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Avifauna associated to a mossy understory in Guacamaya Peak, Henri Pittier National Park, Northern Venezuela/ Avifauna asociada al sotobosque musgoso del Pico Guacamaya, Parque Nacional Henri Pittier, Venezuela/Avifauna associada ao sotobosque poblado de musgos do Pico Guacamaya, Parque Nacional Henri Pittier, Venezuela.

SUMMARY

Mist nets samples of avifauna were taken from a mossy understory at Henri Pittier National Park (Guacamaya Peak) in order to determine their community structure and the forest role in bird conservation as refuge for endemic, threatened and migratory birds, as well as for families and feeding guilds indicators of environmental quality. Richness resulted moderate with 52 species captured," another 29 species observed allowed to raise up to 81 the mossy forest richness, incorporating 66 new records for Guacamaya Peak. A high number (32) of registered birds were of patrimonial importance as endemic (31) and threatened (1) birds, but the mossy forest had a low important for migratory birds. Captured birds belonging to 17 families, with Trochilidae leading the richness (13 species) and abundance (183 captures), an un usual avian community design to Venezuelan environments. From the eight families known as indicators of environmental quality, seven were present. Also, five feeding guilds were recorded in the sample, where the insectivores dominated in richness, an aspect that add importance to the mossy forests for bird conservation. But they were displaced by nectarivore-insectivores in abundante (50% of captures), a phenomenon related to the high abundance of Bromeliaceae in the forest. Our results outline the mossy forest of Guacamaya Peak as the most important habitat for bird conservation in Henri Pittier National Park due to the high number of birds of patrimonial value and indicators of environmental quality living on it. Additionally, new altitudinal records for five of the bird founded are reported.

RESUMO

Tomaram-se amostras da avifauna com redes de neblina em um sotobosque poblado de musgos do Parque Nacional Henri Pittier (Pico Guacamaya), Venezuela, para conhecer sua estrutura comunitaria e seu rol na conservacao como refugio de aves endemicas, ameacadas e migratorias, assim como para familias e gremios alimentarios indicadores da qualidade ambiental. Sua riqueza resultou moderada, com 52 especies capturadas; outras 29 foram observadas, elevando a 81 a riqueza do bosque em geral, e incorporando 66 novos registros para o Pico Guacamaya. Um elevado numero (32) de registros resultaram de importancia patrimonial como aves endemicas (31) e ameacadas (1), sendo o bosque poblado de musgos de pouca importancia para as aves migratorias. As aves capturadas pertenciam a 17 familias, registrando Trochilidae a maior riqueza (13 especies) e abundancia (183 capturas), um desenho comunitario pouco observado na Venezuela. Das oito familias consideradas indicadoras da qualidade ambiental, sete estiveram presentes. Da mesma forma, foram registrados cinco gremios alimentarios encabecados pelos insectivoros em riqueza, um aspecto que soma importancia ao bosque poblado de musgos como ambiente idoneo para a conservacao, mas ultrapassados em abundancia pelos nectarivoro-insectivoros (50% de capturas), pela alta abundancia de Bromeliaceae. Os resultados perfilam ao bosque poblado de musgos do Pico Guacamaya como o ambiente mais importante para a conservacao da avifauna do Parque Nacional Henri Pittier ao abrigar um elevado numero de aves de importancia patrimonial, assim como familias e gremios alimentarios indicadores da qualidade ambiental. Reportam-se novos registros altitudinais para cinco das aves encontradas.

RESUMEN

Se tomaron muestras de la avifauna con redes de neblina en un sotobosque musgoso del Parque Nacional Henri Pittier (Pico Guacamaya), Venezuela, para eonocer su estructura comunitaria y su papel en la conservacion como refugio de aves endemicas, amenazadas y migratorias, asi como para famihas y gremios alimentarios indicadores de la calidad ambiental. Su riqueza resulto moderada, con 52 especies capturadas; otras 29 fueron observadas, elevando a 81 la riqueza del bosque en general, e incorporando 66 nuevos registros para el Pico Guacamaya. Un elevado numero (32) de registros resultaron de importancia patrimonial como aves endemicas (31) y amenazadas (1), siendo el bosque musgoso de poca importancia para las aves migratorias. Las aves capturadas pertenecian a 17 familias, registrando Trochilidae la mayor riqueza (13 especies) y abundancia (183 capturas), un diseno comunitario poco observado en Venezuela. De las ocho familias consideradas indicadoras de la calidad ambiental, siete estuvieron presentes. Asimismo fueron registrados cinco gremios alimentarios encabezados por los insectivoros en riqueza, un aspecto que suma importancia al bosque musgoso como ambiente idoneo para la conservacion, pero fueron desplazados en abundancia por los nectarivoro-insectivoros (50% de capturas), por la alta abundancia de Bromeliaceae. Los resultados perfilan al bosque musgoso del Pico Guacamaya como el ambiente mas importante para la conservacion de la avifauna del Parque Nacional Henri Pittier al albergar un elevado numero de aves de importancia patrimonial, asi como familias y gremios alimentarios indicadores de la calidad ambiental. Se reportan nuevos registros altitudinales para cinco de las aves encontradas.

PALABRAS CLAVE / Aragua / Aves / Biodiversidad / Bosque Nublado / Conservacion / Parque Nacional Henri Pittier / Venezuela /

Recibido: 08/04/2010. Modificado: 03/04/2011. Aceptado: 08/04/2011.

