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Arquitectura y anatomia foliar del complejo Polypodium plesiosorum sensu Moran (Polypodiaceae).

Architecture and leaf anatomy of the Polypodium plesiosorum sensu Moran complex

La arquitectura y la morfo-anatomia foliar de los helechos han sido analizadas con diferentes fines (Wardlaw 1944, Iwatsuki 1962, de la Sota 1963, Tryon 1964, 1970, Lucansky & White 1974, Kaur 1978, Wagner 1979, Beck et al. 1982, Salgado 1982, White 1984, Saiki et al. 1988, Steeves 1988, Stewart & Rothwell 1993). En la familia Polypodiaceae, la disposicion de las venas ha apoyado el establecimiento de grupos y generos en los sistemas de clasificacion (Presl 1836, Maxon 1916 b, Ching 1940, Copeland 1947); sin embargo, solo en algunos estudios se discute la relacion entre los patrones de venacion y los aspectos taxonomicos o evolutivos (Christensen 1928, Tindale 1960, de la Sota 1963, 1966, Hetterscheid & Hennipman 1984, Mitsuta 1984, Hensen 1990, Rodl-Linder 1990). Sobre la anatomia del peciolo-raquis, de la Sota (1966) y Rodl-Linder (1990) describen la forma en que se organizan los cordones vasculares en los taxa que estudiaron y solo Ching (1933) evidencia la utilidad de estos cordones como elementos de valor taxonomico en Polypodiaceae de China para discernir grupos. Por otra parte, Sen & Hennipman (1981) abordaron los tipos de aparatos estomaticos en 32 especies de Polypodium (s.l.). Sin embargo, son escasos los trabajos referentes a la anatomia de la lamina.

La ubicacion taxonomica de Polypodium L. es problematica (Hennipman 1986, Wagner 1986, Hennipman et al. 1990), a partir de el se han segregado otros como Campyloneurum C. Presl., Goniophlebium C. Presl, Marginariopsis C. Chr., Microsorium Link, Pecluma M. G. Price, Phlebodium (R. Br.) J. Sm., Pleopeltis Humb. & Bonpl. ex Willd., Serpocaulon A. R. Sm. y Synammia C. Presl (Evans 1969, Gomez 1975, Wagner & Wagner 1975, Anthony & Schlepe 1985, Mickel & Beitel 1987, Bosnian 1991, Widham 1993, Smith et al. 2006, Otto 2007, Salino et al. 2008, Tejero-Diez et al. 2009). Ademas, con base en caracteres morfologicos, se han definido varios complejos en Polypodium (Maxon 1903, 1916 a-c, Weatherby 1922, 1939, 1947, Lloyd & Lang 1964, de la Sota 1965, 1966, Tryon & Tryon 1982, Price 1983, Hennipman et al. 1990, Hensen 1990, Windham 1993, Moran 1995, Neuroth 1996). En este siglo, caracteres moleculares o morfo-anatomicos analizados por el metodo cladista, estan esclareciendo algunas de las relaciones de parentesco entre las diferentes jerarquias taxonomicas de Polypodiaceae (Smith et al. 2000, Ranker et al. 2004, Schneider et al. 2004, Tejero-Diez 2005, Schneider et al. 2004, 2006, Otto 2007, Schuettpelz & Pryer 2007) y estan propiciando una clasificacion mas solida (Smith et al. 2006).

Polypodium (sensu stricto) se distingue por tener tallo rizomatoso alargado y ramificado, escamas del rizoma con celdillas opacas, hojas con peciolo surcado en la superficie adaxial y lamina pinnatisecta a 1-pinnada con los segmentos adnatos al raquis, esporas monoletes con la superficie tipicamente verrugosa generalmente sin perisporio y numero cromosomico conocido n=37. El taxon asi definido considera la reciente segregacion de Serpocaulon (Smith et al. 2006) e incluye 70 a 75 especies, la mayoria con distribucion en el continente americano y algunas en el Viejo Mundo.

