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Bacteriocinas de bacterias acido lacticas: mecanismos de accion y actividad antimicrobiana contra patogenos en quesos.

BACTERIOCINS OF LACTIC ACID BACTERIA: MECHANISMS OF ACTION AND ANTIMICROBIAL ACTIVITY AGAINST PATHOGENS IN CHEESE

BACTERIOCINAS DE BACTERIAS ACIDO-LACTICAS: MECANISMOS DE ACAO E ATIVIDADE ANTIMICROBIANA CONTRA PATOGENOS EM QUEIJOS

Las bacterias acido lacticas r (BAL) son ampliamente E--. utilizadas en la industria alimentaria por su capacidad de conferir diferentes caracteristicas sensoriales como textura, sabor y olor agradable a los alimentos fermentados (Parra-Huertas, 2010; O'Bryan et al., 2015a). Las BAL son un grupo de bacterias clasificadas como Gram positivas, no formadoras de esporas, sin motilidad, con forma de cocos o bacilos, microaerofilicos o anaerobios facultativos, y que sintetizan principalmente acido lactico durante su proceso de fermentacion (Monroy et al., 2009; Siamansouri et al., 2013). En las ultimas decadas se ha explorado el potencial de las BAL como bioconservadoras naturales de productos lacteos, debido a la produccion de diversos metabolitos como el acido lactico, peroxi do de hidrogeno, diacetilo, dioxido de carbono (C[O.sub.2]) y las bacteriocinas per se (Siamansouri et al., 2013; O'Bryan et al., 2015b); siendo estas ultimas las que han despertado mayor interes.

Algunas de las ventajas que se han considerado para la aplicacion y uso de las bacteriocinas son su no toxicidad para celulas eucariotas, su mayor inhibicion comparada con las producidas por bacterias Gram negativas, y aunque solo la bacteriocina nisina, producida por Lactococcus Lactis, es considerada segura para el consumo humano (GRAS, del ingles Generally Reconized As Safe) de acuerdo a la Food and Drung Administration (FDA) de los EEUU, se sabe que no forman compuestos secundarios al biodegradarse en el tracto gastrointestinal.

Ademas, su aplicacion no solo se enfoca como bioconservador de alimentos, sino tambien en cosmeticos y en tratamientos biomedicos contra infecciones en medicina humana y veterinaria (Dolz, 2008; Lopez et al., 2008; Beristain-Bauza et al., 2012; Jozefiak y Sip, 2013; Yang et al., 2014). Aunque en un principio se pensaba que las bacteriocinas solo actuaban contra bacterias estrechamente relacionadas con la cepa productora, en anos recientes este concepto ha cambiado, ya que se han encontrado bacteriocinas que pueden actuar contra cepas filogeneticamente distanciadas con la cepa productora (Dolz, 2008).

En las ultimas decadas, los estandares de calidad en la industria alimentaria son mas exigentes. Particularmente, en los quesos se han encontrado una diversidad de microorganismos patogenos, debido a que la mayoria son elaborados con leche cruda, su composicion quimica es una fuente rica de nutrientes para los microorganismos y en su proceso de elaboracion son altamente manipulados. Se ha propuesto que las bacteriocinas o las BAL productoras de bacteriocinas pueden ser una alternativa natural para su conservacion. Sin embargo, se ha reportado que su uso podria verse limitado por las caracteristicas fisicas y quimicas de los propios quesos, ya que las bacteriocinas podrian interactuar con los componentes hidrofobicos de la matriz y como consecuencia perder su actividad (Kousta et al., 2010; Jeanson et al., 2011; Aly et al., 2012; Favaro et al., 2015). El objetivo de esta revision es actualizar la informacion disponible sobre las caracteristicas generales de las bacteriocinas, su clasificacion y mecanismos de accion. Ademas, comparar la actividad antimicrobiana que presentan las bacteriocinas contra patogenos presentes en quesos y discutir sobre las perspectivas de su aplicacion como conservador comercial.

Generalidades y Clasificacion de Bacteriocinas

Las bacteriocinas se definen como peptidos de origen ribosomal que son secretados al medio extracelular y tienen la capacidad de inhibir el crecimiento de otros microorganismos (Monroy et al., 2009; Beshkova y Frengova, 2012; Mondragon Preciado et al., 2013). En la naturaleza existe una gran diversidad bacteriana y se estima que un 99% de las bacterias producen cuando menos una bacteriocina (Dolz, 2008). Las caracteristicas generales de las bacteriocinas se encuentran resumidas en la Tabla I.