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La biodinamica y ecologia vertical del Parque Nacional Henri Pittier puede dividirse entres fajas principales: tropical (0-800msnm), subtropical (800-1800m) y subtropical-templada (1800-2400m), cada una de ellas con su flora y fauna caracteristica (Schafer, 1953). El area conocida como Pico Guacamaya se ubica dentro de esta ultima y representa un ambiente dominado todo el ano por compactas masas de niebla que le confieren mayor independencia de los ciclos estacionales de precipitacion a los que estan sometidos los bosques de tierras bajas (Schafer y Phelps, 1954), creando asi un ambiente estable. Unido a las bajas temperaturas debidas a la altitud, en este ambiente se establece una relacion planta-animal solida, la cual limita la expansion de sus aves a otras fajas, generando un alto endemismo (Schafer y Phelps, 1954; Fjeldsa y Krabbe, 1990) y convierte el area en un espacio vital para la conservacion de la avifauna patrimonial de Venezuela. Sin embargo, estudios ornitologicos recientes dentro del parque solo han caracterizado las avifaunas de algunos sotobosques de la faja tropical (Ruiz, 1995; Verea et al., 2000; Alfonso, 2001; Verea, 2001; Verea y Diaz, 2005; Verea y Solorzano, 1998; 2001; 2005) y unos pocos de la faja subtropical (Verea, 2001), dejando a un lado las aves que habitan la faja subtropical-templada, debido tal vez a la inaccesibilidad de sus ambientes. Aunque en ella unas 100 especies de aves han sido registradas aisladamente de localidades como Pico La Mesa, Penon Blanco y Piedra La Turca (Schafer y Phelps, 1954; Fernandez-Badillo 1997) solo 15 se conocen preliminarmente para el Pico Guacamaya.

El presente estudio pretende conocer la avifauna del sotobosque musgoso del Pico Guacamaya, describiendo su estructura comunitaria en terminos de riqueza, abundancia relativa, familias y gremios alimentarios, asi como su papel en la conservacion de la avifauna patrimonial de Venezuela como hogar para aves endemicas y amenazadas, al compararlo con otros sotobosques humedos estudiados en el Parque Nacional Henri Pittier.

Area de estudio

El presente estudio se llevo a cabo en un bosque musgoso (Beard, 1955), un tipo de bosque nublado que se desarrolla en la faja subtropical-templada (Schafer, 1952) del Parque Nacional Henri Pittier, norte de Venezuela, en el area conocida como Pico Guacamaya (10[grados]21'56"N-67[grados]40'01"O) a 1900msnm. Este es un bosque maduro, estable, caracterizado por su alta humedad proveniente de las compactas masas de niebla con las cuales esta en contacto practicamente todo el ano. Esto hace que tanto la vegetacion como importantes areas del suelo esten cubiertas de musgos, muchos de los cuales desprenden un aroma perfumado que inunda el bosque. El bosque estudiado ha sido caracterizado floristicamente (Huber, 1986; Cardozo, 1993), siendo estructuralmente menos complejo que otros bosques nublados del parque. En el se pueden identificar dos estratos. El estrato superior o arboreo, bastante irregular, se desarrolla entre los 8-20m de altura y en el destacan Pseudolmedia rigida (Moraceae), Alchornea triplinervia (Euphorbiaceae), Elaeagia karstenii (Rubiaceae), Terstroemia camelliaefolia (Theaceae), Aspidosperma fendleri (Apocynaceae), Inga sp. (Mimosaceae), Zanthoxylum sp. (Rutaceae), Ceroxylon ceriferum, Euterpe sp., Wettinia praemorsus (Arecaceae), Micropholis crotonoides (Sapotaceae) y Ocotea floribunda (Lauraceae), sobre las cuales son comunes plantas trepadoras de Ericaceae, Marcgraviaceae y Dioscoreaceae. Distinto a lo expresado por Huber (1986), Ilama la atencion en el area la gran abundancia de epifitas donde resalta Guzmania nubigena (Bromeliaceae). El estrato inferior o sotobosque es relativamente denso y homogeneo, dominado por la palma solitaria Geonoma undata (Arecaceae), entremezclada con arbustos y hierbas de Psychotria spp. (Rubiaceae), Aphelandra steyermarkii (Acanthaceae), Piper riitosense (Piperaceae), Symbolanthus magnificus (Gentianaceae), Asplundia goebelii (Cyclanthaceae), Heliconia hirsuta (Heliconaceae), Becquerelia cymosa (Cyperaceae), Chamaedorea pinnatifrons (Arecaceae), Graffenrieda moritziana, Monochaetum humboltianum (Melastomataceae) y Bejaria aestuans (Ericaceae), entre muchas otras. Sobre las filas mas altas e iluminadas se halla la graminea bambusoide Neurolepis pittieri (Poaceae). La precipitacion media anual es de unos 1700mm, con una temperatura media de 15,5[grados]C (Huber, 1986).

