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Asimetria craneo-mandibular de Artibeus lituratus (Chiroptera, Phyllostomidae) en Colombia.

Asimetria craneo-mandibular de Artibeus lituratus (Chiroptera, Phyllostomidae) en Colombia

Cranial and mandibular asymmetry in Artibeus lituratus (Chiroptera, Phyllostomidae) from Colombia

Introduccion

La asimetria fluctuante (AF) es la desviacion aleatoria entre el lado derecho e izquierdo de un plan de simetria bilateral perfecta dentro de una poblacion de organismos (Graham et al. 2010). Se utiliza como indicador de la capacidad de los organismos para enfrentar cambios en el ambiente que impliquen una inestabilidad durante su desarrollo (ID), y refleja asi el grado de adaptacion del organismo (Knierim et al. 2007). La presencia de AF es la respuesta al estres, tanto ambiental como genetico. El estres genetico representa la condicion natural de susceptibilidad de los organismos a presentar AF, mientras que el estres ambiental representa la presion que ejerce el ambiente en el cual se desarrollan los organismos (Naugler & Ludman 1996).

La constitucion genetica explica la presencia de fenotipos muy marcados de asimetria y de patrones repetitivos de asimetria en caracteres correlacionados (Kellner & Alford 2003). La concordancia entre los niveles de AF en un grupo de caracteres se explica poria correlacion que pueden presentar caracteres similares ontogenica o funcionalmente, de acuerdo con la hipotesis de la integracion morfologica (Leamy 1977). Se ha establecido lo que se conoce como parametros de asimetria, que pueden ser evaluados tanto a nivel individual (Soule 1967) como a nivel poblacional. Estos permiten analizar la correlacion en la forma en que los individuos dentro de una poblacion regulan la respuesta ontogenica a fluctuaciones ambientales (Soule & Baker 1968).

La AF se ha usado para evaluar la variabilidad fenotipica dentro de poblaciones silvestres, analizando la relacion de esta con el aislamiento geografico y la variabilidad genetica (Zachos et al. 2007, Habel et al. 2012). El aislamiento geografico afecta directamente el flujo genico de la poblacion, lo que a su vez tiene una relacion con la variacion morfologica, y esta puede ser estimada a traves de las diferencias en la AF presentes al interior de la poblacion (Habel et al. 2012). La reduccion en la variabilidad genica tiene una relacion inversa con los niveles de AF, de forma que, a medida que disminuye la heterocigosidad, aumenta la AF (Messier & Mitton 1996).

La Asimetria Direccional (AD) es un tipo de asimetria en la que todos los individuos dentro de una poblacion mantienen un patron de asimetria constante. Esta asimetria ha sido caracterizada como un tipo de asimetria natural propia de la biologia de la poblacion, la cual puede derivarse tanto de la herencia genetica, como de la importancia funcional que adquieran ciertos rasgos con respecto al ambiente en el que se desarrollen (Carter et al. 2009).

La antisimetria (AA) se considera la variacion aleatoria del plan de simetria entre los individuos de una poblacion (Graham et al. 2010); su interpretacion biologica ha sido debatida, ya que se le han atribuido tanto caracteristicas hereditarias (Graham et al. 1993b) como de respuesta al estres (Carter et al. 2009).

La mayoria de estudios de asimetria fluctuante en mamiferos se han centrado en especies raras y con algun grado de amenaza, y se ha subestimado la importancia del estudio de las especies abundantes (Richardson & Loomis 2009). La mayoria de los estudios en mamiferos silvestres se han centrado en trabajos sobre contaminacion (Sonne et al. 2005), comportamiento animal (Mateos et al. 2008), y analisis paisajisticos (Teixeira et al. 2006). Los murcielagos se han usado como modelo de estudio para evaluar la relacion entre la AF y diferentes factores, como la importancia funcional de ciertos caracteres (Gummer & Brigham 1995), los rangos geograficos de la distribucion (Juste et al., 2001a), los patrones de seleccion sexual (Voigt et al. 2004) y algunos parametros poblacionales (Juste et al. 2001b).