Las bacteriocinas de las BAL contienen residuos de aminoacidos tales como lisina, arginina e histidina, los cuales les confieren un caracter cationico (pH neutro), y tambien contienen residuos de alanina, valina, leucina, isoleucina, prolina, metionina, fenilalanina y triptofano, lo que les proporciona su naturaleza hidrofobica; ademas, las bacteriocinas tambien son de caracter anfipatico (Diep y Nes, 2002; Yusuf, 2013). Las bacteriocinas han sido agrupadas en cinco clases (Tabla II) segun varios criterios de clasificacion, como por ejemplo: microorganismos productores, pesos moleculares, propiedades fisicas, estructuras quimicas, modo de accion, y caracteristicas geneticas y bioquimicas (Nes et al., 2007; Monroy et al., 2009; Balciunas et al., 2013).

La clase I o lantibioticos son peptidos de muy bajo peso molecular (<5kDa), resistentes a altas temperaturas y con aminoacidos no comunes en su estructura, tales como lantionina, metillantionina, dehidroxilamina y dehidrobutirina.

Los lantibioticos pueden encontrarse en forma lineal (tipo A), como en el caso de la nisina, o de forma globular (tipo B), como el caso de la mersacidina.

La clase II son peptidos pequenos termoestables (<10kDa) sin aminoacidos modificados en su estructura. La clase II ha sido dividida en cinco subclases (IIa, IIb, IIc, IId y IIe). La subclase IIa, son bacteriocinas que actuan fuertemente contra Listeria, siendo la pediocina PA-1 la mas representativa; la subclase IIb son bacteriocinas formadas por dos peptidos, como la plantaricina EF; en la subclase IIc se encuentran las bacteriocinas que no comparten homologia con ninguna otra bacteriocina, por ejemplo lactococcina A; en la clase IId, se encuentran peptidos lineales como la lacticina Q; y en la clase IIe se encuentran las bacteriocinas que se formaron por la degradacion especifica de proteinas mas grandes.

La clase III son peptidos termolabiles de alto peso molecular (>30 kDa), siendo la helveticina la bacteriocina representativa. La clase IV son peptidos grandes y de estructura compleja, ya que se encuentran asociados a carbohidratos (glicoproteinas) o lipidos (lipoproteinas), siendo la lactocina S una de las bacteriocinas de esta clase. Por ultimo, en la clase V se encuentran los peptidos con una estructura circular que no posee modificaciones post traduccionales, siendo la enterocina AS-48 un ejemplo de esta clase (Nes et al., 2007; Monroy et al., 2009; Zacharof y Lovitt, 2012; Balciunas et al., 2013).

Mecanismos de Accion de las Bacteriocinas de BAL

La mayoria de las bacteriocinas de las BAL inhiben el crecimiento de las bacterias mediante la formacion de poros en la membrana celular, lo cual se inicia con la atraccion de las bacteriocinas hacia la bacteria diana a traves de fuerzas electrostaticas, debido a que las bacterciocinas estan cargadas positivamente e interactuan con los fosfolipidos de la membrana de las bacterias que se encuentran cargadas negativamente. Ademas, la naturaleza anfipatica de las bacteriocinas facilita aun mas su distribucion a lo largo de la superficie de la membrana celular de la bacteria (Cotter et al., 2005; Nishie et al, 2012; Yusuf, 2013).

La union de bacteriocinas con bacterias diana se da entre la region N-terminal de la bacteriocina (region hidrofilica) con la superficie polar de la membrana celular. Una vez unida la bacteriocina a la bacteria, la region C-terminal (region hidrofobica) penetra hacia el interior no polar de la membrana celular, lo que resulta en la formacion de poros en la membrana y como consecuencia se produce un vaciamiento intracelular, generando la perdida de iones K, de energia en forma de ATP y en algunos casos, de aminoacidos y moleculas de bajo peso molecular (Bemena et al, 2014).

Las consecuencias de lo anterior se traducen en la disminucion del potencial de membrana y en la escasa disponibilidad de las reservas energeticas de la celula, lo que conlleva a la disminucion de la sintesis de ADN, ARN y proteinas, que finalmente desencadena la muerte de la celula (Vasquez et al., 2009; Yusuf, 2013; Bemena et al., 2014). Algunas bacteriocinas de clase I, como la nisina, han demostrado tener un modo de accion dual, ya que pueden formar poros en la membrana celular uniendose a ella y atravesandola (por su caracter anfipatico) y/o por unirse al lipido II (principal transportador de las subunidades de peptidoglicano) evitando la formacion de la pared celular (Lopez et al., 2008; Perez et al., 2014). La naturaleza anfipatica de las bacteriocinas de clase II facilita la insercion del peptido en la membrana de la bacteria diana, provocando su despolarizacion y con ello la muerte (Drider et al., 2006; Yusuf, 2013). Las bacteriocinas de clase III, como la lisostafina, pueden actuar directamente en la pared celular de las bacterias diana Gram positivas, conduciendo a la lisis de la bacteria (Lai et al., 2002; Cotter et al., 2005).