Metodos

Para determinar la riqueza especifica, abundancia numerica relativa, composicion por familias y gremios alimentarios, se tomaron cinco muestras de la avifauna del sotobosque de 2,5 dias consecutivos con 12 redes de neblina (largo 12m; altura 2,5m; abertura 30mm) colocadas repetidamente en los mismos lugares sobre la fila maestra de la montana en junio y octubre 2000, y en marzo, junio y noviembre 2002, para un total de 900h-redes. Las especies capturadas permitieron determinar el nivel de riqueza del sotobosque utilizando las categorias propuestas por Verea et al. (2000): pobre, entre 0-39 especies capturadas; moderado, 40-69; alto, 70-99 y muy alto, >99 especies. Asimismo, se determino la abundancia relativa (AR) de cada especie segun la expresion AR = (CTE/CTM) x 100, donde CTE: capturas totales obtenidas de la especie, y CTM: capturas totales de la muestra. Los datos de abundancia permitieron separar a las especies en dos categorias (Verea, 2001): raras, aquellas con una proporcion [menor que o igual a] 2% y comunes, con una proporcion >2%. Luego, las especies del sotobosque se organizaron en sus respectivas familias segun el Comite de Clasificacion de las Aves de Suramerica (Remsen et al., 2010). Igualmente, se agruparon en gremios alimentarios basados en las observaciones directas hechas en el campo y por la revision de los trabajos de Sick (1993), Haverschmidt y Mees (1994), Phelps y Meyer de Schauensee (1994), Verea y Solorzano (1998, 2001, 2005), Verea et al. (2000) y Verea (2001).

Simultaneamente a los datos obtenidos con las redes, se tomo nota de otras aves observadas visual o auditivamente con el objeto de complementar la informacion y conocer la riqueza general del lugar. Estos datos en conjunto se utilizaron para determinar la importancia del bosque musgoso como ambiente para la conservacion de las aves, basados tanto en su riqueza como en su capacidad para albergar aves de importancia patrimonial (endemicas, amenazadas) y migratorias, asi como de familias y gremios alimentarios susceptibles a perturbaciones. Se consideraron aves de importancia patrimonial las especies o subespecies endemicas (Cracraft, 1985), asi como las amenazadas dentro de las categorias 'en peligro critico', 'en peligro' y 'vulnerable' (Rodriguez y Rojas-Suarez, 2008). Las familias Cracidae, Picidae, Furnariidae, Thamnophilidae, Formicariidae, Grallaridae, Rhinocryptidae y Troglodytidae se consideraron susceptibles a perturbaciones por tratarse de las primeras en desaparecer ante modificaciones al medio ambiente o por presion de caceria (Sekercioglu, 2002; Sekercioglu et al., 2002; Idrobo-Medina y GalloCajiao, 2004; Brooks y Fuller, 2006) y su presencia se considero como una medida de la calidad ambiental. Con la excepcion de Cracidae, estas familias reunen aves principalmente insectivoras, vulnerables a perturbacion y fragmentacion (Kattan et al., 1994; Sekercioglu, 2002; Sekercioglu et al., 2002), por lo que el gremio "insectivoro" tambien se considero el de mayor importancia en terminos de conservacion.

Resultados

Dentro del sotobosque estudiado se capturaron 52 especies en 370 capturas (Tabla I), por lo que su nivel de riqueza resulto moderado. Asimismo, su riqueza especifica resulto superior a la riqueza promedio obtenida en otros sotobosques humedos del Parque Nacional Henri Pittier (Tabla II), cuyos valores oscilan entre 37-40 especies. Solo 10 especies capturadas resultaron comunes, un valor inferior al de otros sotobosque humedos del parque (Tabla II); estas correspondieron a Aglaiocercus kingi, Adelomyias melanogenys, Coeligena coeligena, Sternoclyta cyanopectus, Xiphorhynchus triangularis, Grallarieula loricata, Myiophobus flavicans, Basileuterus tristriatus, Arremon brunneinucha y Anisognathus somptuosus. Adicionalmente a las 52 especies capturadas, otras 29 especies fueron identificadas visual y/o auditivamente, elevando a 81 la riqueza del bosque en general, un valor igualmente por encima a la riqueza individual de otros ambientes humedos antes estudiados. Del total de especies capturadas, 22 (42%) corresponden a especies o subespecies endemicas, mientras que otras nueve solo fueron observadas: Odontophorus columbianus, Pyrrhrura h. hoematotis, Anabarcethia striaticollis venezuelana, Grallaria ruficapilla avilae, Phylloscartes ophthalmicus purus, Zimmerius improbus petersi, Diglossa c. caerulecens, D. cyanea tovarensis y D. albilatera federalis (Tabla I). Junto a Pauxi pauxi, una especie observada en varias oportunidades y amenazada bajo la categoria 'en peligro' (Rodriguez y Rojas-Suarez 2008), se elevan a 32 las aves de importancia patrimonial encontradas en el bosque bajo estudio (Tabla I), un numero muy por encima del promedio reportado (14) para otros ambientes humedos del parque (Tabla II). Por su parte, ninguna especie migratoria fue capturada, teniendose solo un registro visual de Setophaga ruticilla en el dosel del bosque.

Se hallo un total de 17 familias en la muestra del sotobosque. De ellas, Trochilidae registro la mayor riqueza (13 especies), seguida por Furnariidae (9), Thraupidae (7) y Turdidae (5). Asimismo, Trochilidae fue la mas abundante (183 capturas), seguida por Parulidae (38) y Furnariidae (33). La Figura 1 muestra la riqueza y abundancia del resto de las familias encontradas en el sotobosque musgoso. De ellas, cinco corresponden a familias susceptibles a perturbaciones y reunen el 23% de las especies capturadas. Otras aves no capturadas pertenecientes a ocho familias (Tabla I), elevan a 25 las familias presentes en el bosque musgoso del Pico Guacamaya.

