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Aspects related to formation, function and regression of supplementary corpora lutea in mares/Aspectos relacionados a formacao, funcao e regressao dos corpos luteos suplementares em eguas/Aspectos relacionados con la formacion, funcion y regresion de los cuerpos luteos suplementarios en yeguas.

INTRODUCAO

A manutencao da gestacao em equinos, assim como nas demais especies domesticas, requer constante sintese de progesterona. Sabe-se que em eguas a progesterona tem inicialmente origem ovariana, sendo secretada pelo corpo luteo primario (CLP) e, a partir dos 36-40 dias de gestacao, pelo conjunto CLP e corpos luteos suplementares (CLS). Aproximadamente aos 180 dias de gestacao nao ha mais producao de progesterona pelos corpos luteos da egua e a unidade feto-placentaria, embora ja contribuindo com a producao de progestagenos no periodo anterior a regressao dos CLS, assume a producao ate a fase final da gestacao (1).

A embriogenese na especie equina possui uma caracteristica unica no que diz respeito ao desenvolvimento da cinta corionica e a sua posterior invasao do endometrio (2). No inicio da gestacao, concentracoes altas do hormonio gonadotrofina corionica equina (eCG) aparecem no soro materno. O eCG e secretado por estruturas placentarias chamadas calices endometriais, as quais se originam das celulas trofoblasticas da cinta corionica e, apos certo tempo de atividade, sao imunologicamente destruidas (3, 4). Este hormonio, juntamente com o hormonio foliculo estimulante (FSH) liberado pela glandula pituitaria, e responsavel pela formacao dos CLS na egua gestante. Os CLS complementam a producao de progesterona secretada pelo CLP, sendo observados aproximadamente no 40 dia de gestacao e regredindo em torno dos 150-200 dias (4).

O objetivo desta revisao e discorrer sobre os principais aspectos relacionados aos corpos luteos suplementares. Serao abordados os complexos mecanismos envolvidos com sua origem, assim como suas caracteristicas, funcao e os processos responsaveis pela sua regressao. Alem disso, sera discutida a relacao dos CLS com o tempo de tratamento com progestagenos administrados em receptoras aciclicas nos atuais programas de transferencia de embrioes.

PRODUCAO DE PROGESTERONA DURANTE A GESTACAO EM EGUAS

A progesterona (P4) e o hormonio fundamental para a manutencao da prenhez (5, 6). Todos os animais domesticos necessitam da constante producao de P4 e de seus ativos metabolicos biologicos, como as 5[alpha]-dihidroprogesteronas (5aDHP), para manter adequado ambiente uterino para o desenvolvimento do feto. Diferentemente da cabra, porca, vaca e cadela, que apresentam a producao total de progesterona da gestacao a partir do prolongamento da funcionalidade do corpo luteo, a egua necessita de quatro componentes que se combinam para gerar a producao total de progesterona e progestagenos (Ex: 5a-pregnonas) necessarios a manutencao da gestacao, sendo estes o corpo luteo primario, os corpos luteos suplementares, o alantocorio e as glandulas adrenais do feto (5).

O corpo luteo primario (CLP) e aquele formado logo apos a ovulacao do ovocito que levou a formacao do concepto. Em eguas gestantes o CLP persiste alem da sua duracao normal de 14-16 dias devido ao reconhecimento materno da gestacao, periodo no qual o embriao secreta fatores luteotroficos para permitir a continuidade da gestacao (1, 7). Tendo resistido ao processo da luteolise durante os dias 14-16 pos-ovulacao, o CLP persiste nos ovarios, mas os niveis de progesterona decrescem gradativamente durante os proximos 20 dias ou mais (7).

Os corpos luteos suplementares comecam a se desenvolver nos ovarios ao redor dos 40 dias de gestacao (1, 4, 8, 9). Os CLS produzem progesterona apos a ovulacao ou luteinizacao dos foliculos, em resposta a fracao luteinizante do eCG sobre os foliculos mais avancados das ondas foliculares estimuladas pela continua secrecao de FSH pela pituitaria (1, 7, 10).

