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Avispas no polinizadoras asociadas a Ficus andicola (Moraceae) en la Cordillera Central de Colombia.

Resumen: En el interior de las inflorescencias (siconos) de los Ficus se pueden encontrar varias especies de avispas que se desarrollan. Entre estos insectos se encuentra el polinizador, que por lo general es una sola especie, mientras que las otras avispas no ofrecen ningun beneficio al arbol y por el contrario pueden producir efectos negativos sobre el numero de semillas y polinizadores producidos. En este trabajo se estudio la composicion de la fauna de avispas no polinizadoras asociadas a Ficus andicola en la Cordillera Central de Colombia. Se examinaron 418 siconos que fueron recolectados de 12 arboles; las avispas que emergieron de cada uno de ellos se contaron y separaron por morfoespecies. El 46,5% de las flores de F. andicola produjeron semillas y el 53,5% avispas. Se encontraron 22 morfoespecies de avispas no polinizadoras emergiendo de los siconos de F. andicola. Las ocho mas frecuentes fueron identificadas a nivel de genero. Las morfoespecies mas abundantes, la cuales estuvieron presentes en mas del 40% de los siconos, fueron en su orden, Idarnes sp.1, Heterandrium sp. e Idarnes sp.2. La mayoria de las morfoespecies fueron encontradas en menos del 10% de los siconos. Basados en curvas de acumulacion de especies las 22 morfoespecies encontradas representan el 88% de las esperadas para F. andicola.

Palabras clave: Avispas de los Ficus. Agaonidae. Pegoscapus. Idarnes. Heterandrium.

Non-pollinating fig wasps associated with Ficus andicola (Moraceae) in the Central Andes of Colombia

Abstract: Several species ofwasps may develop inside the inflorescences (figs) ofFicus spp. These species include the pollinator, usually a single species, while the other species do not provide any benefits to the tree; instead, they may affect negatively the number of seeds and pollinators produced. In this work we studied the composition of the nonpollinating flg wasp fauna associated with Ficus andicola in the Central Cordillera of the Colombian Andes. We examined 418 figs that were collected from 12 trees; the wasps that emerged from each one were counted and separated into morphospecies. A total of 46.5% of flowers produced seeds and 53.5% produced wasps. Twenty-two morphospecies were found emerging from figs of E andicola. The eight most abundant were identified to genus. The most abundant morphospecies, which were present in more than 40% of figs, were Idarnes spl, Heterandrium sp. and Idarnes sp2. Most wasp species were found in less than 10% of figs. Based on species accumulation curves, the 22 morphospecies found represent 88% of the expected number of species for E andicola.

Key words: Fig wasps. Agaonidae. Pegoscapus. Idarnes. Heterandrium.

Introduccion

Entre los arboles del genero Ficus y las avispas de la familia Agaonidae existe una relacion mutualista de tipo obligado. Esta situacion se presenta porque dichas avispas son las unicas que pueden polinizar las flores de los Ficus; las avispas a su vez solo pueden desarrollarse en el interior de las flores femeninas de estos arboles (Janzen 1979; Wiebes 1979; Ramirez 1974, 1976). La inflorescencia de los Ficus es un receptaculo cerrado en forma globular denominado sicono. Solo hay una via de acceso a su interior, a traves de un pequeno tunel formado por escamas estrechamente superpuestas, que se encuentran en su parte apical formando el ostiolo (Berg 1989; Galil y Eisikowitch 1968). Los unicos insectos con adaptaciones estructurales y morfologicas que les permiten pasar a traves del ostiolo son las avispas de la subfamilia Agaoninae, por lo tanto son las unicas que pueden tener contacto directo con las flores y polinizarlas (Janzen 1979; Wiebes 1979; Ramirez 1976, 1974). Anteriormente se creia que la relacion entre Ficus y agaonidos era altamente especifica, de tal manera que, por cada especie de Ficus habia una especie de agaonido (Ramirez 1970). Sin embargo, nuevos estudios han encontrado algunas excepciones y actualmente se conocen varios casos en los que una especie de Ficus puede ser polinizada por mas de una especie de avispa, y una avispa puede polinizar mas de una especie de Ficus, aunque es mas frecuente el primer caso (Cook y Rasplus 2003; Molbo et al. 2003; Michaloud et al. 1996; Kerdelhue et al. 1997).