Actividad Antimicrobiana de Bacteriocinas contra Patogenos Presentes en Quesos

En la actualidad, nisina y pediocina PA-1 (producida por fermentacion con Pediococcus acidilactici) son las bacteriocinas mas utilizadas en la industria de alimentos con fines de con-servacion. La nisina fue la primera en ser comercializada y sus efectos antimicrobianos son los mas documentados (Tabla III), resaltando su capacidad para disminuir el conteo de Staphylococcus aureus en queso fresco Minas sin afectar las propiedades fisicoquimicas y caracteristicas sensoriales (Sobrino-Lopez y Martin-Belloso, 2008; Pinto et al., 2011; Favaro et al, 2015; Felicio et al., 2015). En queso fresco Hispanico, la combinacion de acido caprilico con nisina y cinamaldehido controlo a Listeria monocytogenes y presento bajo impacto en la flora natural del queso (Gadotti et al., 2014).

El contenido de grasa en el queso podria afectar negativamente la actividad antimicrobiana de la nisina debido a su naturaleza anfipatica, que favorece su interaccion con los lipidos; sin embargo, el NaCl podria incrementar su actividad (Chollet et al., 2008). Tomando en cuenta lo anterior, algunos estudios se han enfocado al desarrollo de estrategias que permitan aumentar la actividad de las bacteriocinas. Por ejemplo, la nisina Z y nisina encapsuladas en forma de liposomas fueron eficientes para inhibir el crecimiento de Listeria innocua y Listeria monocytogenes en queso Cheddar y queso fresco Minas, respectivamente (Benech et al., 2002; Malheiros et al, 2012).

Por otro lado, otras estrategias se basan en el uso de peliculas poli mericas y de caseinato de sodio adicionadas con enterocina y nisina en queso fresco Cottage, inhibiendo a Listeria monocytogenes y L. innocua (Iseppi et al., 2008; Cao-Hoang et al., 2010). Otro estudio mostro que el tratamiento con calor mas la adicion de nisina presento un efecto sinergico contra L. innocua, logrando eliminarla por completo despues de seis dias de almacenamiento (Al-Holy et al., 2012), mientras que el tratamiento con alta presion hidrostatica aplicado en quesos para la inactivacion de esporas de Bacillus cereus fue mas eficiente cuando se incluyo nisina como agente antimicrobiano (Lopez-Pedemonte et al., 2003).

La actividad antimicro biana de la nisina tambien fue probada en suero de queso (Tabla IV). Se ha reportado que la adicion de nisina en la elaboracion del queso Feta redujo el conteo de Listeria monocytogenes, modificando la flora microbiana normal del suero (Samelis et al., 2003). Tambien se ha reportado que la aplicacion de bajas tempe raturas, campo electrico pulsado y la aplicacion de MicroGARDTM (cultivo lactico pasteurizado como bioprotector natural) favorecio la accion antimicrobiana de la nisina contra Listeria innocua en suero de queso (Gallo et al., 2007a, b; von Staszewski y Jagus, 2008).

Actividad antimicrobiana de BAL productoras de bacteriocinas in situ en quesos

La capacidad antimicrobiana de las BAL productoras de bacteriocinas en la conservacion de quesos es un tema que en la actualidad ha tomado mayor importancia (Tabla V), debido a las ventajas tecnologicas que brindan al producto final (Parra Huertas, 2010). La capacidad antimicrobiana de las BAL productoras de bacteriocinas en la conservacion de quesos es un tema que en la actualidad ha tomado mayor importancia (Sobrino-Lopez y Martin-Belloso, 2008; Favaro et al., 2015). Algunos estudios han reportado que la utilizacion de BAL productoras de bacteriocinas han sido eficientes para disminuir los niveles de Listeria innocua y L. monocytogenes en en queso Manchego, queso madurado, Fresco y Cottage (Rodriguez et al., 1998; O'Sullivan et al., 2006; Dal Bello et al., 2012; Vera Pingitore et al., 2012).