Un total de cinco gremios alimentarios fueron identificados dentro de la muestra del sotobosque. De ellos, los insectivoros registraron la mayor riqueza (17 especies), seguidos por los nectarivoro-insectivoros (13). Sin embargo, estos ultimos dominaron el sotobosque con el 50% de las capturas totales, desplazando a los insectivoros. El resto de los gremios encontrados, sus riquezas y abundancias se indican en la Figura 2.

Discusion

Aunque unas 100 especies de aves han sido registradas en los bosques nublados de la faja subtropical-templada del Parque Henri Pittier (Schafer y Phelps, 1954; Fernandez-Badillo, 1997), solo 15 habian sido senaladas en Pico Guacamaya, de las cuales Ortalis ruficauda (Cracidae), Sclerurus albigularis, Xiphorhynchus susurrans (Furnariidae), Dysithamnus plumbeus (Thamnophilidae), Grallaria excelsa (Grallaridae) y Knipolegus poecilurus (Tyrannidae) no fueron observadas o capturadas durante el presente estudio. Si bien Terborgh y Faaborg (1983) reportan 34 especies para el area en cuestion, no existe un listado de las aves encontradas por ellos, por lo que el presente trabajo incorpora 66 nuevos registros para el Pico Guacamaya (Tabla I) y eleva a 87 especies sus aves conocidas, una contribucion para el conocimiento de la avifauna del Parque Nacional Henri Pittier.

[FIGURA 1 OMITTED]

Aunque para el sotobosque estudiado se esperaba una riqueza similar (37-40 especies) a la de otros sotobosques humedos del parque, su mayor riqueza (52) estuvo relacionada al alto numero de especies raras capturadas, las cuales casi duplican los reportes preliminares (Tabla II). Aves propias de tierras bajas como Glaucis hirsutus, Dendrocincla fuliginosa, Chiroxiphia lanceolata y Turdus albicollis, asi como otras tipicas de dosel como Aulacorhynchus sulcatus, Pipreola spp. y Tangara spp., estuvieron presentes en su sotobosque. Si bien el calentamiento global y cambio climatico actual tentativamente podrian explicar parte del comportamiento, la ausencia de datos preliminares del area solo permite especular al respecto, existiendo la posibilidad de tratarse simplemente de un mejor conocimiento del lugar. Esta dificultad de evaluar las avifaunas de los bosques nublados neotropicales por ausencia de datos historicos ha sido senalada (Martinez-Morales, 2007). Sin embargo, datos recolectados durante 20 anos en otra localidad del parque (Paso de Portachuelo, 1100msnm) indican una mayor presencia de aves de tierras bajas en los ultimos anos (Miguel Lentino, comunicacion personal). Asimismo, las redes ubicadas sobre la fila de la montana permitieron que doseles de arboles a ambos lados de sus laderas estuvieran a nivel con las mismas, permitiendo capturar las aves de dosel antes mencionadas. Verea y Solorzano (1998, 2001) han hallado un aumento en la riqueza de los sotobosques cuando las aves de dosel son capturadas con redes.

Tambien se obtuvo el menor numero de especies comunes (10) registrado para los sotobosques humedos del parque, cuyos valores oscilan entre 13-15 especies (Verea, 2001). Tal vez, la menor complejidad estructural del bosque estudiado (Huber, 1986), unido a sus exclusivas condiciones de humedad y temperatura (Schafer y Phelps, 1954) han permitido solo a estas pocas especies adaptarse a tales condiciones. Es conocido que los bosques nublados reunen aves mas localizadas y especializadas (Martinez y Rechberger, 2007). Esto establece una relacion planta-animal solida que genera un alto endemismo (Schafer y Phelps, 1954), el cual estuvo reflejado en el alto numero de aves endemicas encontradas (32), un numero no antes reportado para ningun ambiente del parque con valores oscilando entre 0-16 aves endemicas (Ruiz, 1995; Verea y Solorzano, 1998; 2001; 2005; Verea y Diaz, 2005). En bosques nublados de Bolivia y Mexico tambien se ha reportado entre 11 y 16 especies de aves con distribucion restringida (Martinez-Morales, 2007; Martinez y Rechberger, 2007). Junto a la especie amenazada Pauxi pauxi, el area conocida como Pico Guacamaya podria catalogarse actualmente como el lugar mas importante para la conservacion de la avifauna patrimonial del Parque Nacional Henri Pittier, y ambientes similares a lo largo de las Cordilleras Andina y de la Costa podrian estar jugando un papel similar para la avifauna de Venezuela. Verea y Solorzano (2005) consideraron que la presencia de solo dos especies de aves patrimoniales en un cacaotal del norte de Venezuela eran suficientes para considerarlo propicio para la conservacion. Erroneamente, pocos trabajos hacen uso de la avifauna subespecifica patrimonial en estudios de conservacion (Rodriguez y Rojas-Suarez, 2008; Verea y Solorzano, 2005; Verea et al., 2009) dando mayor peso a la presencia temporal de aves migratorias.