Diversos estudios de AF han demostrado que evolutivamente se han desarrollado diferencias en la asimetria entre sexos en especies de mamiferos, lo que ha reflejado en algunos casos la presencia de dimorfismo sexual secundario (Gannon et al. 1992). Otros estudios muestran como la AF tiene un papel importante en la seleccion sexual, de forma que los rasgos bajo presion de seleccion que sean menos asimetricos van a asegurar mayor exito reproductivo para los individuos (Voigt et al. 2004).

Entender la variacion en la AF entre diferentes rasgos de una misma estructura permite evaluar la relacion entre la AF y las similitudes funcionales de los rasgos. Con base en esto se ha planteado que la seleccion natural va a actuar diferencialmente sobre los rasgos dependiendo de su importancia funcional, de forma que los rasgos funcionalmente mas importantes van a tener niveles menores de AF.

El estudio de la plasticidad morfologica y la presencia de AF en especies con una amplia distribucion y que se consideren adaptables permite evaluar a escalas mas grandes el efecto del estres ambiental o genetico en la simetria y la respuesta de las especies, asi como entender los patrones de asimetria frente a diferencias funcionales entre multiples rasgos. El estudio de las diferencias en la asimetria entre sexos de una misma especie permite tambien entender de que forma los sexos responden diferencialmente a la presion evolutiva como resultado de procesos de dimorfismo sexual o variaciones troficas (Gannon et al. 1992).

Artibeus lituratus (Phyllostomidae, Stenodermatinae) es una especie de murcielago frugivora con una amplia distribucion geografica, abundante en ambientes disturbados (Galindo 2004), y se ha usado como especie indicadora de fragmentacion de habitats (Medellin et al. 2000). En Colombia esta distribuida en todo el pais: se encuentra en sistemas productivos de ganaderia (Calonge et al. 2010) y agricultura (Ortegon-Martinez & Perez-Torres 2007), en zonas de bosque tropical (Estrada-Villegas et al. 2010) y en sistemas urbanos (Alberico et al. 2005). La morfologia craneal de esta especie varia respondiendo a fluctuaciones en variables ambientales asociadas a la precipitacion en zonas secas (Marchan-Rivadeneira et al. 2012).

En el presente estudio determinamos la presencia de AF, AD y AA en craneos y mandibulas de A. lituratus de diferentes regiones de Colombia respondiendo las siguientes preguntas: (1) ?La similitud que presenten distintos caracteres craneometricos se relaciona con la asociacion e integracion entre los diferentes tipos de asimetria?, y (2) ?Existen diferencias en la asimetria craneo-mandibular entre machos y hembras?

Materiales y metodos Ejemplares analizados

Se analizaron 146 individuos de la especie A. lituratus (75 machos, 63 hembras, 6 sin informacion) provenientes de 11 departamentos de Colombia (Caldas [n = 3], Choco [n = 3], Cordoba [n = 5], Cundinamarca [n = 4], Huila [n = 47], Meta [n = 5], Quindio [n = 33], Risaralda [n = 3], Santander [n = 1], Tolima [n = 15], Valle del Cauca [n = 18]) que representan cerca de 25% del area de distribucion de la especie en el pais. El area de estudio esta ubicada entre los 7[grados]12'15"-2[grados]12'43"N y los 77[grados]2'14"-73[grados]5'26"W (Figura 1). Todos los especimenes se encuentran depositados en la coleccion de mamiferos del Museo Javeriano de Historia Natural, Bogota, Colombia (Supl. 1).

Toma de las imagenes

Se fotografiaron los craneos y las mandibulas con una camara Nikon D5100 a una resolucion de 300 ppp con unas dimensiones de 4928 x 3264 pixeles. Todas las fotografias fueron tomadas por la misma persona, con el mismo lente, y la misma distancia focal (45 mm), tomando en cuenta lo sugerido por Graham et al. (2010). Para estandarizar la toma de las fotografias (sobre el plano horizontal) se utilizo un soporte para la camara con el fin de controlar la distancia al objetivo y la iluminacion, y se utilizaron soportes independientes para los craneos y las mandibulas. El angulo de inclinacion tanto de la camara como de los craneos y mandibulas se controlo con un cimometro para asegurar que estos dos ultimos quedaran paralelos.

[FIGURA 1 OMITIR]

Medidas craneometricas

Se registraron 11 medidas craneometricas a partir de las fotografias digitales obtenidas de los craneos (Figura 2). Estas medidas se escogieron por su importancia como caracteres diagnosticos para distinguir especies del genero (Kalko & Handley 1994). Las medidas fueron tomadas independientemente para cada lado del craneo, tomando como referencia su eje sagital.