A progesterona produzida pelos CLS complementa a P4 produzida pelo CLP e juntos mantem a gestacao nos primeiros cinco meses de prenhez (4). Todos os corpos luteos, tanto o primario quanto os suplementares, degeneram por volta dos 150-200 dias de gestacao (1, 4, 79).

Durante o periodo de expansao do alantocorio, entre os dias 40 e 120 de gestacao, as celulas trofoblasticas adquirem capacidade de sintetizar diversos hormonios (5). Dentre eles, destaca-se a progesterona e os metabolitos 5[alpha]DHP e 20[alpha]-hidroxi-5[alpha]-pregnane-3-ona, observados ao redor dos 70 dias de gestacao, sendo produzidos pela utilizacao exclusiva de fontes maternas de colesterol (11).

Desta forma, entre os dias 70 e 120 de gestacao, as concentracoes de progesterona e progestagenos encontradas no plasma representam uma mistura de P4 secretada pelos corpos luteos primario e suplementares em processo de declinio e pelos progestagenos da placenta secretados pelo alantocorio em crescimento (5).

Nas ultimas 4 a 6 semanas de gestacao, as glandulas adrenais em crescimento e em processo de maturacao do feto secretam quantidades crescentes de pregnenolona, a qual e convertida a progestageno pelo alantocorio (12).

CALICES ENDOMETRIAIS

Por volta do 25 dia de gestacao, celulas trofoblasticas fetais sofrem mudancas celulares para formar a cinta corionica no local de juncao do alantoide em desenvolvimento com o saco vitelinico em regressao. Essas celulas trofoblasticas da cinta corionica invadem o epitelio uterino adjacente aproximadamente aos 38 dias de gestacao, migrando para a lamina propria para se diferenciar nos calices endometriais (4, 7, 10). Cada unidade destes e composta de uma densa massa de celulas trofoblasticas epitelioides, binucleadas, entremeadas por alguns vasos sanguineos e pelas porcoes fundicas distendidas das glandulas endometriais (13). Macroscopicamente, os calices constituem protuberancias endometriais em forma de circulo ou ferradura ao redor do concepto no corno uterino gravidico (1). Medem 1 a 2 cm de largura, podendo variar consideravelmente no comprimento, desde estruturas bem individualizadas de 1 a 3 cm a "fitas" alongadas que podem medir acima de 20 cm de comprimento. Essas diferencas advem da configuracao do endometrio e da tonicidade do miometrio no momento da invasao da cinta corionica (14).

A formacao dos calices endometriais possui dois aspectos importantes na manutencao da gestacao. O primeiro diz respeito ao aspecto endocrino, em que ha secrecao de eCG pelas celulas dos calices. O eCG, hormonio glicoproteico de alto peso molecular, e liberado inicialmente para a circulacao materna pelo sistema linfatico que drena o utero e mais tarde acumula-se na secrecao exocrina das glandulas endometriais, pela liberacao dos componentes presentes nas celulas dos calices em degeneracao (15). Este hormonio e observado em amostras de sangue de eguas gestantes em torno de 37 a 41 dias, aumentando rapidamente para niveis elevados ao redor dos 60-80 dias, quando entao decresce lentamente para niveis baixos ou nao detectaveis por volta dos 120 a 160 dias (4, 16). A caracteristica mais incomum e interessante da molecula de eCG e a capacidade que possui de expressar atividade biologica tanto de FSH (hormonio foliculo estimulante) quanto de LH (hormonio luteinizante), em uma fracao de 1,4:1 (17), quando administrado para outras especies domesticas (10). No entanto, o eCG possui baixa capacidade de se ligar aos receptores gonadais dos proprios equinos (< 2%) em relacao a capacidade ligante do FSH e LH da pituitaria (18).

Na egua, durante o periodo de plena atividade, o componente LH do eCG luteiniza foliculos que se desenvolvem durante a primeira metade da gestacao pela continua liberacao de FSH pela pituitaria (nao pela fracao FSH do eCG) ou eventualmente estimula a ovulacao desses foliculos (7), formando os corpos luteos acessorios (luteinizacao dos foliculos anovulatorios) e corpos luteos secundarios (ovulacao dos foliculos). O conjunto dos corpos luteos acessorios e corpos luteos secundarios recebe a denominacao de corpos luteos suplementares (1, 4).