Se ha reportado que BAL productoras de bacteriocinas pueden disminuir la concentracion de diversas especies del genero Clostridium, como es el caso de C. tyrobutyricum y C. beijerinckiiI NIA 63 en quesos y otras esporas de especies de Clostridium en queso Vidiago, semiduro, Kasseri y de oveja (Rilla et al., 2003; Bogovic Matijasic et al., 2007; Anastasiou et al., 2009; Martinez-Cuesta et al., 2010; Garde et al., 2011). Tambien se ha senalado que aunque las BAL sean productoras de bacteriocinas in vitro, esto no garantiza su actividad durante el proceso de elaboracion de quesos, debido a que las bacteriocinas pueden interactuar con la grasa, perdiendo su actividad, o pueden inactivarse por proteasas presentes (Nunez et al., 1997; Hamama et al., 2002; Sarantinopoulos et al., 2002; Veskovic et al., 2014).

Otros estudios se enfocaron en combinar tratamientos antimicrobianos con las BAL productoras de bacteriocinas para mejorar la actividad antimicrobiana. Aly et al. (2012) reportaron que la aplicacion de Lactococcus lactis subsp. lactis, productora de nisina Z, mejoro la actividad antimicrobiana en queso cuando fue combinada con gelatina obtenida de piel de bovino. Arques et al. (2005) demostraron que el efecto combinado de altas presiones y diferentes BAL productoras de bacteriocinas (nisina A, nisina Z, lacticina 481, TAB 57, TAB 7, enterocina I, enterocina AS-48) disminuyeron el conteo de Listeria monocytogenes en queso. Por otro lado, se ha reportado que Lactobacillus sakei subsp. sakei 2a fue combinado con inulina como fuente de fibra y se pudo obsevar la disminucion de las cuentas de L. monocytogenes. Lo anterior indica que las BAL productoras de bacteriocinas tambien son eficientes en los quesos mediante el uso de simbioticos. Asi mismo, se menciona que esta bacteria expreso los genes sakP y sakQ responsables de la sintesis de bacteriocinas en el queso (Martinez et al., 2015).

Otra opcion que se ha considerado es la aplicacion de BAL multiproductoras de bacteriocinas. Se ha reportado que la actividad antimicrobiana de la nisina en combinacion con pediocina incrementa su actividad en contra Listeria monocytogenes (Rodriguez et al., 2005). Izquierdo et al. (2009) utilizaron a Enterococcus faecium WHE 81 multiproductora de bacteriocinas en la superficie de queso Munster contaminado con Listeria monocytogenes y reportaron que esta cepaerradico casi por completo al patogeno. Estos mismos autores sugieren que una BAL multiproductora de bacteriocinas es mas eficiente contra la resistencia desarrollada por el patogeno en comparacion con las que producen una sola; ademas, el efecto sinergico entre bacteriocinas puede favorecer la actividad antimicrobiana. Sin embargo, se ha reportado que Lactococcus lactis CL2, productora de nisina y pediocina, disminuyo el conteo de Listeria monocytogenes, Escherichia coli y Staphylococcus aureus en queso, aunque su inhibicion no fue mejor que una BAL productora solo de nisina, por lo que los autores sugirieron que en el queso no se presento un efecto sinergico entre ambas bacteriocinas (Rodriguez et al., 2005).

Por otro lado, el uso de BAL productoras de bacteriocinas genetica mente modificadas tambien ha sido explorado. Buyong et al. (1998) insertaron el gen que codificaba para pediocina PA-1 a Lactococcus lactis subsp. lactis MM217 y observaron que la concentracion de Listeria monocytogenes disminuyo significativamente en queso Cheddar, con lo que concluyeron que el uso de estos microorganismos podria ayudar a disminuir los tratamientos quimicos como control microbiologico. En otro estudio, McAuliffe et al. (1999) utilizaron a Lactococcus lactis DPC4275 transconjugante, productor de lacticina 2147, consiguiendo inhibir el crecimiento de L. monocytogenes en un 99,9% en queso Cottage. Asi mismo, Rodriguez et al. (2005) reportaron que las cepas transformadas de Lactococcus lactis CL1, productora de pediocina, y Lactococcus lactis CL2, productora de nisina y pediocina, disminuyeron el conteo de L. monocytogenes, Escherichia coli y Staphylococcus aureus en queso.