[FIGURA 2 OMITIR]

Las variables fueron agrupadas con respecto a criterios morfoiuncionales, discriminando el neurocraneo (LP: longitud postpalatina, AI: ancho interorbital, AMA: ancho al mastoideo, ACC: ancho de la caja craneal, y AZ: ancho zigomatico) del esplacnocraneo (AMO: ancho a los molares, AC: ancho a los caninos, LR: longitud rostral, LSD: longitud serie dental mandibular, LM: longitud de la mandibula, y APC: altura al proceso coronoides). Las fotografias fueron procesadas con el programa TpsDig2 (Rohlf 2013) para obtener los valores de las medidas de cada lado del craneo. Todas las medidas fueron tomadas por el primer autor.

Estimacion de asimetrias y error de medida

Para este estudio se tomo la asimetria como la desviacion entre las medidas del lado derecho e izquierdo de una estructura, dentro de un plan de simetria bilateral. Cada tipo de asimetria se definio de la siguiente forma: AF es una desviacion aleatoria en la que los valores tienen una distribucion normal con media de cero, AD es una desviacion constante en la que los valores tienen una distribucion normal con media diferente a cero, y AA es una desviacion aleatoria en la que los valores tienen una distribucion platicurtica o bimodal.

Para estimar lapresencia de AD y el Error de Medida (EM) se selecciono aleatoriamente una submuestra de 20 especimenes a los que se les tomaron las medidas dos veces. Con estos datos se realizo un modelo mixto de ANOVA de dos vias tomando medidas repetidas de cada lado para cada variable, y calculando la significancia para la variacion interindividual como un indicador de EM. Posteriormente, con los mismos datos se realizo nuevamente un modelo mixto de ANOVA de dos vias con medidas repetidas de cada lado, se tomaron el "lado" (derecho o izquierdo) y la replica como factores fijos, y la presencia de AD se evaluo con la significancia del factor "lado".

Para evaluar si las AF y AA eran significativas se calculo el valor absoluto de la diferencia entre las medidas de ambos lados de craneo y mandibula (derecha-izquierda), y se aplico el metodo de analisis de distribuciones estadisticas (Graham et al. 2010). La AF se evaluo con una prueba de Kolmogorov-Smirnov partiendo de una hipotesis de una distribucion normal de los valores absolutos de asimetria con una media de cero, mientras la AA se evaluo con una prueba de normalidad de Shapiro-Wilks partiendo de una hipotesis de una distribucion platicurtica o bimodal de los valores absolutos de asimetria con una media de cero (Graham et al. 2010). Todos los datos fueron transformados logaritmicamente para evitar efectos de alometria (Graham et al. 2010).

Finalmente, con el fin de analizar los objetivos del estudio, se calculo un indice de AF (1-r) para cada rasgo, para todos los individuos (Windig & Nylin 2000). Para obtener el valor de r del indice se analizo la relacion entre las medidas de ambos lados del craneo para cada una de las variables mediante la correlacion de Spearman con el programa PAST (Hammer et al. 2001).

Asociacion morfologica entre variables

Para responder la pregunta (1) se trato de determinar si habia un patron entre la asociacion morfologica y los valores de AF de cada variable, por lo que se agruparon los valores del indice de AF (1-r) de todos los individuos por variables.

Se evaluo el nivel de asociacion entre los tres tipos de asimetria en todas las variables mediante un analisis de correlacion de Spearman. Finalmente se determino, mediante un analisis de similitud por conglomerados de Bray-Curtis, que regiones del craneo mostraban mayor tendencia a presentar algun tipo de asimetria. Para disminuir la probabilidad de error en las multiples comparaciones de Spearman, los datos fueron corregidos con una correccion de Bonferroni (Van Dongen et al. 1999). En todos los casos se considero un nivel de significancia de [alfa] < 0.05.

Para analizar la asociacion entre las asimetrias se consideraron todas las variables sin considerar si presentaban mas de un tipo de asimetria simultaneamente; esto con el fin de extrapolar estos valores y determinar si el craneo presentaba regiones con mayor tendencia a presentar cualquier tipo de asimetria (AF, AD y AA).

