    [+ or -] 0,31    [+ or -] 0,38

           Rojo           11,94            2,98             4,49
                      [+ or -] 0,25    [+ or -] 0,13    [+ or -] 1,35
                          0,236            0,183            0,914
                           ns               ns               ns

Organo     Color           Al               Fe               Mn
           de tallo
                               (mg x [kg.sup.-1] masa seca

Hojas      Verde         346,86           439,51            39,85
                     [+ or -] 33,75   [+ or -] 58,39    [+ or -] 1,86

           Rojo          290,46           408,85            45,60
                     [+ or -] 42,16   [+ or -] 30,09    [+ or -] 4,38
                          0,476            0,700            0,206
                           ns               ns               ns

Inflores-  Verde         155,07           252,09            30,39
cencias              [+ or -] 10,95    [+ or -] 8,89    [+ or -] 1,27

           Rojo          167,33           223,95            34,94
                      [+ or -] 8,89    [+ or -] 9,87    [+ or -] 1,52
                          0,449            0,072            0,052
                           ns               ns               ns

Tallos     Verde         111,88           135,34            12,35
                     [+ or -] 24,06   [+ or -] 17,57    [+ or -] 1,37

           Rojo           91,01            45,49            14,76
                      [+ or -] 9,25   [+ or -] 10,51    [+ or -] 2,05
                          0,519            0,005            0,338
                           ns               **               ns

Raices     Verde         2332,37          1078,03           13,70
                     [+ or -] 277,38  [+ or -] 47,97    [+ or -] 1,39

           Rojo          2054,56          1534,25           17,16
                     [+ or -] 704,65  [+ or -] 445,47   [+ or -] 1,74
                          0,914            1,000            0,157
                           ns               ns               ns

Organo     Color           Cu               Ni               Zn
           de tallo
                                (mg x [kg.sup.-1] masa seca

Hojas      Verde          14,81            2,82             63,76
                      [+ or -] 1,15    [+ or -] 1,29    [+ or -] 3,04

           Rojo           15,81            6,86             74,54
                      [+ or -] 0,53    [+ or -] 0,58    [+ or -] 7,55
                          0,523            0,042            0,166
                           ns               *                ns

Inflores-  Verde          13,69            9,03             75,14
cencias               [+ or -] 0,59    [+ or -] 1,80    [+ or -] 2,83

           Rojo           13,95            10,48            65,28
                      [+ or -] 0,89    [+ or -] 1,79    [+ or -] 4,00
                          0,804            0,601            0,071
                           ns               ns               ns

Tallos     Verde          5,76             8,65             11,35
                      [+ or -] 0,65    [+ or -] 0,73    [+ or -] 1,75

           Rojo           6,86             7,70             15,55
                      [+ or -] 0,20    [+ or -] 0,37    [+ or -] 3,01
                          0,114            0,190            0,230
                           ns               ns               ns

Raices     Verde          14,04            9,35             23,66
                      [+ or -] 3,52    [+ or -] 0,98    [+ or -] 3,18

           Rojo           10,20            18,63            25,34
                      [+ or -] 0,40    [+ or -] 3,18    [+ or -] 4,77
                          0,409            0,013            0,767
                           ns               *                ns

Organo     Color           Co               Cr
           de tallo
                       (mg x [kg.sup.-1] masa seca

Hojas      Verde          0,50             3,97
                      [+ or -] 0,22    [+ or -] 0,72

           Rojo           0,32             5,97
                      [+ or -] 0,18    [+ or -] 0,81
                          0,579            0,108
                           ns               ns

Inflores-  Verde          0,00             5,65
cencias               [+ or -] 0,00    [+ or -] 0,95

           Rojo           0,00             3,97
                      [+ or -] 0,00    [+ or -] 0,80
                          1,000            0,247
                           ns               ns

Tallos     Verde          5,05             6,62
                      [+ or -] 0,26    [+ or -] 1,51

           Rojo           5,70             9,45
                      [+ or -] 0,12    [+ or -] 1,71
                          0,113            0,258
                           ns               ns

Raices     Verde          0,75             10,60
                      [+ or -] 0,30    [+ or -] 1,11

           Rojo           0,19             10,44
                      [+ or -] 0,07    [+ or -] 0,94
                          0,150            0,923
                           ns               ns

Organo     Color           Cd               Pb
           de tallo
                       (mg x [kg.sup.-1] masa seca

Hojas      Verde          0,83             1,26
                      [+ or -] 0,06    [+ or -] 0,13

           Rojo           0,94             0,40
                      [+ or -] 0,05    [+ or -] 0,08
                          0,217            0,001
                           ns               **

Inflores-  Verde          0,60             1,13
cencias               [+ or -] 0,10    [+ or -] 0,07

           Rojo           0,94             1,34
                      [+ or -] 0,09    [+ or -] 0,20
                          0,047            0,278
                           *                ns

Tallos     Verde          2,29             1,09
                      [+ or -] 0,28    [+ or -] 0,15

           Rojo           1,99             1,79
                      [+ or -] 0,12    [+ or -] 0,29
                          0,439            0,048
                           ns