Conclusiones

Debido a que las bacteriocinas tienen un gran potencial para la industria alimentaria como antimicrobianos naturales, se han realizado diferentes estudios donde se buscan nuevas bacteriocinas, o se combinan las ya conocidas, elucidandose en combinacion o no con otros antimicrobianos naturales, tratamientos fisicos y quimicos, para lograr incrementar su actividad antimicrobiana contra diferentes patogenos. A pesar de esto, solamente una bacteriocina (nisina) es reconocida como GRAS, por lo que se debe seguir realizando estudios donde se evalue la toxicidad de las bacteriocinas en modelos animales para que estas puedan probar su seguridad. La produccion de bacteriocinas in situ podria ser la forma mas viable y prometedora para la elaboracion de quesos con leche cruda, donde se pueden utilizar BAL productoras de bacteriocinas como cultivo iniciador. Por lo anteriormente expuesto, sera necesario realizar estudios in vitro para evaluar la efectividad de las bacteriocinas durante el procesamiento y almacenamiento del queso.

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Recibido: 06/10/2015. Modificado: 27/04/2017. Aceptado: 01/05/2017.

Priscilia Y. Heredia Castro. Ingeniera Bioquimico en Alimentos, Tecnologico Nacional de Mexico / Instituto Tecnologico de Los Mochis, Mexico. Maestria en Ciencias, CIAD, Mexico. Doctorado en Ciencias, CIAD, Mexico. Posdoctorante, CIAD, Mexico.

Adrian Hernandez-Mendoza. Doctor en Ciencias de los Alimentos, Instituto Tecnologico de Veracruz (ITVER), Mexico. Investigador, CIAD, Mexico.

Aaron Fernando Gonzalez-Cordova. Ingeniero Bioquimico en Alimentos, Instituto Tecnologico y de Estudios Superiores de Monterrey, Mexico. Maestria en Ciencias, CIAD, Mexico. Doctor en Ciencias de los Alimentos, ITVER, Mexico. Investigador, CUAD, Mexico. e-mail: aaronglz@ciad.mx

Belinda Vallejo-Cordoba. Quimica, Universidad Iberoamericana, Mexico. Maestria y Doctorado en Ciencias de los Alimentos, University of British Columbia, Canada. Investigadora, CIAD, Mexico. Direccion: Laboratorio de Quimica y Biotecnologia de Productos Lacteos, Coordinacion de Tecnologia de Alimentos de Origen Animal, CIAD. Carretera a La Victoria Km 0.6, Apartado 1735. Hermosillo, Sonora, 83304. Mexico. e-mail: vallejo@ciad.mx
TABLA I

CARACTERISTICAS GENERALES DE LAS BACTERIOCINAS

Origen                        --Origen ribosomal; peptidos
                              extracelulares producidos por bacterias
                              Gram positivas y Gram negativas.

                              --Se estima que el 99% de las bacterias
                              son capaces de sintetizar cuando menos
                              una bacteriocina.

Efectos                       --In vitro: no toxica para lineas
                              celulares normales; toxica para celulas
                              cancerosas.

                              --In vivo: no estimula el sistema
                              inmune; no toxico en modelos animales y
                              humanos (se inactivan por proteasas
                              digestivas).

Espectro de accion            --Pueden actuar contra bacterias Gram
                              positivas y Gram negativas.

                              --Algunas bacterias patogenas
                              susceptibles son E. coli, L.
                              monocytogenes, S. aureus, Cl.
                              botulinum, Pseudomonas, Ent. fecalis,
                              Salmonella spp.

Modo de actividad             --Bactericida, bacterio statico y
                              fungicida.

Mecanismo de accion           --Permeabilizacion de la membrana
                              (perdida del potencial de membrana,
                              consumo de reservas energeti- cas
                              celulares, disminucion en la sintesis
                              de DNA, RNA y proteinas).

                              --Lisis celular.

Estructura quimica            --Peptidos; glicoproteinas y
                              lipoproteinas.

Peso molecular                --Gram negativas: son de tamano muy
                              variable y pueden alcanzar hasta los
                              80kDa.

                              --Gram positivas: por lo general su
                              tamano es menor a los 10kDa, aunque se
                              han reportado valores mas altos.

                              --Archea: su tamano puede llegar a
                              alcanzar aproximadamente los 20kDa.

Caracter                      --Hidrofobico.

                              --Anfipatico.

pI                            --De 8,1 a 10,0

Localizacion de genes que     --Plasmidos.
codifican para las            --Cromosomas.
bacteriocinas                 --Transposones; ambos (plasmidos y
                              cromosomas).