Diferencias entre sexos

Para responder la pregunta (2) se agruparon por sexos los valores obtenidos previamente del indice de AF (1-r) de cada rasgo para todos los individuos. Esto se realizo tanto para el craneo como para la mandibula. De esta forma se obtuvieron los valores del indice de AF a nivel general y para cada sexo (Windig & Nylin 2000). Para la interpretacion de los patrones de AF no se consideraron las variables que presentaron otro tipo de asimetria o dos tipos de asimetria simultaneamente.

Resultados

Estimacion de asimetrias y error de medida

A nivel general se encontro significancia para la AF en todas las variables contempladas (p < 0.001) (Tabla 1). Respecto a la presencia de error de medida en la submuestra no se encontro significancia de la variacion intragrupal para ninguna variable. Por el contrario, si se evidenciaron diferencias significativas para la presencia de AD en las variables longitud de la mandibula (LM; ANOVA: F = 7.39, n = 20, p = 0.009), ancho a los caninos (AC; ANOVA: F = 47.42, n = 20, p = < 0.001) y altura al proceso coronoides (APC; ANOVA: F = 8.48, n - 20,p = 0.005). Las unicas variables que evidenciaron AA fueron ancho a los molares (AMO; Shapiro-Wilks: W = 0.97, n = 146, p = 0.0240), ancho zigomatico (AZ; Shapiro-Wilks: W = 0.74, n = 141, p < 0.001), y longitud serie dental mandibular (LSD; Shapiro-Wilks: W = 0.93, n = 140, p < 0.001).

Asociacion morfologica entre variables

Todas las variables mostraron algun nivel de AF. Las que mostraron los mayores valores en el indice de asimetria fueron: el ancho de la caja craneal (ACQ, el ancho al mastoideo (AMA), y el ancho zigomatico (AZ). Las variables que mostraron los menores valores de asimetria fueron: la longitud postpalatina (LP), longitud serie dental mandibular (LSD) y la longitud rostral (LR) (Figura 3).

Todas las variables mostraron correlacion positiva y significativa (p < 0.01) con al menos una de las otras variables, excepto la longitud de la serie dental mandibular (LSD), y la longitud postpalatina (LP, Tabla 2). El ancho de la caja craneal (ACC) fue la medida que se correlaciono con mas variables, un total de cinco (Tabla 2).

Los valores mas altos de correlacion se encontraron en el neurocraneo, donde solo se presento AF. A nivel mandibular se presentaron los valores mas bajos de correlacion entre los rasgos con AD, y rasgos del esplacnocraneo como el ancho a los caninos (ACC).

[FIGURA 3 OMITIR]

Al considerar todas las variables se observaron dos grupos discretos: el primer grupo constituido por APC, LM, LSD, LR y LP (disimilitud 0.22) que comprenden la region mandibular y el esplacnocraneo. El segundo grupo estuvo compuesto por AZ, ACC y AMA (disimilitud 0.17) que comprenden la region del neurocraneo. Las variables mas similares entre si (disimilitud 0.12) fueron: la longitud serie dental mandibular (LSD) y la longitud rostral (LR); ambas presentaron AF y estan asociadas al esplacnocraneo.

[FIGURA 4 OMITIR]

Las variables con AD que presentaron una mayor similitud (disimilitud 0.14) sobre todo a nivel mandibular fueron la longitud de la mandibula (LM) y la altura al proceso coronoides (APC). Las variables con mayores niveles de AF que mostraron la mayor similitud fueron AZ y ACC (disimilitud 0.15) (Figura 4).

Diferencias entre sexos

Al considerar las variables que presentaron mas de un tipo de asimetria, se encontro que los machos presentaron mas AF a nivel del neurocraneo y las hembras a nivel de esplacnocraneo (Tabla 3). Al analizar las variables con solo un tipo de asimetria (AMO, AC, AZ, LSD, LM y APC), las medidas con mayor AF en ambos sexos fueron: ancho de la caja craneal (ACC) y ancho al mastoideo (AMA); la de menor AF fue la longitud rostral (LR). El ancho a los caninos (AC) de las hembras y el ancho interorbital (Al) de los machos fueron las medidas con mayor AF (Tabla 3).