O segundo aspecto diz respeito a reacao imunologica causada pelas celulas trofoblasticas invasoras que irao formar os calices endometriais. Estas celulas especializadas expressam altas concentracoes de antigenos paternos ligados ao complexo de histocompatibilidade maior da classe I (MHC I) antes e alguns dias apos a invasao. Desta forma provocam uma forte resposta imune humoral pela mae, verificada pela presenca de altos titulos de anticorpos anti-paternos no soro (19, 20). Alem disso, a invasao pelas celulas corionicas tambem provoca uma forte resposta celular no endometrio. O aparecimento de linfocitos no estroma endometrial ocorre poucas horas apos a invasao inicial das celulas da cinta corionica e aumentam drasticamente em numero a partir dos dias 60-70 de gestacao. Nesta fase tambem ha o aparecimento de celulas mononucleares, como as celulas do plasma, macrofagos e eosinofilos (21, 22).

As interacoes imunologicas que ocorrem pela formacao dos calices endometriais possuem importantes significados. O breve periodo de expressao dos antigenos conjugados ao MHC I pelas celulas da cinta corionica provoca um estimulo especifico ao sistema imune materno, possivelmente neutralizando a citotoxicidade das celulas NK (do ingles "natural killer") presentes no epitelio uterino no momento da invasao das celulas da cinta corionica (23). Alem disso, Donaldson et al. (24) demonstraram que os calices endometriais ja diferenciados nao expressam moleculas do MHC I. A expressao prolongada do MHC I poderia ser deleteria, por provocar a geracao de linfocitos T citotoxicos e consequente perda dos calices endometriais e do feto.

A expressao dos antigenos conjugados ao MHC I tambem torna capaz a producao de celulas T auxiliares, como evidenciado pela presenca de anticorpos anti-paternos na egua, assim como possibilita o reconhecimento pelos linfocitos T CD8+. A explicacao mais aceitavel para estes eventos imunologicos, a partir da presenca desses elementos, e o direcionamento do sistema imune materno para a elaboracao do padrao Th2 (tipo de celula auxiliar) de resposta, o qual favorece a manutencao da prenhez (25) .

E importante ressaltar o estudo realizado por Allen et al. (26), em que foi realizada a transferencia de embriao de jumento para egua receptora. No estudo em questao, foi verificado um pobre desenvolvimento das celulas trofoblasticas que constituem a cinta corionica nos dias 36-38 de gestacao. Como resultado, nao houve desenvolvimento dos calices endometriais e nao foi constatada a presenca do eCG no sangue materno. Ainda assim, o concepto continuou a se diferenciar e desenvolver ate aproximadamente os dias 60 a 65 de gestacao e a concentracao de progesterona, proveniente do corpo luteo primario, manteve-se constante entre 3 e 8 ng/mL neste periodo. A partir de entao, na ausencia da interdigitacao normal das vilosidades corionicas com o endometrio que acontecem normalmente nos dias 42 a 45, o processo de degeneracao e morte foi observado e a concentracao de P4 atingiu valores abaixo de 1 ng/mL.

O modelo experimental de Allen e colaboradores mostra a importancia da reacao causada pela formacao dos calices endometriais para ocorrer a placentacao e a sobrevivencia do embriao, pelo forte estimulo antigenico que as celulas trofoblasticas da cinta corionica causam no organismo materno, fornecendo uma resposta imunologica protetora em relacao ao feto.

A falha no desenvolvimento dos calices endometriais neste modelo "embriao de jumento em utero de egua" ocorreu em 70% dos casos. Por outro lado, constatou-se que este processo nao ocorreu em 30% dos casos restantes. Nao houve o desenvolvimento dos calices endometriais, entretanto ocorreu a implantacao e interdigitacao do alantocorion com o endometrio, em menor velocidade que nos casos de implantacao convencional (embriao egua -utero egua), porem ocorreu o desenvolvimento normal do feto e o nascimento a termo. Nestas situacoes, a concentracao de P4 tambem se manteve constante entre 40 e 70 dias de gestacao (3 a 8 ng/mL), no entanto apresentou aumento gradual a partir dos 100 dias, possivelmente como resultado da elevacao da sintese de progestagenos pela placenta (13). Este fato levantou a questao de quando este fenomeno pode ser imunologicamente ou geneticamente mediado. Alem disso, questionou a real importancia dos CLS, levando em consideracao a ocorrencia de gestacoes viaveis na ausencia do desenvolvimento dos calices endometriais e consequentemente dos corpos luteos suplementares (7).