Sensibilidad a enzimas        --Todas son sensibles a las enzimas
                              proteoliticas, tales como la pepsina,
                              tripsina y pronasa.

Sensibilidad a temperaturas   --Compuestos termoestables; la mayoria
                              soporta 100-121[degrees]C durante 15-30min.

Sensibilidad a pH             --La mayoria de las bacteriocinas son
                              estables en el intervalo de pH de 3,0 a
                              9,0

BAL: bacterias acido lacticas, pI: punto isoelectrico. Adaptado de
Vasquez et al. (2009), Jozefiak y Sip (2013), Bemena et al. (2014),
Veskovic et al. (2014) y Favaro et al. (2015).

TABLA II

CLASIFICACION LAS BACTERIOCINAS

Clasificacion     Caracteristica    Subcategoria      Ejemplo

Clase I           --Peptidos que    --Tipo A          --Nisina,
(lantibioticos)   contienen         (moleculas        subtilina,
                  aminoacidos       lineales)         epidermina.
                  modificados
                  (lantioninca,     --Tipo B          --Mersacidina.
                  P-                (moleculas
                  lantioninato).    globulares)

Clase II          --Clase           --Subclase IIa    --Pediocina,
                  heterogenea de    (pediocina-       enterocina,
                  peptidos          antilisteria)     sakacina.
                  termoestables
                  pequenos.         --Subclase IIb    --Plantaricina,
                                    (compuesto de     lacticina F.
                  --Grupo de        dos petidos)
                  peptidos
                  lineales          --Subclase IIc    --Lactococcina.
                                    (otras
                                    bacteriocinas)

                  --Degradacion     --Subclase IId    --Lacticina Q.
                  de proteinas
                  grandes.          --Subclase IIe    --Propionicina
                                                      F.

Clase III         --Peptidos                          --Helveticina
                  grandes                             J, millericina
                  termolabiles.                       B.

Clase IV          --Peptidos                          --Reutericina 6.
                  ciclicos *

Clase V           --Peptidos de                       --Enterocina
                  estructura                          AS-48,
                  circular.                           gasericina A.

* Asociados con lipidos o carbohidratos.

Adaptado de (Nes et al., 2007), Monroy et al. (2009) y
Balciunas et al. (2013).

TABLA III

ACTIVIDAD ANTIMICROBIANA DE BACTERIOCINAS EN QUESOS

Tratamiento                       Bacteriocina

Encapsulacion en liposomas        Nisina
Pelicula polimerica               Enterocina 416K1
Encapsulacion en liposomas        Nisina Z
Bacteriocina libre + calor        Nisina
Bacteriocina libre                Nisina
Pelicula de caseinato de sodio    Nisina
Bacteriocina libre                Nisina
Acido caprilico + cinamaldehido   Nisina
Grasa + NaCl                      Nisina
Alta presion hidrostatica         Nisina

Tratamiento                       Tipo de queso

Encapsulacion en liposomas        Queso fresco Minas
Pelicula polimerica               Queso fresco y suave
Encapsulacion en liposomas        Queso Cheddar
Bacteriocina libre + calor        Queso blanco
Bacteriocina libre                Queso Minas
Pelicula de caseinato de sodio    Queso
Bacteriocina libre                Queso Minas
Acido caprilico + cinamaldehido   Queso fresco Hispano
Grasa + NaCl                      Queso
Alta presion hidrostatica         Queso

Tratamiento                       Espectro de inhibicion

Encapsulacion en liposomas        L. monocytogenes
Pelicula polimerica               L. monocytogenes
Encapsulacion en liposomas        L. innocua*
Bacteriocina libre + calor        L. innocua*
Bacteriocina libre                S. aureus
Pelicula de caseinato de sodio    L. innocua*
Bacteriocina libre                S. aureus
Acido caprilico + cinamaldehido   L. monocytogenes
Grasa + NaCl                      K. rhizophila ATCC 9341 *
Alta presion hidrostatica         B. cereus ATCC 9139

Tratamiento                       Referencia

Encapsulacion en liposomas        Malheiros et al. (2012)
Pelicula polimerica               Iseppi et al. (2008)
Encapsulacion en liposomas        Benech et al. (2002)
Bacteriocina libre + calor        Al-Holy et al. (2012)
Bacteriocina libre                Pinto et al. (2011)
Pelicula de caseinato de sodio    Cao-Hoang et al. (2010)
Bacteriocina libre                Felicio et al. (2015)
Acido caprilico + cinamaldehido   Gadotti et al. (2014)
Grasa + NaCl                      Chollet et al. (2008)
Alta presion hidrostatica         Lopez-Pedemonte et al. (2003)

* Microorganismo indicador. L: Listeria, S: Staphylococcus,
K: Kocuria, B: Bacillus.