Discusion

Estimacion de asimetrias y error de medida

A nivel mandibular se encontraron mas variables con AD, lo cual, de acuerdo con Klingenberg (2008), refleja una integracion morfologica en la AD a nivel mandibular como resultado de una herencia genetica. Adicionalmente, la presencia de AA en algunas de las variables craneales puede confirmar, pese a la falta de claridad en el significado biologico de este tipo de asimetria (Graham et al. 1993b), la presencia de un estres ambiental durante el desarrollo del craneo en los individuos (Graham et al. 1993a).

La presencia generalizada de AF en todas las medidas muestra que el craneo es un buen indicador de la variacion en el desarrollo morfologico de la especie (Juste et al. 2001a): el desarrollo simetrico de esta region se ve afectado por el ambiente, sin importar el estres genetico que presente (Hallgrimsson 1998). Artibeus lituratus es una especie con una distribucion geografica amplia y con una abundancia alta, que muestra una afinidad por los ambientes disturbados (Medellin et al. 2000, Galmdo 2004). Sin embargo, su presencia en estos ambientes puede implicar cambios en su desarrollo.

Asociacion morfologica entre variables

La diferencia entre los valores de AF indica que la asimetria a nivel craneal no es uniforme entre todos los rasgos, lo que puede ser una respuesta a la presion ecologica: la funcionalidad de cada rasgo se explica por la ecologia de la especie (Gummer & Brigham 1995). Artibeus lituratus es un frugivoro especializado en el consumo de frutos grandes y duros (Santana & Dumont 2009), lo que hace que algunas zonas del craneo asociadas a la mordida presenten una alta importancia funcional. Esto explica que la region rostral sea relativamente corta, la osificacion asociada al masetero presente alto desarrollo (Santana & Dumont 2009), y la conexion entre el arco zigomatico y el rostro se ubique anteriormente (Nogueira et al. 2005). Esta importancia funcional de los rasgos asociados a la mordida coincide con los valores mas altos de similitud encontrados, que corresponden a los niveles mas bajos de AF. Esto evidencia una relacion entre la asimetria y la funcionalidad de ciertos rasgos. Los patrones de AF entre rasgos craneales se dan por las similitudes funcionales de los mismos, de forma que los niveles de AF van a estar correlacionados y se van a comportar como una unidad funcional (Gummer & Brighman 1995). Por otra parte, la seleccion natural tiende a actuar de forma que se reduzca la AF en los rasgos que son funcionalmente mas importantes (Crespi & Vanderkist 1997).

El desarrollo de la asimetria fluctuante en ciertos caracteres no es independiente de su importancia funcional o de sus variaciones ontogeneticas; asi, para que la hipotesis de la integracion morfologica pueda extenderse al desarrollo de la AF, no solo debe considerarse la funcionalidad de los caracteres, sino las variaciones en sus procesos de desarrollo (Gummer & Brigham 1995, Benitez & Parra 2011).

Soule (1967) mediante el estudio de la asimetria morfologica en Uta stansburiana (Squamata, Phrynosomatidae) planteo la hipotesis del Parametro de Asimetria Poblacional, la cual plantea que dentro de una misma poblacion todos los individuos presentan el mismo mecanismo homeostatico para regular la influencia de factores ambientales en su desarrollo morfologico. En nuestro estudio, la correlacion significativa entre las variables siempre fue positiva y se mantuvo este patron para todas las poblaciones de todas las localidades analizadas, por lo que el Parametro de Asimetria establecido por Soule (1967) no solo es significativo en A. lituratus a nivel individual, sino que puede ser extendido a nivel de poblacion. Lo anterior sugiere que el mecanismo inherente que controla la ID actua al interior de todas las poblaciones de la misma forma. Estos mismos resultados han sido reportados anteriormente para Eidolon helvum (Chiroptera, Pteropodidae) y Rousettus aegyptiacus (Chiroptera, Pteropodidae) en las islas del golfo de Guinea (Juste et al. 2001a).

El que las variables con AD presentaran alta similitud a nivel mandibular sugiere que aquella puede estar determinada principalmente por componentes geneticos y hereditarios; sin embargo, es poca la informacion que se conoce al respecto. Pelabon & Hansen (2008) y Carter et al. (2009) sugirieron que la presencia de AD en rasgos especificos es una caracteristica conservada en ciertos organismos, por lo que no es posible atribuirla a factores ambientales concretos, y sugieren que evolutivamente la herencia de la AD es una consecuencia de procesos acumulativos de seleccion natural.