La polinizacion del arbol y la reproduccion de las avispas se da a traves de un ciclo sincronizado (Galil y Eisikowiteh 1968). Cuando las flores femeninas estan receptivas, las avispas hembras entran cargadas de polen, pasando a traves del ostiolo, proceso en el cual pierden sus alas, partes de las patas y las antenas (Ramirez 1976; Wiebes 1979). Las flores femeninas de los Ficus presentan una gradacion continua en el tamano del estilo (Bronstein 1988; Otero yAckerman 2002), las avispas ponen sus huevos introduciendo su ovipositor a traves de este, pero solo pueden poner huevos en las que tienen el estilo mas corto que sus ovipositores; las flores en las que no pueden poner los huevos, por tener el estilo largo, son las que producen las semillas (Ramirez 1976; Wiebes 1979; Herre 1989; Nefdt y Compton 1996). Despues de la oviposicion, las hembras mueren en el interior del sicono. Las larvas inducen agallas en los ovarios, alli llevan a cabo la fase de desarrollo alimentandose del tejido de los ovulos (Galil y Eisikowitch 1968). Cuando las semillas y las avispas han culminado su fase de desarrollo, los machos emergen, fertilizan a las hembras y abren huecos en la pared del sicono por donde las hembras pueden salir. A continuacion emergen las hembras, para este momento las flores masculinas estan maduras, por lo tanto las hembras tienen contacto con el polen antes de abandonar el sicono en busca de otro que este receptivo para empezar de nuevo el ciclo (Herre 1989; Galil y Eisikowitch 1968).

Dentro de los siconos se desarrollan otras avispas que nunca tienen contacto directo con las flores femeninas y por lo tanto no las polinizan (Janzen 1979). Estas avispas pertenecen a las familias Agaonidae, Eurytomidae, Orymidae, Pteromalidae y Torymidae y se les conoce como avispas no polinizadoras de los Ficus (Boucek 1993). Pueden ser desde simples comensales, hasta parasitos que afectan el numero de semillas y avispas polinizadoras que se desarrollan en los siconos. El numero de especies de avispas asociadas a una especie de Ficus puede variar entre 3 y 30 especies (Bronstein 1991; Compton y Nefdt 1990; Compton y Hawkins 1992; Kerdelhue y Rasplus 1996; Boucek et al. 1981). Estas avispas dependen de la presencia del polinizador para su desarrollo ya que por lo general los siconos en los que no estan presentes son abortados por el arbol. Ademas, la mayoria de las avispas usan los huecos abiertos en la pared del sicono por el polinizador para poder abandonarlo (Bronstein 1991; Kerdelhue y Rasplus 1996; West et al. 1996). Las avispas no polinizadoras de los Ficus pueden ser ubicadas en tres grupos funcionales (Cook y Rasplus 2003): 1) avispas que inducen agallas grandes y sus parasitoides, estas avispas son mucho mas grandes que los polinizadores y ovipositan desde afuera, durante o antes de la polinizacion. Algunas inducen agallas grandes en la pared interna del sicono y las otras son parasitoides de estas. Se presentan en pocos siconos y en baja cantidad. 2) avispas que inducen agallas pequenas, tambien ovipositan desde afuera durante o despues de la polinizacion. Inducen agallas en las flores femeninas y estan presentes en la mayoria de los siconos en medianas a grandes cantidades.3) parasitos internos: estan presentes solo en el viejo mundo y entran a traves del ostiolo al tiempo que lo hace el polinizador. Ovipositan en las flores femeninas y son encontradas en pocos siconos, pero pueden ser muy abundantes.