CARACTERISTICAS DOS CORPOS LUTEOS SUPLEMENTARES

Os corpos luteos suplementares sao glandulas associadas a dinamica folicular. Essas estruturas comecam a se formar aproximadamente no 40 dia de gestacao, desenvolvendo-se em glandulas luteais funcionais, muitas das quais sao comparaveis ao corpo luteo primario (1). O numero de corpos luteos aumenta a medida que a gestacao avanca, com relatos de formacao ate os 100 dias (27, 28). Os CLS ainda sao observados nos ovarios de alguns animais aos 180-200 dias de gestacao (1, 9).

A aparencia dos CLS varia consideravelmente, refletindo em uma divergencia na morfologia. Entre os dias 40 e 70, aproximadamente, alguns CLS sao extremamente grandes e possuem inicialmente aparencia de um coagulo. Estes, com o tempo, reduzem em tamanho e adquirem celulas luteais de forma semelhante ao corpo luteo maduro. Entretanto, alguns corpos luteos suplementares passam por estagios de desenvolvimento semelhantes aqueles do corpo luteo primario: alguns sao relativamente solidos, enquanto outros apresentam cavidades centrais de diferentes diametros (1). Estruturas esfericas sao originadas de foliculos anovulatorios (8), ao passo que estruturas que apresentam um prolongamento em direcao a fossa da ovulacao sao originadas do processo de ovulacao (8, 9).

O estudo de Martin et al. (9) revelou diferenca quanto a fase de ocorrencia dos corpos luteos acessorios e dos corpos luteos secundarios. Observou-se maior numero de corpos luteos formados a partir da ovulacao (secundarios) durante os primeiros 120 dias de gestacao, com a primeira observacao realizada nos dias 39-45 de gestacao, enquanto verificou-se maior numero de corpos luteos formados pela luteinizacao (acessorios) durante os 121-198 dias de gestacao, sendo o primeiro observado no 39 dia. Ja Squires et al. (8) e Silva et al. (28) sugeriram que os corpos luteos secundarios estao presentes em uma fase mais inicial da gestacao, compreendida entre os 40 e 70 dias e os acessorios principalmente apos os 70 dias. Considerando o total de corpos luteos formados durante a gestacao, pelo menos dois tercos dos CLS formam-se a partir da luteinizacao dos foliculos (1, 9). No periodo compreendido entre 80 e 100 dias de gestacao, observou-se o maior numero de CLS (8, 28).

Meira et al. (27) avaliaram a atividade ovariana e a concentracao plasmatica de estrogeno e progesterona em jumentas gestantes, detectando-se o primeiro corpo luteo secundario no dia 41,8 [+ or -] 1,0 (media [+ or -] E.P.M.) e aumento em numero ate o dia 100 de gestacao. Segundo estes autores, a maioria dos CLS formados (79,3%) apresentava formato esferico e pouca ecogenicidade, sugerindo que foram formados pela luteinizacao de foliculos < 30 mm de diametro. Ja 13,8% do total de CLS apresentavam formato irregular, eram hiperecogenicos e pareciam se prolongar em direcao a fossa ovulatoria, sugerindo que alguns corpos luteos suplementares podem formar-se apos a ovulacao de grandes foliculos. Esses achados mostram a similaridade do padrao de desenvolvimento morfologico dos corpos luteos suplementares em eguas e jumentas.

Em relacao a concentracao de progesterona sintetizada pelos CLS, Ginther (1), Allen (7) e De Mestre et al. (10) avaliaram o perfil hormonal de eguas no periodo em que os CLS encontravam-se presentes nos ovarios, observando valores maximos de 15 a 20 ng/mL, aproximadamente, similares aos encontrados por Meira et al. (27) ao avaliarem a concentracao de P4 em jumentas gestantes.