Aunque en bosques nublados neotropicales las aves migratorias pueden representar hasta el 20% de sus comunidades (Martinez-Morales 2007), el presente estudio revelo la presencia de un solo individuo de Setophaga ruticilla, sin que ello restam importancia al bosque musgoso para la conservacion. Por diversos factores, las aves migratorias son un grupo poco representado en ambientes humedos de tierras altas de Suramerica (Terborgh y Faaborg, 1983). Esto revela como otros parametros distintos a la presencia de aves migratorias pueden ser mas importantes en estudios de conservacion de los bosques. Asimismo, el presente registro es relevante, pues un trabajo en busca de aves migratorias en el Pico Guacamaya (Terborgh y Faaborg, 1983) no encontro tales especies. Ademas, de las 89 aves migratorias conocidas del parque (Lentino y Goodwin, 1993; Lentino, 2009) solo Catharus minimus, Piranga rubra, Mnioptila varia, Vermivora chrysoptera y Dendroica fusca habian sido registradas en su faja subtropical-templada (Schafer y Phelps, 1954).

A nivel de familias, Trochilidae domino el sotobosque estudiado ai reunir el mayor numero de especies (13) y la mitad del total de capturas. Su riqueza representa un numero por encima del reportado para otros ambientes humedos del parque cuyos valores oscilan entre 7-9 especies (Verea, 2001), aunque resulto igual al obtenido por Naranjo y Chacon de Ulloa (1997) en bosques nublados de Colombia. Familias como Tyrannidae o Emberizidae tradicionalmente han dominado la riqueza de los sotobosques a lo largo del gradiente altitudinal del parque (Verea y Solorzano, 1998, 2001; Verea, 2001; Verea et al., 2000), asi como en otros bosques nublados neotropicales (Martinez y Rechberger, 2007). Renjifo et al. (1997) hacen notar que ambientes humedos de tierras altas reunen la mayor cantidad de plantas con flores polinizadas por aves, lo cual justifica su alta incidencia. Las epifitas, principalmente las Bromeliaceae, debieron jugar un papel importante en los resultados, pues fueron muy abundantes en el area de estudio. Incluso, al caer con las grandes ramas donde se desarrollan, logran sobrevivir a nivel del suelo gracias a la alta humedad del medio, donde son visitadas por Glaucis hirsutus, Coeligena coeligena y Sternoclyta cyanopectus.

Esa misma humedad mantiene una cobertura casi total del bosque con musgos y, junto a las epifitas, sirven de refugio a muchos artropodos que son aprovechados por las aves escudrifiadoras de Furnariidae, la segunda familia en importancia en terminos de riqueza. Aves como Xiphorhynchus triangularis y Sittasomus griseicapillus exploraban minuciosamente entre el musgo de troncos y ramas, asi como entre las epifitas, junto a otras como Pseudocolaptes boissonneauti y Syndactyla guttulata. Tanto epifitas como musgos han sido senaladas en Bolivia como componentes de los bosques humedos neotropicales importantes para las aves de Furnariidae (Remsen, 1985). No obstante, Furnariidae fue levemente superada en abundancia por Parulidae (Figura 1) debido a las elevadas capturas de Basileuterus tristriatus, un ave acoplada perfectamente a las condiciones del sotobosque estudiado.

De las ocho familias susceptibles a perturbaciones e indicadoras de la calidad ambiental, solo Thamnophilidae (Tabla I) estuvo ausente, pero existen registros previos de Dysithamnus plumbeus en el Pico Guacamaya (Fernandez-Badillo, 1997). Asimismo, Picoides fumigatus, Colaptes rubigi nosus (Picidae) y Pauxi pauxi (Cracidae) no fueron capturados, pero se observaron en todos los muestreos. Esto coloca al sotobosque musgoso como un ambiente sin perturbacion y de gran importancia para la conservacion de las aves. Pocos ambientes del Parque Henri Pittier logran reunir a tantas familias indicadoras de la calidad ambiental como sus ambientes humedos, pues en los sotobosques de tierras bajas generalmente concurren solo las aves de Picidae, Furnariidae, Thamnophilidae y Troglodytidae (Verea y Solorzano, 1998, 2001, 2005; Verea et al., 2000; Verea, 2001).

El numero de gremios alimentarios reportado (5) no difiere al de otros sotobosques humedos del parque cuyo numero oscila entre 4-5 gremios (Verea, 2001) y, como en estudios previos del mismo parque (Ruiz, 1995; Verea y Solorzano 1998, 2001; Verea et al., 2000; Verea, 2001), asi como en otros de ambientes neotropicales (Poulin et al., 1993; Borges y Stouffer, 1999; dos Anjos y Bocon, 1999; Martinez-Morales 2007), los insectivoros dominaron la riqueza del sotobosque estudiado. Este gremio, considerado como el mas susceptible a las perturbaciones pues tiende a desaparecer cuando los bosques se alteran o fragmentan (Sekercioglu, 2002; Sekercioglu et al., 2002), aumenta la importancia del sotobosque musgoso para la conservacion. En ambientes alterados poco propicios para la conservacion se ha encontrado un desplazamiento de los insectivoros como gremio dominante (Verea et al., 2010). Sin embargo, fueron menos abundantes que los nectarivoro-insectivoros, un patron poco comun solamente observado en un sotobosque nublado en las cercanias del Paso de Portachuelo (Verea, 2001) utilizado por las aves del gremio en sus movimientos locales (Lentino, 2009) y en un cacaotal asociado a una alta abundancia de Helieonia (Verea y Solorzano, 2005; Verea et al., 2009). Dada la estrecha relacion del gremio con la familia Trochilidae, las razones de su elevada abundancia fueron discutidas con anterioridad.