El conjunto de especies de Polypodium carentes de escamas laminares, incluidas por Tryon & Tryon (1982) en el grupo de Polypodium plesiosorum Kunze y por Moran (1995) en los grupos P plesiosorum y P dulce Poir., han recibido hasta el momento poca atencion taxonomica. Smith (1981), Stolze (1981) y Mickel & Beitel (1988) indican que subsisten problemas de circunscripcion de subgrupos y de especies. Moran (1995) considero como "grupo P plesiosorum" a: P colpodes Kunze (=P fuscopetiolatum A. R. Sm.), P. eatonii Baker, P. flagellare H. Christ, P. fraternum Schltdl. & Cham., P. hispidulum Bartlett, P. kunzeanum C. Chr., P. plesiosorum Kunze, P. pleurosorum Kunze ex Mett., P. rhachipterygium Liebm. y P. rhodopleuron Kunze. Ademas, Tejero-Diez & Pacheco (2004) incluyeron por definicion a P. arcanum Maxon y P. castaneum Maxon ex Tejero, ya que el primero se encuentra fuera del area de Mesoamerica y el segundo es de reciente nombramiento. En el trabajo original (Tejero-Diez 2005), por definicion, se incluyo a Synammia feuillei (Bertero) Copel. (=Polypodium feuillei Bertero).

En este estudio se analiza la arquitectura y anatomia foliar de las especies del complejo P. plesiosorum (sensu Moran 1995) y se compara con especies de otros complejos y generos cercanos que crecen en Mexico y Centroamerica, con el proposito de identificar caracteres que permitan apoyar el reconocimiento de un grupo P. plesiosorum homogeneo y reubicar taxonomicamente al resto de las especies.

Todas las especies revisadas habitan en Mexico, excepto Polypodium kunzeanum y Synammia feuillei que presentan una distribucion sudamericana.

MATERIALES Y METODOS

Se estudiaron las 12 especies reconocidas para el complejo de Polypodium plesiosorum (sensu Moran 1995) y otras 23 de Polypodium y especies representantes de generos segregados con fines comparativos (Apendice I).

Arquitectura foliar: Se consultaron ejemplares depositados en 27 herbarios (Tejero-Diez 2005). Las hojas se estudiaron directamente de material herborizado o fijado en FAA (formol, acido acetico glacial y alcohol etilico al 70%, 5:5:90). Los patrones de venacion se observaron directamente al microscopio estereoscopico por transiluminacion. Solo en aquellos casos, en que el grosor del mesofilo de la lamina o el indumento de la misma no permitieron ver el patron de disposicion de las venas, se practico la tecnica de diafanizado, la cual consistio en sumergir al segmento o parte de la lamina en una solucion de hidroxido de potasio al 2% con hipoclorito de sodio diluido al 5% durante dos a cuatro dias. Los terminos y conceptos sobre los caracteres de las hojas y las venas se tomaron de Wagner (1979) y Rodl-Linder (1990).

Anatomia: Los caracteres anatomicos se estudiaron en uno a cinco individuos recolectados en el campo, con ejemplares de referencia para herbario (Apendice I). El material biologico recolectado se fijo en solucion FAPA (formol 40%, acido acetico glacial, acido propionico y alcohol al 50%, 5:2.5:2.5:90) durante un mes; posteriormente se conservo en solucion GAA (glicerina-alcohol-agua, 1:2:3) hasta su procesamiento en el laboratorio. Para algunas especies el material se obtuvo a partir de ejemplares de herbario y, los fragmentos de peciolos, raquis y/o pinnas removidos se hirvieron en una solucion de glicerina-agua 1:1 para rehidratarlos y posteriormente se fijaron en solucion FAPA.

Aparato estomatico. Se obtuvieron replicas negativas de la superficie epidermica abaxial, mediante la aplicacion de un barniz compuesto de celulosa acetica y resina (Payne 1968), las cuales se montaron en gelatina glicerinada para su observacion en el microscopio optico. Los tipos de aparatos estomaticos se describieron de acuerdo a Sen & Hennipman (1981), excepto el tipo diacitico de Fryns-Claessens & van Cotthem (1973). Con la finalidad de evaluar el predominio de ciertos tipos de aparatos en las especies, se observaron dos o tres muestras, se hicieron 50 conteos por muestra y se calculo el porcentaje.