Raices     Verde          1,16             4,86
                      [+ or -] 0,17    [+ or -] 0,77

           Rojo           1,49             4,93
                      [+ or -] 0,13    [+ or -] 0,83
                          0,195            0,957
                           ns               ns

Los datos se expresan en promedio [+ or -] ES, donde n=6 para
plantas con tallos verdes y n=4 para plantas con tallos rojos. Se
indica para cada organo de la planta las diferencias
significativas de acuerdo al t-test entre plantas de ambas
coloraciones. Se da el valor de probabilidad P. Los niveles de
significancia son: ns=no significativo, * P < 0,05, ** P < 0,01

TABLA III
FACTOR DE TRANSFERENCIA (FT) DE ELEMENTOS MINERALES EN A. dubius
MUESTREADA EN JULIO EN LA ESCUELA TECNICA AGROPECUARIA CARRIZAL
(N = 10) Y COMPARACION ENTRE LAS CONCENTRACIONES DE NUTRIENTES
Y METALES EN LAS COLECCIONES DEL 08/02/2007 (TEMPORADA SECA)
Y EL 31/07/2007 (TEMPORADA DE LLUVIAS)

Elemento    FT

N          3,21
P          2,25
K          2,40
Ca         1,82
Mg         4,81
A1         0,15
Fe         0,34
Mn         2,80
Cu         1,22
Ni         0,15
Zn         2,80
Co         0,38
Cr         0,45
Cd         0,67
Pb         0,19

Elemento                                    Hojas

                   Febrero                  Julio             P

N            48,16 [+ or -] 1,27     46,25 [+ or -] 1,07     0,175   ns
P             4,45 [+ or -] 0,15      4,21 [+ or -] 0,18     0,380   ns
K            35,77 [+ or -] 3,88     38,77 [+ or -] 1,82     0,441   ns
Ca           36,01 [+ or -] 1,02     23,24 [+ or -] 4,04     0,058   ns
Mg           12,42 [+ or -] 0,29     12,65 [+ or -] 0,63     0,794   ns
A1         1407,41 [+ or -] 357,2   324,30 [+ or -] 26,48    0,026   *
Fe          911,64 [+ or -] 160,72  427,25 [+ or -] 35,81    0,020   *
Mn           33,89 [+ or -] 2,62     42,15 [+ or -] 2,14     0,031   *
Cu           11,73 [+ or -] 1,38     15,21 [+ or -] 0,71     0,026   *
Ni            7,45 [+ or -] 0,54      4,43 [+ or -] 1,02     0,058   ns
Zn           92,96 [+ or -] 7,96     68,07 [+ or -] 3,71     0,006   **
Co            4,47 [+ or -] 0,17      0,42 [+ or -] 0,15    <0,001   **
Cr            9,87 [+ or -] 0,66      4,77 [+ or -] 0,61    <0,001   **
Cd            3,94 [+ or -] 0,06      0,87 [+ or -] 0,04    <0,001   **
Pb            22,6 [+ or -] 0,89      0,91 [+ or -] 0,16    <0,001   **

Elemento                             Inflorescencias

                  Febrero                 Julio             P

N           36,32 [+ or -] 0,23     38,31 [+ or -] 0,86   0,344    ns
P            4,95 [+ or -] 0,1       4,69 [+ or -] 0,11   0,452    ns
K           28,42 [+ or -] 2,29     25,39 [+ or -] 1,79   0,491    ns
Ca          34,32 [+ or -] 0,62      4,01 [+ or -] 0,28   0,041    **
Mg           3,52 [+ or -] 0,04      3,23 [+ or -] 0,05   0,029    **
A1         934,93 [+ or -] 95,94   159,97 [+ or -] 7,39   0,041    **
Fe         713,22 [+ or -] 0,12    240,84 [+ or -] 7,77  <0,001    **
Mn          28,53 [+ or -] 0,04     32,21 [+ or -] 1,18   0,210    ns
Cu          12,51 [+ or -] 3,12     13,79 [+ or -] 0,47   0,747    ns
Ni           4,47 [+ or -] 0,28      9,61 [+ or -] 1,25   0,108    ns
Zn          74,20 [+ or -] 5,66     71,20 [+ or -] 2,72   0,660    ns
Co           3,28 [+ or -] 0,68      0,00 [+ or -] 0      0,037    **
Cr           7,75 [+ or -] 0,96      4,97 [+ or -] 0,68   0,116    ns
Cd           3,18 [+ or -] 0,02      0,74 [+ or -] 0,09  <0,001    **
Pb          14,92 [+ or -] 2,56      1,21 [+ or -] 0,09   0,041    **

FT: cociente de las concentraciones en hojas-rakes. Los datos se
expresan en promedio [+ or -] ES, n = 6 para hojas y n = 2 para
inftorescencias en plantas colectadas en febrero, y n=10 para
hojas o inflorescencias colectadas en Julio. P: probabilidad.
Niveles de signification: ns=no significativo, * P < 0,05,
** P < 0,01.
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Author:Olivares, Elizabeth; Pena, Eder
Publication:Interciencia
Date:Sep 1, 2009
Words:8614
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