Si bien las aves frugivoras tienden a disminuir su riqueza a medida que se asciende un gradiente altitudinal (Terborgh 1977), estudios preliminares en sotobosques del parque (Ruiz, 1995; Verea y Solorzano, 1998, 2001; Verea et al., 2000; Verea, 2001) muestran poca variacion al respecto, con valores que oscilan entre 3 y 6 especies. Aunque se esperaba un numero similar para el Pico Guacamaya, los frugivoros registraron la mayor riqueza reportada con 12 especies capturadas. Rouges y Blake (2001) han senalado que en sotobosques humedos donde abundan frutos de Psychotria, como el estudiado, los frugivoros son un gremio diverso. Sin embargo, estos frutos en Pico Guacamaya parecian atraer un limitado numero de aves, como Mionectes olivaceus y Myadestes ralloides. Esta elevada riqueza probablemente estuvo mas relacionada a las caracteristicas de los muestreos antes mencionadas (redes sobre la fila maestra) que permitio capturar frugivoros tipicos del dosel, tales como A. sulcatus, Pipreola spp., Tangara spp. y Thraupis cyanocephala. Esto genero el desplazamiento de los frugivoro-insectivoros, un gremio que tradicionalmente ha superado o igualado la riqueza de los frugivoros estrictos (Verea, 2001). Tambien los frugivoros fueron mas abundantes que los frugivoro-insectivoros, pero esto encaja dentro del patron comun de los sotobosques humedos del parque (Verea, 2001).

Por otra parte, los granivoros resultaron ser muy escasos. La baja incidencia de granivoros en los sotobosques humedos del parque tambien ha sido reportada y asociada a la baja produccion de granos (Verea, 2001). En Pico Guacamaya su presencia estuvo condicionada a la fructificacion de la graminea bambusoide Neurolepis pittieri, cuyos granos fueron aprovechados por Tiaris fuliginosus. Terminada la fructificacion, las gramineas murieron y los granivoros desaparecieron del sotobosque. Vasconcelos et al. (2004), en Brasil, tambien encontraron una dependencia de Tiaris por las gramineas bambusoides en fructificacion.

Consideraeiones Generales

Aunque previamente fue publicada una nota (Verea, 2004) resaltando un nuevo registro altitudinal para Chiroxiphia lanceolata, capturado durante el presente estudio, las capturas (3) de Glaucis hirsutus tambien representan sus registros de mayor elevacion en Venezuela. Propio de la zona tropical (Restall et al., 2006), habia sido encontrado hasta los 1150msnm (Phelps y Meyer de Schauensee, 1994; Hilty, 2003; Lentino 2009), aunque observaciones recientes en un bosque nublado relicto (El Volcan, Municipio El Hatillo, Miranda) lo ubicaban hasta los 1400m (Carlos Verea, observacion personal). Asimismo, Chrysuronia oenone alcanzaba los 1500m en la bibliografia tradicional de Venezuela (Phelps y Meyer de Schauensee, 1994; Hilty, 2003), mientras que Formicarius analis llegaba hasta los 1700m (Schafer y Phelps, 1954; Phelps y Meyer de Schauensee, 1994; Hilty, 2003). Otras aves ligeramente por encima de su distribucion altitudinal fueron Amazilia tobaci y Schistes geoffroyi, las cuales han sido reportadas hasta los 1800m (Phelps y Meyer de Schauensee, 1994; Hilty, 2003). Estos datos se sumana otros obtenidos dentro del parque que han mejorado el conocimiento sobre la distribucion altitudinal de las aves venezolanas (Verea, 2004; Verea y Solorzano, 2001; Verea et al., 2005).

Sobre la distribucion de las aves dentro del Parque Nacional Henri Pittier resaltan algunas observaciones como la de Colaptes rubiginosus, del cual se pensaba que raras veces penetraba el bosque nublado subtropical (Schafer y Phelps, 1954; Fernandez-Badillo, 1997). Aunque no fue capturado, se observo en todos los muestreos, siendo el Picidae mas frecuente en Pico Guacamaya. Por su parte, Diglossa albilatera se observo en dos ocasiones, haciendo del Pico Guacamaya otra localidad importante de su area de distribucion. Esta especie contaba dentro del parque con registros solo en el Pico La Mesa (Schafer y Phelps, 1954) y Piedra La Turca (Fernandez-Badillo, 1997). Este ambiente tambien resulto importante para la reproduccion de Odontophorus columbianus, pues se encontro un nido en la base de un arbol a manera de cueva donde permanecian los restos de la cascara blanca de sus huevos. Otras aves anidando en el area fueron Pharomachrus fulgidus, Turdus serranus, Chlorospingus ophthalmicus y Arremon brunneinucha.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a Carlos Meneses, Jose Clavijo Jr. y Jose G. Rodriguez-Herrera por la ayuda prestada a la realizacion del presente trabajo; y a la Estacion Biologica "Dr Alberto Fernandez Yepez" de Rancho Grande y el Instituto de Zoologia Agricola, Facultad Agronomia, Universidad Central de Venezuela por su apoyo logistico.

REFERENCIAS

Alfonzo C (2001) Avifauna de un Bosque Ribereno en el Valle de Cata, Estado Aragua, Venezuela. Tesis. Universidad Central de Venezuela. Maracay, Venezuela. 88 pp.