Preparaciones histologicas. Para lograr la descripcion histologica de los ejes y laminas, las muestras fijadas en GAA, se deshidrataron por medio de una serie de cambios de concentracion creciente de etanol y ter-butanol (Johansen 1940). A partir del ultimo cambio, se agrego en el lapso de dos o tres dia pequenas cantidades de parafina hasta la proporcion 1:1 parafina/ter-butanol; posteriormente se dejo evaporar el ter-butanol en una estufa y las muestras se incluyeron en un bloque de parafina. De los bloques, se obtuvieron secciones transversales del peciolo, raquis y segmento laminar de 20-25[micron]m de grosor; se tineron con safranina-verde rapido (Johansen 1940) y se montaron en portaobjetos con resina sintetica. Las laminillas se depositaron como referencia en las colecciones de los herbarios de la Facultad de Estudios Superiores Iztacala (IZTA) y Nacional de Mexico (MEXU), ambos en la Universidad Nacional Autonoma de Mexico.

Cordones vasculares. El numero, tipo y forma en que se fusionan o dividen los cordones vasculares a lo largo del eje foliar, fueron observados al efectuar cortes transversales a mano alzada en la parte basal (tanto en el filopodio como en la parte inmediata posterior a la articulacion), media y distal del peciolo; asi como en la base (entre el segundo y tercer par de segmentos), la parte media y la distal del raquis. Las secciones se montaron en gelatina-safranina (Aguilar-Rodriguez 1998). Siempre que fue posible se analizaron varias muestras de una especie dada, o incluso peciolos con diferentes grosores del mismo ejemplar. La manera en que se disponen los cordones vasculares en el eje de la hoja sigue en parte el concepto de Rodl-Linder (1990); se analizaron dos caracteres basicos: el tamano y la forma de fusion o division de los cordones a lo largo del eje. Para ilustrar las descripciones se tomaron fotografias y se realizaron dibujos con camara clara a partir de un microscopio optico Nikon Labophoto-2.

RESULTADOS

Arquitectura foliar

Forma y division de la lamina

En el grupo de Polypodium plesiosorum se reconocieron cuatro tipos de laminas: pinnatisecta, pinnatipartida, semipinnada y 1-pinnada; la primera se presenta en siete especies, siendo basipinnada en dos de ellas (Cuadro 1). En las especies que no pertenecen al complejo se encontraron los mismos tipos, ademas de laminas simples y pinnatifidas.

Entre las especies del grupo estudiado los segmentos basales son tan largos o mas que los segmentos medios, pero presentan una union al eje muy disimil: Polypodium rhachipterygium es largamente decurrente, P. eatonii y P. kunzeanum, pueden o no tener lobulos, en P. fraternum son estrechamente sesiles y en el resto de las especies varian entre escavados a anchamente sesiles y levemente decurrentes en su base. La mayor parte de las especies presentan los segmentos basales transversales al eje, sin embargo, en P. hispidulum, P. plesiosorum y P. rhodopleuron tienden a estar reflejos.

De acuerdo a la disposicion de los segmentos de la lamina en su porcion distal, se distinguen tres tipos de apices en todas las especies estudiadas: graduado, conforme y subconforme. Nueve especies del grupo bajo estudio presentan apice graduado o subconforme, pero las especies con lamina pinnada solo tienen apice conforme (Cuadro 1).

Por lo anterior, el contorno de la lamina en las especie del grupo estudiado es en general deltado a ovado-lanceolado en diferentes proporciones, donde aparentemente cada especie tiene su propia particularidad.

El margen de la lamina es generalmente crenado en el grupo estudiado; con excepcion de P. eatonii y P. rhachipterygium en donde es entero (Cuadro 1).