Outra informacao a se considerar e o numero de corpos luteos suplementares formados por animal ou ovario. E importante observar que esta informacao e escassa na literatura. Martin et al. (9) observaram a presenca de dois a sete corpos luteos suplementares por animal. Meira et al. (27) e Silva et al. (28) encontraram valores semelhantes em jumentas (dois a sete) e eguas (dois a seis), respectivamente, mostrando uma similaridade no numero de CLS encontrado pelos autores citados.

REGRESSAO DOS CALICES ENDOMETRIAIS E CORPOS LUTEOS SUPLEMENTARES

Logo apos a descoberta da gonadotrofina corionica equina em 1930, Cole e colaboradores chamaram a atencao para a proxima relacao existente entre a secrecao do eCG e o desenvolvimento de corpos luteos suplementares nos ovarios da egua (29). Assim como ha uma coincidencia entre o desenvolvimento e persistencia dos calices endometriais produtores de eCG e os CLS, quando ocorre a regressao dos calices, cessa o estimulo para a formacao dos CLS (10). No entanto, a regressao dos calices endometriais nao coincide exatamente com a regressao dos CLS. A regressao dos corpos luteos suplementares ocorre mais tardiamente, sendo possivel observar a presenca de CLS funcionais (com capacidade sintetica de progesterona) ate o dia 198 de gestacao. Porem, na grande maioria dos casos, a reducao da producao de progesterona e verificada a partir dos 160 dias de gestacao, sugerindo que a partir deste momento ocorreu o processo de regressao (9).

A regressao dos calices, responsavel por cessar o estimulo a formacao dos CLS, esta ligada a resposta imune celular. O aparecimento de linfocitos no estroma do endometrio ocorre poucas horas apos a invasao inicial das celulas da cinta corionica e aumentam em numero drasticamente a partir do dia 60-70 de gestacao. Nesta fase tambem ha o aparecimento de celulas mononucleares, como as celulas do plasma, macrofagos e eosinofilos (21, 22). Inicialmente, o acumulo de leucocitos apenas reveste as celulas fetais estranhas ao organismo materno, porem, acima do 70 dia de gestacao, quando as celulas da regiao central dos calices endometriais comecam a degenerar, os leucocitos invadem ativamente o tecido e atacam os calices endometriais, culminando na morte e descamacao de todo o calice, com processo de necrose aproximadamente nos dias 100-120 de gestacao (22).

Antczac e Allen (30) acreditavam que a morte dos calices endometriais nos dias 100120 de gestacao era resultado da reacao leucocitaria que se formava no tecido materno em resposta a presenca dos calices fetais. Entretanto, estudos recentes sugerem que os mecanismos envolvidos sao mais complexos. Primeiro, os calices endometriais nao expressam moleculas do MHC I (24) e tambem nao expressam o MHC da classe II (31), responsavel por montar resposta citotoxica. A ausencia destas moleculas que apresentariam o antigeno paterno ao sistema imune evita que os calices sejam destruidos pelos linfocitos citotoxicos (10). Segundo, a infiltracao de celulas CD4+ presente ao redor dos calices nao inclui apenas linfocitos T auxiliares tradicionais e sim linfocitos T que possuem capacidade de regular e suprimir a resposta imune (32). Terceiro, as celulas fetais dos calices endometriais possuem atividade inerente de modular a imunidade; produtos secretorios das celulas da cinta corionica suprimem a proliferacao de linfocitos e a expressao de citocinas (33).

Alem disso, ao serem transplantadas para locais fora do utero em eguas nao-prenhes (34, 35), as celulas da cinta corionica apresentam caracteristicas similares as dos calices, incluindo secrecao de eCG e habilidade de resistir a resposta imune celular e humoral montadas pela receptora (10). Estas habilidades apresentadas sugerem que as celulas binucleadas (cinta corionica e calices endometriais) possuem autocontrole, controlando seu proprio destino (10) e e possivel que a reacao leucocitaria formada e, simplesmente, uma resposta a presenca dos calices endometriais em degeneracao no final de seu tempo normal de vida (36).