TABLA IV

ACTIVIDAD ANTIMICROBIANA DE BACTERIOCINAS DE BAL EN SUERO DE QUESO

Tratamiento        Bacteriocina   Tipo de suero

Almacenamiento     Nisina         Suero de queso Feta
Baja temperatura   Nisina         Concentrado de proteina de suero
Campo electrico    Nisina         Concentrado de proteina de suero
  pulsado
Microgard [TM]     Nisina         Concentrado de proteina de suero

Tratamiento        Espectro de inhibicion   Referencia

Almacenamiento     L. monocytogenes         Samelis et al. (2003)
Baja temperatura   L. innocua *             Gallo et al. (2007b)
Campo electrico    L. innocua *             Gallo et al. (2007a)
  pulsado
Microgard [TM]     L. innocua *             von Staszewski y
                                            Jagus (2008)

* Microorganismo indicador. L: Listeria.

TABLA V

ACTIVIDAD ANTIMICROBIANA DE BAL PRODUCTORAS DE BACTERIOCINAS
EN QUESOS

BAL                                   Bacteriocina

Lc. lactis subsp. lactis MM217        Pediocina PA-1
geneticamente modificada
Lc. lactis subsp. lactis ESI 515      Nisina
Lc. lactis DPC 4275                   Lacticin 3147
transconjugante
Lc. lactis subsp. lactis UL730        Nisina
Ent. faecium FAIR-E 198               Enterocina
Lc. lactis ssp. lactis IPLA 729       Nisina Z
Lc. lactis TAB 50                     Nisina A
Lc. lactis TAB 26                     Nisina Z
Lc. lactis TAB 24                     Lacticina 481
Lc. lactis TAB 57                     TAB 57
Ent. faecium TAB 7                    TAB 7
Ent. faecalis TAB 52                  Enterocina I
Ent. faecalis INIA 4                  Enterocina AS-48
Lc. lactis CL1 y Lc. lactis CL2       Pediocina
transformantes
Lc. lactis DPC4275                    Lacticina 3147
Lb. gasseri K7 (Rifr)                 Bacteriocina
Ent. casseliflavus IM 416K1           Enterocina 416K1
Ent. faecium WHE 81                   Bacteriocinas
St. macedonicus ACA-DC 198            Mecedocina

Lc. lactis IFPL 3593                  Lacticina 3147

Lc. lactis subsp. lactis INIA 415     Nisina
                                      Lacticina 481
Ent. mundtii CRL35 y Ent.             Bacteriocinas
faecium ST88Ch
Lc. Lactis 29FL4                      Nisina Z
Lc. Lactis 32FL3                      Lacticina 481
Lc. Lactis 32FL1                      Lacticina 481
Lc. lactis 40FEL3                     Nisina A
Lc. lactis subsp. lactis              Nisina Z
Lb. sakei subsp. sakei 2a             Expresion de los genes
                                      sakP y sakQ

BAL                                   Tipo de queso

Lc. lactis subsp. lactis MM217        Queso Cheddar
geneticamente modificada
Lc. lactis subsp. lactis ESI 515      Queso Manchego
Lc. lactis DPC 4275                   Queso Cottage
transconjugante
Lc. lactis subsp. lactis UL730        Queso Moroccan
Ent. faecium FAIR-E 198               Queso Feta
Lc. lactis ssp. lactis IPLA 729       Queso Vidiago
Lc. lactis TAB 50
Lc. lactis TAB 26
Lc. lactis TAB 24
Lc. lactis TAB 57                     Queso
Ent. faecium TAB 7
Ent. faecalis TAB 52
Ent. faecalis INIA 4
Lc. lactis CL1 y Lc. lactis CL2       Queso
transformantes
Lc. lactis DPC4275                    Queso madurado
Lb. gasseri K7 (Rifr)                 Queso semiduro
Ent. casseliflavus IM 416K1           Queso Cottage
Ent. faecium WHE 81                   Queso Munster
St. macedonicus ACA-DC 198            Queso Kasseri

Lc. lactis IFPL 3593                  Queso semiduro

Lc. lactis subsp. lactis INIA 415     Queso de oveja

Ent. mundtii CRL35 y Ent.             Queso fresco
faecium ST88Ch
Lc. Lactis 29FL4
Lc. Lactis 32FL3                      Queso Cottage
Lc. Lactis 32FL1
Lc. lactis 40FEL3
Lc. lactis subsp. lactis              Queso
Lb. sakei subsp. sakei 2a             Queso con simbiotic