Disposicion de las venas en la lamina

El sistema de venas secundarias (vs) de cada segmento es catadromo. En las venas terciarias, la basal siempre es fertil (vf) y en ocasiones tambien las terciarias subsecuentes. En las especies estudiadas los patrones de fusion, division o reduccion de las venas terciarias o de orden superior fertiles o esteriles (ves) se caracterizan por presentar una variacion gradual que va desde un sistema de venas abiertas o libres (Figs. 1A, B) hasta anastomosadas o cerradas (Figs. 1C-H). Las venas anastomosadas se caracterizan por formar areolas que presentan varios niveles de complejidad al conformar distintos tipos de poligonos angulares (tambien llamados goniofleboides), asi como por la presencia o no de una vena fertil en su interior. A su vez, la vena fertil es simple en los primeros niveles de complejidad, pero llega a tener varios patrones de ramificacion en los niveles mas altos. El analisis comparativo de las especies del grupo P. plesiosorum y de complejos o generos relacionados estudiados, permitio establecer ocho tipos de patrones de venacion y distribucion en los segmentos de la lamina foliar (Cuadro 2).

[FIGURA 1 OMITIR]

Tipo I. Venas terciarias libres (Fig. 1A). El tipo I es caracteristico del grupo de P. dulce. En el grupo estudiado, el 1% de los ejemplares revisados de P. plesiosorum presentaron este tipo. En P. fraternum el 60% o mas de los ejemplares presentan venas libres y el resto son del Tipo III por lo que el caracter en esta especie es dimorfo. P. rhachipterygium presenta algunas poblaciones con este tipo de venas. En todas las especies del complejo en estudio, la porcion distal de cada segmento muestra venacion libre. Esta proporcion es mayor (hasta % partes del segmento) en Polypodium hispidulum, P. plesiosorum y P. rhodopleuron. La proporcion de venas libres en el segmento es menor (hasta V del segmento) en Polypodium arcanum, P. castaneum, P. colpodes, P. eatonii y P. flagellare y es practicamente inexistente (menos de la V parte del segmento) en P. pleurosorum y P. kunzeanum.

Tipo II. Semejante al tipo I, pero con reduccion de las venas terciarias en numero o longitud (Fig. 1B). Esta disposicion no se observo en las especies del grupo de P. plesiosorum, pero lo presentaron Pecluma dispersa (A. M. Evans) M. G. Price, P. martensii Mett. y P. furfuraceum Schltdl. et Cham.

Tipo III. Venacion terciaria anastomosada que forma una hilera a cada lado de la vena primaria (tambien denominada costa en este trabajo) de areolas pentagonales que encierran a la vena fertil (ACF) y presentan una vena excurrente externa (vex) (Fig. 1C). Se observo en P. plesiosorum, P. rhodopleuron, P. hispidulum y P. rhachipterygium aunque en esta ultima especie no en todos lo ejemplares examinados. En P. conterminans Liebm., del grupo de P dulce, aproximadamente el 80% de los ejemplares presentan tambien este tipo. En estas especies, la areola es alargada, de la misma forma que aquellas que se forman accidentalmente en especies de los grupos de P. dulce y P. vulgare L. La areola pentagonal tambien es caracteristica de Serpocaulon A. R. Sm. aunque el pentagono formado es isodiametrico.

Tipo IV. Venacion terciaria y cuaternaria anastomosada que forman una hilera a cada lado de la vena primaria de areolas pentagonales y/o hexagonales que encierran a la vena fertil y presentan dos venas excurrentes externas (vex) (Fig. 1D). Se observo en P. arcanum, P. castaneum, P. colpodes, P. eatonii y P. flagellare.

Tipo V. Venacion cuaternaria o de orden superior anastomosadas que forman una hilera a cada lado de la vena primaria de areolas poliangulares (de ocho o mas angulos). A su vez, las venas marginales se vuelven a anastomosar formando una o mas hileras de areolas discoides alternas a las costales (ADAl), que generalmente son esteriles por carecer de venilla interna (Fig. 1E). Se observo en P. eatonii, P. kunzeanum y P. pleurosorum del grupo de interes, asi como en Phlebodium pseudoaureum (Cav.) Lellinger, P. xhemipinnatum Tejero, Mickel & A.R. Sm. y en varias especies del grupo de Polypodium polypodioides (L.) Watt.