CORPOS LUTEOS SUPLEMENTARES E TRATAMENTO HORMONAL EM EGUAS RECEPTORAS ACICLICAS

Atualmente, nos programas de transferencia de embrioes, faz-se uso da administracao de progestagenos exogenos (progesterona natural ou sintetica) em receptoras de embrioes aciclicas, com objetivos de estabelecer e manter a gestacao. Os tratamentos hormonais utilizados, que consistem na aplicacao de estrogenos e posteriormente progestagenos, preparam a receptora para receber o embriao, mimetizando a condicao fisiologica que ocorre nas eguas ciclicas (37). Apos a confirmacao da gestacao na receptora, acredita-se que a aplicacao dos progestagenos deve ser continuada ate o momento em que a unidade fetoplacentaria esta suficientemente madura para manter a gestacao, com a producao de seus proprios progestagenos (11). Desta forma, a aplicacao da progesterona natural ou sintetica e realizada ate 100 a 120 dias de gestacao para garantir a manutencao da prenhez nas centrais de transferencia de embrioes (38, 39).

Em contrapartida, pesquisas recentes correlacionam a interrupcao do tratamento com a formacao dos corpos luteos suplementares. Greco et al. (38) sugeriram que a interrupcao do tratamento pode ser realizada antes da maturacao feto-placentaria, a partir dos 40 dias de gestacao, quando os CLS surgem nos ovarios.

Ja Silva et al. (40) sugeriram que o numero de CLS formados e o tempo decorrido desde a primeira formacao ate o dia da interrupcao do tratamento sao variaveis importantes envolvidas na manutencao da gestacao. Segundo estes autores, analises da concentracao da progesterona plasmatica, sintetizada pelos CLS, sao necessarias para definir o momento de interrupcao do tratamento. Em um futuro proximo, e possivel que o tratamento hormonal administrado nas receptoras aciclicas seja reduzido, beneficiando proprietarios e veterinarios.

CONSIDERACOES FINAIS

A producao extra de progesterona secretada pelos corpos luteos suplementares auxilia na manutencao da gestacao ate aproximadamente os 100 dias, quando entao a unidade fetoplacentaria esta suficientemente madura para assumir a producao de progestagenos sem a contribuicao dos ovarios. No entanto, como demonstrado por Allen e colaboradores em 1987, foi verificada a sobrevivencia de 30% das gestacoes extraespecificas de jumentos em eguas sem a presenca de qualquer corpo luteo suplementar pela falha no desenvolvimento dos calices endometriais. Este fato leva a crenca de que a progesterona secretada pelos corpos luteos suplementares pode nao ser essencial para a manutencao da gestacao.

Estudos envolvendo os corpos luteos suplementares permitem o esclarecimento da real contribuicao destes a manutencao da gestacao e possibilita a reducao do tempo de tratamento de protocolos hormonais utilizados em receptoras aciclicas, amplamente utilizados em programas de transferencia de embrioes.

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Recebido em: 14/12/11

Aceito em: 28/05/12

Elisa Sant'Anna Monteiro da Silva [1]

Jose Nicolau Prospero Puoli Filho [2]

Cezinande de Meira [3]

[1] Mestranda do Departamento de Reproducao Animal e Radiologia Veterinaria, Faculdade de Medicina Veterinaria e Zootecnia--Unesp--Botucatu--SP--Brasil

[2] Professor Assistente Doutor do Departamento de Producao Animal, Faculdade de Medicina Veterinaria e Zootecnia Unesp --Botucatu--SP--Brasil

[3] Professor Adjunto do Departamento de Reproducao Animal e Radiologia Veterinaria, Faculdade de Medicina Veterinaria e Zootecnia--Unesp--Botucatu--SP--Brasil.

Autor para correspondencia: Elisa Sant'Anna Monteiro da Silva. Email: elisa santanna@yahoo.com.br Endereco: Depto. de Reprod. Animal e Radiol. Vet., FMVZ, Unesp--Campus de Rubiao Jr., s/n--Botucatu--SP--Brasil. CEP: 18.618-970. Tel.: (14) 3811 6249
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Author:Silva, Elisa SantAnna Monteiro da; Filho, Jose Nicolau Prospero Puoli; de Meira, Cezinande
Publication:Veterinaria e Zootecnia
Date:Sep 1, 2012
Words:4513
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