Existen aproximadamente 750 especies de Ficus en el mundo, de las cuales cerca de 125 se encuentran en America; la mayoria de los Ficus de la region neotropical estan asociados con bosques humedos de tierras bajas (Berg 1989). La mayoria de los estudios han sido enfocados sobre esas especies y solo se conoce la fauna asociada a una fraccion de ellas (Wiebes 1995; Herre 1996; Schiffier 2002; West y Herre 1994; West et al. 1996). En Colombia no se conoce la fauna de avispas asociadas a ninguna especie de Ficus, pues hasta el momento los trabajos realizados en el pais se han enfocado en su biologia floral (Martinez 1981; Ramos 1985; Largacha 1997). Ficus andicola Standl, es una especie de tamano mediano que crece principalmente en los bordes del bosque y en zonas abiertas, la maxima altura que alcanza es de aproximadamente 15m y es una especie de Ficus muy abundante (L. Valenzuela datos sin publ.). Los siconos de F. andicola son pedunculados, con bracteas basales carnosas las cuales permanecen hasta que el fruto madura (Ramos 1985); su especie polinizadora es Pegoscapus aff. silvestre, la cual presenta un marcado dimorfismo sexual, las hembras son de color negro, con alas transparentes y cabeza en forma de pala, mientras que los machos son de color amarillo palido transparente, carecen de alas, poseen organo copulador retractil, cabeza grande, mandibulas fuertes, el primer par de patas es cavador y el segundo par casi vestigial (Ramos 1985; Jansen y Sarmiento en prensa). El objetivo de este trabajo fue determinar la composicion de la fauna de avispas no polinizadoras asociadas a E andicola como un aporte al conocimiento de este sistema para futuros estudios sobre su ecologia y relaciones.

Materiales y Metodos

El trabajo se llevo a cabo entre los meses de febrero y octubre de 2004 en el Santuario de Fauna y Flora Otun Quimbaya (4[grados]43'43"N, 75[grados]34'42"W), localizado en el municipio de Pereira, Risaralda, en la vertiente occidental de la Cordillera Central, a elevaciones entre los 1.800 y 2.100 m (Londono 1994). El regimen de lluvias es bimodal, con valores maximos en abril y octubre y promedio anual de 2.500 mm; la temperatura promedio anual es de 15[grados]C (Aguilar y Rangel 1994). El area se encuentra cubierta por un mosaico de bosque natural maduro poco intervenido, bosque secundario formado por regeneracion natural y plantaciones monoespecificas de urapan (Fraxinus chinensis) y roble (Quercus humboldtii) (Galeano y Bernal 1994).

Inicialmente se buscaron y marcaron los individuos de E andicola en la zona de estudio y se les hizo seguimiento para observar la produccion de frutos. Se colectaron entre 31 y 35 siconos de cada arbol en la fase en la que las avispas habian empezado a emerger, pero que aun no abandonaban el sicono. Los siconos colectados se llevaron al laboratorio, se abrieron longitudinalmente y posteriormente se pusieron en frascos plasticos individuales tapados con una malla de tela, que a su vez estaba sujetada al frasco con una banda elastica.

Una vez las avispas habian terminado de emerger (dos o tres dias despues) se colectaron y conservaron en etanol al 70%. Posteriormente las avispas se separaron y se identificaron a genero las mas frecuentes, utilizando la clave de Boucek (1993). Las morfoespecies fueron separadas usando las caracteristicas mas evidentes, como por ejemplo tamano, longitud del ovipositor y patrones de coloracion. Las semillas se separaron raspando la pared del sicono, se dejaron secar por 24 horas y posteriormente se contaron en su totalidad a traves de un microscopio estereoscopico.