Tipo VI. Areolas fertiles secundarias apiladas (AFAp), que se producen por anastomosis sucesivas de las venas terciarias, donde la vena excurrente a su vez queda encerrada y produce un soro en el apice. (Fig. 1F). Son tipicas de algunas especies de Serpocaulon como S. triseriale (Sw.) A. R. Sm. Excepcionalmente se observaron areolas apiladas infertiles en Polypodium plesiosorum y P. rhodopleuron del grupo bajo estudio.

Tipo VII. La vena interna fertil de las areolas costales se dividen produciendo venas de cuarto o quinto orden que forman una areola secundaria costal esteril (ACE) y una alimentacion dos ramas del soro (Fig. 1G). Se observo en Phlebodium pseudoaureum y en Ph. xhemipinnatum es variable; en Polypodium pleurosorum del grupo de interes es casual en las laminas de algunos ejemplares.

Tipo VIII. La vena interna fertil de las areolas costales se divide y fusiona nuevamente formando una areola eliptica (AEF) (Fig. 1H). En Pleopeltis angusta o P. mexicana a su vez, pueden dividirse y anastomosarse nuevamente para formar un patron complejo de areolillas internas. El soro se encuentra en la confluencia de varias venillas (soro compital). Las venas esteriles se organizan en las distintas especies observadas del grupo de Polypodium polypodioides de acuerdo con los tipos I, III, IV y V. Este tipo no se observo en las especies del complejo de P. plesiosorum.

[FIGURA 2 OMITIR]

Anatomia

Peciolo-raquis

En las especies del grupo de Polypodium plesiosorum estudiadas, la base del peciolo esta articulado por medio de una banda de abscision (Figs. 2A, B) que permite a la hoja desprenderse al iniciar la temporada de sequia, mientras que un remanente peciolar, el filopodio, permanece unido al rizoma. En seccion transversal (Fig. 2C), el peciolo es redondeado, con tendencia a aplanarse o acanalarse una o dos veces en la superficie adaxial. En la superficie del canal se observan tricomas simples, cateniformes o capitados, sobre todo en direccion acropeta, en P. colpodes, P. hispidulum y P. plesiosorum. La epidermis es simple y presenta una cuticula gruesa. Debajo de la epidermis se diferencia una hipodermis (hd) constituida por tres a seis hileras de fibras con engrosamiento de la pared de mediano a muy notable, que en ocasiones llega a obliterar el lumen. Esta banda de esclerenquima forma un cilindro continuo a lo largo del peciolo excepto en la parte distal y en el raquis, que suele interrumpirse a la altura de las alas foliares (Fig. 2D). Bajo la hipodermis, existen de cinco a ocho hileras de celulas parenquimaticas con forma isodiametrica que ocasionalmente contienen granos de almidon. En Polypodium kunzeanum se observan cristales prismaticos y fibras dispersas en el parenquima. En el tejido parenquimatico se encuentran embebidos (uno) dos cordones vasculares grandes (CVG) en posicion adaxial y uno a 13 pequenos (CVP), formando un arco en la posicion abaxial; cada uno de los cordones esta rodeado por una hilera de celulas, cuya pared tangencial interna presenta un engrosamiento sobresaliente de celulosa con taninos, denominada vaina circumendodermal (vc) (V. Hernandez, T. Terrazas, K. Mehltreter & G. Angeles, en prep.). En el interior de cada vaina se desarrolla la endodermis (e) formada por una capa de celulas (Fig. 2C) y el periciclo (p) de una capa celular excepto en la region externa del meristele. En la porcion central del cordon vascular se dispone el tejido xilematico que tiene forma de arco ("C") con el protoxilema exarco (Fig. 2C). Entre el periciclo y los elementos del xilema se encuentra el tejido floematico, dispuesto en dos bandas alargadas a cada lado del xilema. Una disposicion similar de los tejidos se observo en las especies de los otros grupos y generos estudiados.