Diferencias entre sexos

El que las hembras hayan presentado mas AF en el esplacnocraneo, mientras los machos mas en el neurocraneo, indica una presion funcional diferencial sobre la mordida. Esto puede estar evidenciando variaciones en el consumo de recursos entre sexos, posiblemente como resultado de diferencias en los requerimientos energeticos en la epoca reproductiva (Morrison 1978). Aunque aun no hay trabajos que describan las variaciones en la composicion de la dieta con respecto al sexo o al estado reproductivo en especies del genero Artibeus (Herrera et al. 2001), si se ha reportado que para las hembras de Ajamaicemis los costos energeticos derivados del forrajeo son mayores que para los machos (Morrison 1978). Se ha visto una acrecion progresiva en la concentracion de nitrogeno, calcio y minerales en la leche de las hembras de esta especie a lo largo del periodo de lactancia (Kwiecinski et al. 2003), lo que evidencia requerimientos nutricionales diferentes para las hembras que para los machos.

En los murcielagos frugivoros la complejidad en la morfologia de los dientes (especialmente los molares) ha actuado como una respuesta a la presion adaptativa por optimizar la obtencion del alimento, lo que ha resultado en un aumento de la importancia funcional de la denticion (Santana et al. 2011). El esplacnocraneo es una region que comprende huesos asociados a la denticion, por lo que una mayor AF para las hembras en esta region puede indicar que hay algun grado de diferenciacion en la dieta entre sexos de esta especie, hipotesis que es necesario evaluar.

Otros estudios que han evaluado la AF en mamiferos muestran que las diferencias entre los sexos indican algun grado de dimorfismo sexual secundario a nivel craneal (Gannon et al. 1992). El dimorfismo sexual en murcielagos se ha relacionado con diferencias troficas asociadas a la capacidad de carga durante el vuelo, la segregacion de nichos y la fecundidad (Bornholt et al. 2008, Camargo & de Oliveira 2012, Lison et al. 2014).

La AF tambien ha mostrado relacion con los procesos de seleccion sexual, los rasgos con una mayor importancia en la seleccion sexual tenderan a presentar menos asimetria, asegurando asi un mayor exito reproductivo en los individuos con rasgos mas simetricos (Voigt et al. 2004). Esto se ha visto en especies de murcielagos que se organizan en harenes, donde los machos compiten por las hembras y el sitio de percha (Willig 1983). Se ha encontrado que A. lituratus presenta este comportamiento (Munoz-Romo et al. 2008). Para conocer mas a fondo estas diferencias es necesario obtener informacion adicional de las diferencias en el habito alimentario entre machos y hembras de esta especie, asi como de su comportamiento social, y analizar como estas variables pueden estar relacionadas con la asimetria.

Conclusion

La asimetria craneal en A. lituratus no es homogenea a lo largo de toda su estructura. Las regiones del craneo altamente correlacionadas en su importancia funcional son mas similares en sus niveles de asimetria fluctuante. El que las hembras presenten mayor asimetria fluctuante en el esplacnocraneo y los machos en el neurocraneo sugiere algun tipo de dimorfismo sexual secundario a nivel craneal en respuesta a diferencias en la importancia funcional de ciertos rasgos o debido a procesos de seleccion sexual.

doi: 10.11144/Javeriana.SC20-1.acal

Agradecimientos

Agradecemos a la Pontificia Universidad Javeriana y al Museo Javeriano de Historia Natural por el prestamo del material revisado para realizar este trabajo. A Jose A. Guerrero de la Universidad Autonoma del Estado de Morelos (UAEM), y a tres revisores anonimos por sus comentarios al manuscrito. El primer autor quiere agradecer a Laura Castaneda Gomez por sus comentarios y apoyo en la elaboracion del manuscrito. Finalmente agradecemos al equipo del Laboratorio de Ecologia Funcional por su apoyo y orientacion durante el desarrollo de este proyecto.

Conflictos de interes

Los autores no tienen conflictos de interes de ningun tipo relacionados con este trabajo.