Se evaluo la eficiencia del muestreo mediante la obtencion de curvas de acumulacion de especies, usando el programa EstimateS 6.0bl (Colwell 2000), con 100 aleatorizaciones. Aunque todos los estimadores presentaron un comportamiento similar se utilizo el no parametrico Chao 2 por ser considerado uno de los menos sesgados (Colwell y Coddington 1994). Este estima el numero de especies esperadas considerando la relacion entre el numero de especies unicas y el numero de especies duplicadas (Moreno 2001).

Resultados

De 96 arboles de E andicola registrados en la zona de estudio durante 10 meses, se muestrearon 12 que produjeron siconos. En total se colectaron 418 siconos, con un promedio de 35 por arbol. De todos los siconos recolectados emergieron avispas.

El 53,5% de las flores de F. andicola desarrollaron avispas, mientras que el 46,5% restante produjeron semillas. El numero promedio de avispas polinizadoras no difirio significativamente del numero de semillas producidas por cada sicono (t = -0,86, g. 1. = 417, P > 0,05). Por otra parte, el numero total de avispas (polinizadoras y no polinizadoras) fue significativamente mayor que el numero de semillas producidas (t = -4,16, g. 1. = 417, P < 0,001) (Tabla 1).

Las avispas no polinizadoras estuvieron presentes en 11 de los 12 arboles estudiados y en el 73% de los siconos. El numero promedio de avispas no polinizadoras por arbol fue altamente variable (Tabla 2). Se encontraron algunos arboles con alto numero de avispas no polinizadoras (hasta 44 individuos), mientras que otros presentaron numeros muy bajos (un individuo).

Se encontraron 22 morfoespecies de avispas en los siconos de F. andicola, pertenecientes a tres subfamilias de Agaonidae y a las familias Torymidae y Pteromalidae. Las ocho morfoespecies mas frecuentes fueron identificadas hasta el nivel de genero (Tabla 3), estas representan el 99% de todas las avispas no polinizadoras encontradas y en conjunto estuvieron presentes en el 73% de los siconos, es decir en todos los que produjeron avispas no polinizadoras. Solo cuatro morfoespecies de avispas no polinizadoras estuvieron presentes en mas del 10% de los siconos. De estas solo Idarnes sp. 1, Idarnes sp. 2 y Heterandrium sp. emergieron de mas del 40% de los siconos. La unica morfoespecie que emergio de mas del 50% de los siconos fue Idarnes sp. 1 (Fig. 1). De acuerdo al grupo funcional, el mayor numero de avispas no polinizadoras fueron las que inducen agallas pequenas, presentes en aproximadamente el 70% de los siconos. Las avispas que inducen agallas grandes estuvieron presentes en el 19% y sus parasitoides, en este caso Physothorax sp., solo en el 7%. La curva de acumulacion de especies muestra que se encontro aproximadamente el 88% de las morfoespecies esperadas para F. andicola (Fig. 2).

Discusion

Se encontraron 22 morfoespecies de avispas no polinizadoras desarrollandose en una alta proporcion de los siconos de E andicola. Este numero se refiere a las morfoespecies y es posible que representen un numero menor de especies. De cualquier manera esta cantidad esta dentro del intervalo conocido de avispas asociadas a una especie de Ficus. Compton y Hawkins (1992) encontraron que el numero puede ,variar entre tres y 30 para 24 especies de Ficus estudiados en Africa. Compton y Nefdt (1990) reportan cinco especies asociadas a F. burtt-davyi en Sur Africa, mientras que en Costa de Marfil, Kerdelhue y Rasplus (1996) encontraron en F. sur y F. vallischoudae 10 y cuatro especies respectivamente. Boucek et al. (1981) encontraron 28 especies de avispas no polinizadoras asociadas a los siconos de E thonningii en Zimbabwe. Bronstein (1991) registro tres especies en los siconos de F. pertusa en Costa Rica, mientras que en Brasil se encontraron