Los cordones vasculares presentan un proceso de reduccion en numero y diferenciacion en tamano al pasar del rizoma-filopodio al eje peciolo-raquis (Fig. 3). En las especies del grupo de Polypodium plesiosorum y en los otros taxa estudiados, se distinguen en la base del peciolo dos CVG, excepto en Pleopeltis fallax (Schltdl. & Cham.) Mickel & Beitel, que presenta uno. Los CVP estan ausentes en algunas especies del grupo Polypodium vulgare, P. munchii Christ y Pleopeltis fallax. A partir de la base del peciolo y en direccion acropeta existe una tendencia a la fusion de los CVP entre si, de los CVP con los CVG y finalmente de los dos CVG, hasta formar un cordon vascular de forma mas o menos triangular en la parte distal del raquis (Fig. 3) a excepcion del tipo XI donde se conservan los dos CVG y uno de los CVP. A su vez, este cordon vascular cambia gradualmente la configuracion del tejido xilematico en direccion acropeta; al formarse presenta forma de "X" luego pasa sucesivamente a formas tipo "mariposa", "T" o "yunque" y, finalmente al tipo "hongo" (Fig. 2D). La vena primaria de los segmentos de la lamina tiene un cordon vascular como el descrito en la ultima fase de las fusiones del eje peciolo-raquis y se encuentra protegida por capas de celulas esclerosadas en la parte superior e inferior (Figs. 5A, B).

Se reconocen 11 tipos de configuraciones de los cordones vasculares con base en la fusion/division de los mismos (Fig. 3). Tipo I, Pleopeltis fallax. Tipo II, Polypodium munchii, tambien presente en las especies europeas del grupo Polypodium vulgare (P. vulgare y P. someyae Yatabe) segun Rodl-Linder (1990). Tipo IIIa, Polypodium californicum Kaulf. y Synammia feuillei. Tipo IIIb, Polypodium eatonii y P. colpodes. Tipo IIIc, Polypodium polypodioides y Pleopeltis angusta Humb. & Bonpl. ex Willd. Tipo IV, tipico de la mayor parte de las especies de los grupos de Polypodium dulce y P. plesiosorum (Polypodium arcanum, P. conterminans, P. flagellare, P. hispidulum, P. martensii, P. plesiosorum y P. rhodopleuron). Tipo V, especies de del grupo de Polypodium polypodioides (hoja escamosa) con dos variantes: Tipo Va, con fusion de los CVG en la parte distal del peciolo (Polypodium alansmithii R.C. Moran, P. fraternum, P. guttatum Maxon, P. lepidotrichum (Fee) Maxon, P. pyrrholepis (Fee) Maxon, P. plebeium Schltdl. & Cham. y P. remotum Desv.) y Tipo Vb, sin fusion de los CVG y desaparicion de los CVP en la parte distal del peciolo (Polypodium furfuraceum y Pleopeltis mexicana (Fee) Mickel & Beitel). Tipo intermedio entre los tipos IV y V, Polypodium rhachipterygium. Tipo VI, Pecluma dispersa. Tipo VII, Polypodium echinolepis Fee y P. subpetiolatum Hook. Tipo VIII, Phlebodium pseudoaureum y Polypodium pleurosorum. Tipo IX, Serpocaulon triseriale, Polypodium kunzeanum. Tipo X, definido por Rodl-Linder (1990) quien lo observo en Goniophlebium percussum (Cav.) Wagner & Grether y G. demersum (Brause) Rodl-Linder. Tipo XI, Serpocaulon falcaria (Kunze) A. R. Sm.