BAL                                   Espectro de inhibicion

Lc. lactis subsp. lactis MM217        L. monocytogenes
geneticamente modificada
Lc. lactis subsp. lactis ESI 515      L. innocua *
Lc. lactis DPC 4275                   L. monocytogenes
transconjugante
Lc. lactis subsp. lactis UL730        S. aureus J10
Ent. faecium FAIR-E 198               Listeria
Lc. lactis ssp. lactis IPLA 729       Cl. tyrobutyricum CECT 4011
Lc. lactis TAB 50
Lc. lactis TAB 26
Lc. lactis TAB 24
Lc. lactis TAB 57                     L. monocytogenes
Ent. faecium TAB 7
Ent. faecalis TAB 52
Ent. faecalis INIA 4
Lc. lactis CL1 y Lc. lactis CL2       L. monocytogenes; S.
transformantes                        aureus; E. coli
Lc. lactis DPC4275                    L. monocytogenes PKP1
Lb. gasseri K7 (Rifr)                 Cl. tyrobutyricum
Ent. casseliflavus IM 416K1           L. monocytogenes NCTC 10888
Ent. faecium WHE 81                   L. monocytogenes
St. macedonicus ACA-DC 198            Cl. tyrobutyricum LMG 1285T
                                      Cl. tyrobutyricum CECT 4011
Lc. lactis IFPL 3593                  Clostridium sp. A1
                                      Clostridium sp. B2
Lc. lactis subsp. lactis INIA 415     Cl. beijerinckii INIA 63

Ent. mundtii CRL35 y Ent.             L. monocytogenes
faecium ST88Ch
Lc. Lactis 29FL4
Lc. Lactis 32FL3                      L. monocytogenes
Lc. Lactis 32FL1
Lc. lactis 40FEL3
Lc. lactis subsp. lactis              Lb. sakei ATCC 15521 *
Lb. sakei subsp. sakei 2a             o L. monocytogenes

BAL                                   Referencia

Lc. lactis subsp. lactis MM217        Buyong et al. (1998)
geneticamente modificada
Lc. lactis subsp. lactis ESI 515      Rodriguez et al. (1998)
Lc. lactis DPC 4275                   McAuliffe et al. (1999)
transconjugante
Lc. lactis subsp. lactis UL730        Hamama et al. (2002)
Ent. faecium FAIR-E 198               Sarantinopoulos et al. (2002)
Lc. lactis ssp. lactis IPLA 729       Rilla et al. (2003)
Lc. lactis TAB 50
Lc. lactis TAB 26
Lc. lactis TAB 24
Lc. lactis TAB 57                     Arques et al. (2005)
Ent. faecium TAB 7
Ent. faecalis TAB 52
Ent. faecalis INIA 4
Lc. lactis CL1 y Lc. lactis CL2       Rodriguez et al. (2005)
transformantes
Lc. lactis DPC4275                    O'Sullivan et al. (2006)
Lb. gasseri K7 (Rifr)                 Bogovic Matijasic et al. (2007)
Ent. casseliflavus IM 416K1           Iseppi et al. (2008)
Ent. faecium WHE 81                   Izquierdo et al. (2009)
St. macedonicus ACA-DC 198            Anastasiou et al. (2009)

Lc. lactis IFPL 3593                  Martinez-Cuesta et al. (2010)

Lc. lactis subsp. lactis INIA 415     Garde et al. (2011)

Ent. mundtii CRL35 y Ent.             Vera Pingitore et al. (2012)
faecium ST88Ch
Lc. Lactis 29FL4
Lc. Lactis 32FL3                      Dal Bello et al. (2012)
Lc. Lactis 32FL1
Lc. lactis 40FEL3
Lc. lactis subsp. lactis              Aly et al. (2012)
Lb. sakei subsp. sakei 2a             Martinez et al. (2015)

* Microorganismo indicador. Lc: Lactococcus, Lb: Lactobacillus, Ent:
Enterococcus, Cl: Clostridium, L: Listeria, E: Escherichia, S:
Staphy-lococcus, Lb: Lactobacillus, St: Streptococcus.
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Author:Heredia-Castro, Priscilia Y.; Hernandez-mendoza, Adrian; Gonzalez-Cordova, Aaron F.; Vallejo-Cordoba
Publication:Interciencia
Date:Jun 1, 2017
Words:6494
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