tres generos de avispas asociados a E mexiae (Schiffier 2002). Es posible que el alto numero de morfoespecies encontradas en este estudio se deba al esfuerzo de muestreo, que como lo muestra la figura 2, permitio registrar el 88% de las esperadas. La mayoria de las morfoespecies encontradas, solo estuvieron presentes en menos del 4% de los siconos. Esto podria implicar que estas solo sean oportunistas y que no dependen unicamente de E andicola para su reproduccion. Las morfoespecies mas comunes, probablemente si tengan un mayor grado de especificidad y de dependencia sobre esta especie. Dentro del genero Ficus existen tanto especies monoicas como ginodioicas, estas ultimas desarrollan flores masculinas y femeninas en algunos arboles y solo flores femeninas en los otros (Janzen 1979; Wiebes 1979). En el Neotropico unicamente se encuentran especies de Ficus monoicos (Berg 1989). En general se ha encontrado que las especies de Ficus monoicas presentan un mayor numero de especies de avispas no polinizadoras y una mayor tasa de parasitismo (Patel 1998; Weiblen et al. 2001).

Se encontro un alto numero de avispas del genero Idarnes, que ha sido reportado como el mas comun de las avispas no polinizadoras en los Ficus del subgenero Urostigma, al cual pertenece E andicola (Gordh 1975; West y Herre 1994; West et al. 1996). El genero Heterandrium ha sido encontrado con poca frecuencia en los Ficus del subgenero Urostigma y es poco lo que se conoce de su biologia y del efecto que puede causar sobre los miembros del mutualismo (West et al. 1996). Otras especies menos abundantes son las formadoras de agallas grandes y sus parasitoides (Aepocerus, Physothorax y Ficicola), las cuales fueron encontradas en bajas proporciones en este estudio. El grupo funcional al cual pertenece cada morfoespecie de avispa no polinizadora, juega un importante papel en las relaciones y ecologia del sistema. Por ejemplo las avispas del genero Idarnes (grupo carme) son formadoras de agallas en las flores femeninas, estas por lo tanto compiten con los polinizadores por lugares de oviposicion y se ha encontrado que pueden afectar negativamente su numero (West y Herre 1994). Las avispas del genero Heterandrium, utilizan el mismo recurso pero no suelen ser abundantes. En este caso fue la segunda morfoespecie mas frecuente y por lo tanto es posible que pueda causar un efecto similar a las avispas del genero ldarnes. Las formadores de agallas grandes, en este caso las del genero Aepocerus, Idarnes (grupo incerta) y Anidarnes, cuando estan presentes en grandes numeros pueden tambien tener efecto negativo sobre las semillas o los polinizadores. Para el caso de Aepocerus, cuando ha sido encontrado en cantidades importantes, los resultados sugieren que pueden tener efectos negativos sobre el numero de semillas y polinizadores (West et al. 1996). Los parasitoides de las formadoras de agallas grandes, pueden tener importancia en la dinamica poblacional de sus hospederos pero no necesariamente tendrian un efecto directo sobre los polinizadores o las semillas. En este caso se encontro una baja proporcion de avispas del genero Physothorax, las cuales son parasitoides de Aepocerus spp.

Normalmente los siconos en los cuales las flores no han sido polinizadas son abortados por el arbol, pero se ha observado que algunas especies de avispas no polinizadoras pueden inducir la maduracion de los frutos (Bronstein 1991; Kerdelhue y Rasplus 1996; West et al. 1996). En el presente estudio se encontraron dos siconos en los que, a pesar de que no habian ingresado avispas polinizadoras, fueron retenidos y se desarrollaron avispas no polinizadoras dentro de ellos. Estos dos siconos tenian en comun a Anidarnes sp., Ficicola sp. y Aepocerus sp., lo que sugiere que una de estas tres morfoespecies puede inducir la maduracion del fruto. Por lo observado en otros estudios, se esperaria que dicha morfoespecie sea Aepocerus sp., puesto que otras especies de este genero inducen la maduracion de los siconos no polinizados en F. popenoei, F. dugandi y F. trigonata en Panama (West et al. 1996). Por el metodo utilizado no se pudo saber si estas avispas hubieran podido abandonar el sicono sin la presencia de polinizadores. Sin embargo, se pudo observar, como ya habia sido sospechado por West et al. (1996), que los machos de Aepocerus sp. pueden abrir huecos en la pared del sicono. Ademas, se observo que estos huecos son abiertos desde el interior de la agalla en la que se desarrollaron.