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Camilo Lopez-Aguirre (1 ([mail])), Jairo Perez-Torres (1)

(1.) Pontificia Universidad Javeriana, Facultad de Ciencias, Departamento de Biologia, Unidad de Ecologia y Sistematica (UNESIS), Laboratorio de Ecologia Funcional, Bogota, Colombia.

Edited by Alberto Acosta ([mail])

Received: 28-07-2014 Accepted: 22-09-2014

Published online: 13-10-2014

Funding: N/A

Electronic supplementary material: Suppl. 1
Tabla 1. Significancia de los diferentes tipos de asimetria
y del error de medida en las medidas craneometricas.
* p < 0.05 ** p < 0.001 y *** p < 0.0001.

        AF       AA      AD     EM

LP    Si ***   No       No      No
AMO   Si ***   Si *     No      No
AC    Si ***   No       Si *    No
AI    Si ***   No       No      No
AMA   Si ***   No       No      No
ACC   Si ***   No       No      No
AZ    Si ***   Si ***   No      No
LR    Si ***   No       No      No
LSD   Si ***   Si ***   No      No
LM    Si ***   No       Si **   No
APC   Si ***   No       Si **   No

Tabla 2. Correlaciones entre las medidas craneometricas. Debajo de la
diagonal se presentan los valores de la correlacion de Spearman (ns)
y sobre la diagonal, sus correspondientes valores de significancia
(p).

       LP      AMO     AC      AI       AMA       ACC       AZ

LP            0.42    0.35    0.41     0.14      0.18      0.33

AMO   -0.07           0.03     0.2     0.49      0.39      0.32

AC    -0.08   0.18            0.82     0.83       0.9      0.88
AI    0.07    0.11    0.02            < 0.001   < 0.001   < 0.001
AMA   0.12    -0.06   0.02    0.59              < 0.001   < 0.001
ACC   0.11    -0.07   0.01    0.55     0.88               < 0.001
AZ    0.08    -0.08   0.01    0.55     0.83      0.82
LR    0.18    0.05    0.14    0.41     0.52       0.5      0.55
LSD   0.04    -0.05   -0.01   -0.06    -0.01     0.001     0.05
LM    -0.05   0.03    0.24    -0.02    0.18      0.19      0.15
APC   0.06    0.001   0.17    0.160    0.23      0.24      0.18

        LR       LSD      LM        APC

LP     0.03     0.68     0.59      0.51

AMO    0.59     0.54     0.71      0.99

AC      0.1     0.95    < 0.001    0.05
AI    < 0.001   0.45     0.84      0.07
AMA   < 0.001   0.93     0.03      0.01
ACC   < 0.001   0.98     0.02     < 0.001
AZ    < 0.001   0.58     0.09      0.04
LR              0.12     0.95      0.35
LSD    0,13              0.53      0.14
LM     -0.01    -0.05             < 0.001
APC    0.08     -0.13    0.68

Tabla 3. Niveles de AF diferenciando entre sexos y entre regiones del
craneo, esplacnocraneo (en blanco) y neurocraneo (en verde).

                           NEUROCRANEO

                 GRUPO      LP     AI    AMA    ACC     AZ

Variables con    GENERAL                               0.81
mas de un tipo
de asimetria.    MACHOS                                0.86

                 HEMBRAS                               0.74

Variables solo   GENERAL   0.09   0.46   1.01   0.10
con asimetria
fluctuante.      MACHOS    0.08   0.57   1.12   1.22

                 HEMBRAS   0.11   0.37   0.91   1.02

                                  ESPLACNOCRANEO

                 GRUPO      LR    LSD     LM    APC    AMO     AC

Variables con    GENERAL          0.03   0.63   0.49   0.41
mas de un tipo
de asimetria.    MACHOS           0.02   0.65   0.45   0.38

                 HEMBRAS          0.05   0.67   0.54   0.40

Variables solo   GENERAL   0.01                               0.51
con asimetria
fluctuante.      MACHOS    0.01                               0.42

                 HEMBRAS   0.01                               0.61
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Title Annotation:ORIGINAL ARTICLE
Author:Lopez-Aguirre, Camilo; Perez-Torres, Jairo
Publication:Revista Universitas Scientarum
Date:Jan 1, 2015
Words:6488
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