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Carlos Verea. Ingeniero Agronomo y Doctor en Zoologia Agricola, Universidad Central de Venezuela (UCV). Director, Union Venezolana de Ornitologos. Profesor, UCV, Venezuela. Direccion: Instituto de Zoologia Agricola, Facultad de Agronomia, UCV. Apartado Postal 4579, Maracay 2101-A, Aragua, Venezuela. e-mail: cverea@gmail.com

Alecio Solorzauo. Licenciado en Educacion Rural y Magister en Educacion Superior, Universidad Pedagogica Experimental Libertador, Venezuela. Auxiliar de Investigacion Cientifica, UCV, Venezuela. e:-mail: alecio.solorzano@gmail.com
TABLA I
ESPECIES CAPTURADAS Y OBSERVADAS, TOTAL DE CAPTURAS Y ABUNDANCIA
NUMERICA RELATIVA (anr) OBTENIDAS EN LOS MUESTREOS DEL SOTOBOSQUE
MUSGOSO DEL PICO GUACAMAYA, PARQUE NACIONAL HENRI PITTIER,
VENEZUELA

Taxa (a) y gremto alimentario (b)                        Capturas
                                                           (anr)

Cracidae
  Pauxi p. pauxi (FF) c, f                                  --
Odontophoridae
  Odontophorus columbianus (FF) c, d                        --
Accipitridae
  Harpyhaliaetus s. solitarius (C) c                        --
Columbidae
  Patagioenas subvinacea zuliae (G) c                       --
  Geotrygon l. linearis (G)                               2 (0,5)
Psittacidae
  Aratinga wagleri (F) c                                    --
  Pyrrhrura h. hoematotis (F) c, d                          --
  Touit batavicus (FF) c                                    --
Strigidae
  Ciccaba u virgata (C) c                                   --
Apodidae
  Streptoprocne zonaris albicincta (I) c                    --
  Aeronautes m. montivagus (I) c, h                         --
Trochilidae
  Glaucis h. hirsutus (NI)                                3 (0,8)
  Schistes g. geoffroyi (NI)                              4 (1,1)
  Colibri thalassinus cyanotus (NI)                       4 (1,1)
  Adelomyias melanogenys aeneosticta (NI) d              38 (10,3)
  Aglaiocercus kingi margarethae (NI) d                  43 (11,6)
  Coeligena c. coeligena (NI) d                          37 (10,0)
  Ocreatus underwoodii polystictus (NI) d                 4 (1,1)
  Heliodoxa l. leadbeateri (NI) d                         4 (1,1)
  Sternoclyta cyanopectus (NI) d                         37 (10,0)
  Klais g. guimeti (NI)                                   1 (0,3)
  Campylopterus falcatus (NI)                             6 (1,6)
  Amazilia tobaci feliciae (NI)                           1 (0,3)
  Chrysuronia o. oenone (NI)                              1 (0,3)
Trogonidae
  Pharomachrus f. fulgidus (FI) c                           --
  Trogon collaris exoptatus (FI)                          1 (0,3)
Ramphastidae
  Aulacorhynchus s. sulcatus (F) d                        1 (0,3)
Picidae
  Colaptes rubiginosus meridensis (FI) c                    --
  Picoides f. fumigatus (FI) c                              --
Fumariidae
  Synallaxis castanea (I) d                               1 (0,3)
  Pseudocolaptes boissonneauti striaticeps (I) d          2 (0,5)
  Anabarcethia striaticollis venezuelana (I) c, d           --
  Syndactyla g. guttulata (I) d, h                        4 (1,1)
  Philydor rufum columbianum (I) d                        1 (0,3)
  Campylorhamphus trochilirostris venezuelensis (I)       5 (1,4)
  Dendrocincla fuliginosa meruloides (I)                  1 (0,3)
  Sittasomus griseicapillus griseus (I)                   7 (1,9)
  Xiphocolaptes promeropirhynchus procerus (I)            1 (0,3)
  Xiphorhynchus triangularis hylodromus (I) d, h         11 (3,0)
  Lepidocolaptes lacrymiger lafresnayi (I) c                --
Formicariidae
  Formicarius analis saturatus (I) c                        --
  Chamaeza turdina chionogaster (I) d                     2 (0,5)
Grallaridae
  Grallaria ruficapilla avilae (I) c, d                     --
  Grallaricula loricata (I) d, h                          9 (2,4)
Rhinocryptidae
  Scytalopus caracae (I) d                                1 (0,3)
Tyrannidae
  Mecocerculus leucophrys palliditergum (FI) c              --
  Zimmerius improbus petersi (FI) c, d                      --
  Phy11oscartes ophthalmicus purus (FI) c, d                --
  Mionectes olivaceus venezuelensis (F)                   6 (1,6)
  Myiophobus favicans venezuelanus (FI) h                18 (4,9)
  Myiodynastes chrysocephalus cinerascens (FI) c            --
  Myiarchus cephalotes caribbaeus (FI) c                    --
Cotingidae
  Pipreola riefferii melanolaema (F) h                    1 (0,3)
  Pipreola aureopectus festiva (F) d                      4 (1,1)
  Pipreolaf formosa (F) d                                 2 (0,5)
Pipridae
  Chiroxiphia lanceolata (F)                              1 (0,3)
Corvidae
  Cyanocorax yncas guatimalensis (O) c                      --
Troglodytidae
  Microcerculus marginatus squamulatus (I) c                --
  Henicorhina leucophrys venezuelensis (I) d              4 (1,1)
Turdidae
  Myadestes ralloides venezuelensis (FI)                  3 (0,8)
  Turdus leucops (FI)                                     2 (0,5)
  Turdus favipes venezuelensis (FI)                       1 (0,3)
  Turdus serranus atrosericeus (FI)                       4 (1,1)
  Turdus albicollis phaeopygoides (FI)                    1 (0,3)
Thraupidae
  Hemispingus frontalis hanieli (FI) d                    2 (0,5)
  Thraupis cyanocephala olivicyanea (F) d, h              3 (0,8)
  Anisognathus somptuosus venezuelanus (F)               11 (3,0)
  Tangara a. arthus (F)                                   2 (0,5)
  Tangara gyrola toddi (F)                                1 (0,3)
  Tangara nigroviridis cyanescens (F) c                     --
  Tangara rufigenis (F) d                                 5 (1,4)
  Diglossa c. caerulecens (N) c, d                          --
  Diglossa cyanea tovarensis (N) c, d, h                    --
  Diglossa albilatera federalis (N) c, d                    --
  Chlorospingus ophthalmicus jacqueti (I) g               7 (1,9)
Emberizidae
  Arremon brunneinucha frontalis (I)                     15 (4,0)
  Tiaris fuliginosus fumosus (G) g                        3 (0,8)
Parulidae
  Setophaga ruticilla (I) c, e                              --
  Myioborus miniatus pallidiventris (I)                   1 (0,3)
  Basileuterus tristriatus bessereri (I) d, h            37 (10,0)
Fringillidae
  Euphonia xanthogaster exsul (F)                         4 (1,1)