[FIGURA 1 OMITIR]

Una de las preguntas centrales en el estudio del sistema Ficus--Agaonidae es como este ha podido perdurar a traves del tiempo a pesar de que entre los miembros del mutualismo existe un conflicto de intereses (Machado et al. 2001). Este conflicto se da porque las avispas se desarrollan en las flores femeninas a expensas de las semillas, por lo tanto, un aumento en el numero de polinizadores disminuye el numero de semillas producidas (Herre y West 1997). Sin embargo, este sistema que surgio hace aproximadamente 90 millones de anos (Machado et al. 2001) aun perdura, lo que indica que existen mecanismos que regulan la produccion de avispas, evitando que el sistema colapse (West y Herre 1994; Nefdt y Compton 1996). El patron general observado en especies de Ficus de tierras bajas, es que la proporcion de flores de las que emergen polinizadores esta entre 0,45 y 0,55 (Herre 1989). Para F. andicola la proporcion tambien fue de 0,45, es decir, que de alguna manera el arbol conserva aproximadamente la mitad de las flores para la produccion de semillas. Las flores en las que se desarrollan las hembras polinizadoras pueden verse como una inversion, ya que estas son las encargadas de dispersar el polen y por lo tanto representan la funcion masculina del arbol. El verdadero costo esta representado por la potencial perdida de semillas o hembras polinizadoras, debida a la produccion de machos polinizadores y especies de avispas que no proveen el servicio de polinizacion (Herre 1989).

[FIGURA 2 OMITIR]

El numero de avispas no polinizadoras tiene una alta variacion entre arboles, esta variacion es comun y se ha encontrado en otras especies de Ficus (West et al. 1996). Dicho patron podria ser explicado por variaciones locales en la abundancia de avispas no polinizadoras y de siconos receptivos y por la fenologia de fructificacion de sus arboles hospederos (Patel 1998; Nefdt y Compton 1996; West et al. 1996). Para el caso de F. andicola estas variaciones locales tambien estarian controlando dichas diferencias. Por ejemplo, si hay muchos arboles en los que esten emergiendo las avispas (fase masculina), entonces habra un mayor numero de avispas disponibles para ovipositar en los siconos que se encuentren receptivos (fase femenina). Por otra parte, el numero de siconos receptivos tambien tendria un efecto determinante, si hay muy pocos en un momento en el que haya un alto numero de avispas, entonces habra una mayor cantidad ovipositando en los siconos. La alta variacion en el numero de avispas no polinizadoras podria ser una explicacion para que las avispas polinizadoras mantengan una poblacion viable. En este caso, los arboles que no reciben avispas no polinizadoras estarian actuando como fuente de polinizadores, mientras que los arboles con alto numero de no polinizadores lo harian como sumidero.

A pesar de que el sistema Ficus--Agaonidae ha sido muy estudiado en algunas localidades, todavia quedan muchos aspectos por explorar, sobre todo acerca del papel que las avispas no polinizadoras juegan. Ficus andicola representa un buen modelo para futuros estudios ya que es una especie abundante y de facil acceso, ademas posee una amplia fauna de avispas de la que se podria estudiar la dinamica de sus interacciones. Tambien ofrece la oportunidad de conocer mas sobre la biologia de las especies de avispas no polinizadoras, como por ejemplo la del genero Heterandrium, que ha sido poco frecuente en los estudios anteriores, pero en este caso resulto ser la segunda morfoespecie mas abundante.

Agradecimientos

Este trabajo fue posible gracias al apoyo financiero de US Fish and Wildlife Service y John D. and Catherine T. MacArthur Foundation. Agradecemos a la Unidad de Parques Nacionales Naturales por su apoyo logistico en el Santuario de Fauna y Flora Otun Quimbaya.

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WILLIAM CARDONA (1), PATRICIA CHACON DE ULLOA (2), GUSTAVO KATTAN (3)

(1) Autor para correspondencia: Biologo, Universidad del Valle. Fundacion EcoAndina/WCS--Programa Colombia. Apartado Aereo 25527 Cali, Colombia. williamcardona@gmail.com

(2) Biologa, Ph. D. Departamento de Biologia, Universidad del Valle. Apartado Aereo 25360 Cali, Colombia. pachacon@uniweb.net.co

(3) Biologo, Ph. D. Fundacion EcoAndina/WCS--Programa Colombia. Apartado Aereo 25527 Cali, Colombia. gkattan@wcs.org

Recibido: 4-ene-2007 * Aceptado: 18-oct-2007
Tabla 1. Numero de avispas asociadas y semillas producidas en
siconos (n = 418) de F. andicola. EE = Error estandar.

                           Promedio [+ o -] EE   Intervalo

Avispas polinizadoras         90 [+ o -] 2,8       0-298
Avispas no polinizadoras      17 [+ o -] 0,8       0-85
Total de avispas             107 [+ o -] 2,5       8-298
Semillas                      93 [+ o -] 2,7       0-330

Tabla 2. Abundancia de avispas no polinizadoras en siconos de F.
andicola. EE = Error estandar.

         No de         Avispas no polinizadoras
Arbol   siconos   Promedio   [+ o -] EE   Intervalo

1          34         0          0            0
2          36        34         2,11        10-71
3          36         7         1,18         0-26
4          36        19         2,22         4-52
5          31        30         3,52         1-73
6          36        23         2,73         3-85
7          37         1         0,05         0-1
8          34        44         1,68        23-73
9          35         1         0,69         0-18
10         35         8         1,98         0-51
11         34        16         1,72         4-46
12         35        27         2,01         5-63

Tabla 3. Avispas mas comunes que se desarrollan en los siconos de F.
andicola.

Familia y         Genero (grupo)       Forma de     Recurso utilizado *
subfamilia                           los machos *

Agaonidae
  Agaoninae       Pegoscapus sp.     Apteros        Induce agallas en
  Sycophaginae                                      las flores
                                                    femeninas
                  Idarnes sp. 1      Apteros        Induce agallas en
                  (carme)                           las flores
                                                    femeninas
                  Idarnes sp. 2      Apteros        Induce agallas en
                  (flavicollis)                     las flores
                                                    femeninas
                  Idarnes sp. 3      Alados         Induce agallas en
                  (Incerta)                         la pared del sicono
                  Anidarnes sp.      Alados         Induce agallas en
                                                    la pared del sicono
  Otitesellinae   Aepocerus sp.      Dimorficos:    Induce agallas en
                  alados de dos                     la pared del sicono
                  tamanos.
                  Heterandrium sp.   Dimorficos:    Induce agallas en
                                     apteros y      las flores
                                     alados         femeninas
Torymidae         Physothorax sp.    Alados         Parasitoides de
Pteromalidae                                        Aepocerus spp.
                  Ficicola sp.       Alados         Desconocido

* Adaptado de West et al. (1996).
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Author:Cardona, William; Chacon De Ulloa, Patricia; Kattan, Gustavo
Publication:Revista Colombiana de Entomologia
Date:Jul 1, 2007
Words:5429
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