Totales                                                 370 (100%)

a: iaxonomia y nomenclatura especifica segun Remsen et al.
(2010); nomenclatura subespecifica segun Restall et al. (2006). b:
I, insectivoro; F, frugivoro; FI, frugivoro-insectivoro; FF,
frugivoro-folivoro; NI, nectarivoro-insectivoro; G, granivoro; O,
omnivoro; C, carnivoro. c: registro visual y/o auditivo, d: especie
o subespecie endemica, e: especie migratoria, f. especie amenazada,
g: Insertae sedis segun SACO, h: Previamente seiiala da para el
area del Pico Guacamaya, Parque Nacional Henri Pittier.

TABLA II
NUMERO TOTAL DE LAS ESPECIES COMUNES, RARAS,
MIGRATORIAS, ENDEMICAS Y AMENAZADAS CAPTURADAS
EN EL SOTOBOSQUE MUSGOSO DEL PICO GUACAMAYA COMPARADO
CON OTROS SOTOBOSQUES HUMEDOS NATURALES PREVIAMENTE
ESTUDIADOS DEL PARQUE NACIONAL HENRI PITTIER

Sotobosques naturales             Especies      Especies      Riqueza
                                 capturadas    observadas      total
                                                   (2)

Bosque nublado musgoso               52             29           81
Bosque nublado superior (1)          40             13           53
Bosque nublado (1)                   41             16           57
Bosque semideciduo (1)               37             22           59

Sotobosques naturales            Especies     Especies        Aves
                                  comunes       raras      endemicas
                                                               (3)

Bosque nublado musgoso               10           42           31
Bosque nublado superior (1)          15           25           15
Bosque nublado (1)                   15           26           16
Bosque semideciduo (1)               13           24           10

Sotobosques naturales               Aves          Aves
                                 amenazadas    migratorias
                                     (4)           (5)

Bosque nublado musgoso                1             1
Bosque nublado superior (1)           1             0
Bosque nublado (1)                    1             1
Bosque semideciduo (1)                0             3

Sotobosques naturales             Esfuerzo
                                 (h-redes)

Bosque nublado musgoso              900
Bosque nublado superior (1)         720
Bosque nublado (1)                  720
Bosque semideciduo (1)              720

(1) Verea (2001).

(2) En el sotobosque o el dosel del bosque o sobrevolando
el area de estudio.

(3) Se refiere a especies o subespecies endemicas segun Cracraft
(1985). Incluye las aves capturadas y las observadas.

(4) Las indicadas en el Libro Rojo de la Fauna Venezolana bajo
las categorias en peligro critico, en peligro y vulnerable segun
Rodriguez y Rojas-Suarez (2008). Incluye las aves capturadas y
las observadas.

(5) Incluye las aves migratorias capturadas y las observadas,
excluyendo a Cathartes aura y Pandion haliaetus.

Figura 2. Riqueza (a) y abundancia relativa (b) de los gremios
alimentarios encontrados con redes de neblina en el sotobosque
musgoso del Pico Guacamaya, Parque Nacional Henri Pittier, norte de
Venezuela. h insectivoros, NI: nectarivoro-insectivoros, F:
frugivoros, FI: frugivoro-insectivoros, G: granivoros.

Numero de especies

I    33%
NI   25%
F    23%
FI   15%
G     4%

Numero de individuos

NI   50%
I    30%
F    12%
F    17%
G     1%

Nota: Tabla derivada de grafico de barra.
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Author:Verea, Carlos; Solorzano, Alecio
Publication:Interciencia
Date:May 1, 2011
Words:6636
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