[FIGURA 3 OMITIR]

Lamina

En vista superficial, las celulas epidermicas tipicas de ambas superficies tienen tamanos variables y muestran una gradacion desde paredes fuertemente lobuladas (Polypodium rhachipterygium) hasta sinuosas (Polypodium guttatum y Phlebodium pseudoaureum). En la superficie abaxial se observan estomas generalmente distribuidos y orientados en direccion al eje longitudinal de la hoja. Se reconocieron cinco tipos estomaticos: anomocitico, copolocitico en dos versiones: copolocitico "a" donde la celula anexa esta conectada con dos celulas opuestas y copolocitico "b" donde la celula anexa esta conectada con una celula opuesta; diacitico y polocitico (Figs. 4A-H). En cada una de las 21 especies estudiadas para este caracter, se observo al menos tres de estos tipos en porcentajes variables, con excepcion de Synammia feuillei que presento exclusivamente estomas de tipo polocitico (Cuadro 3). Los tipos anomocitico, copolocitico b y polocitico se presentan en mayor proporcion en las especies revisadas (Cuadro 3).

En la epidermis adaxial, cerca de la parte marginal de la lamina, las celulas epidermicas estan interrumpidas por los hidatodos. Estos estan en conexion con las ultimas ramificaciones de las venas foliares y se aprecian, en vista superficial, como una glandula de forma ovada, compuesta de celulas cuadrangulares dispuestas en circulos concentricos, unida a una hilera de celulas alargadas rectangulares (el pie) que corresponde a la parte terminal de la vena (Fig. 4K).

La mayoria de las especies pubescentes de los grupos de Polypodium plesiosorum y P. dulce estudiados presentan tricomas cateniformes, hialinos, con una a cuatro celulas de longitud (Fig. 4J), con excepcion de P echinolepis cuyos tricomas son uni a bicelulares capitados (Fig. 4I).

En vista transversal, las epidermis adaxial y abaxial son de un estrato celular, presentan una cuticula muy delgada y celulas con forma de domos cortos (Fig. 5A).

En las especies estudiadas se observaron dos tipos de mesofilo. El unifacial, que esta formado por celulas parenquimaticas dispuestas en forma de columna, "Y" o "X" (Fig. 5A), con camaras subestomaticas rodeadas por celulas parenquimaticas globosas en la parte abaxial; lo presentaron Polypodium arcanum, P. californicum, P. colpodes, P. hispidulum, P. plesiosorum, P. rhachipterygium, P. rhodopleuron, Phlebodium pseudoaureum y Serpocaulon falcaria. En el mesofilo bifacial (dorsiventral) (Fig. 5B), se observan dos a cuatro capas de celulas isodiametricas a cuadrangulares de parenquima denso (en empalizada) hacia la superficie adaxial y un parenquima laxo (esponjoso) hacia la abaxial; lo presentaron Polypodium echinolepis, P. fraternum, P. subpetiolatum, Serpocaulon triseriale y las especies del grupo Polypodium polypodioides y Pleopeltis.

En la zona de la vena primaria se distinguen por debajo de la epidermis varias capas de celulas con paredes engrosadas que pueden o no estar esclerosadas. La vena primaria presenta una estructura semejante a la descrita para la porcion distal del raquis (Fig. 5).

DISCUSION

Los tipos de anastomosis de las venas secundarias y superiores y la forma en que se fusionan los cordones vasculares a lo largo del eje peciolo-raquis de la hoja, fueron los caracteres mas relevantes para reconocer dos grupos de especies homogeneas en el complejo de Polypodium plesiosorum. Otros caracteres como la division de la lamina, los tipos estomaticos o la anatomia del mesofilo laminar ayudaron a definir similitudes con otros grupos fuera del complejo bajo estudio.

Arquitectura foliar

Forma y division de la lamina.

Entre las especies estudiadas del grupo de Polypodium plesiosorum (sensu Moran 1995), la division de la lamina resulto muy variable al encontrarse laminas pinnatisectas (7 especies), pinnatipartidas (1) y pinnadas (3). Los estados intermedios basipinnados que se presentan en P. castaneum, P. colpodes y semipinnada en P. flagellare son aparentemente casos derivados de la condicion pinnatisecta, dado que sus segmentos basales son adnatos, sursumcurrentes y la porcion apical de la lamina es subconforme. En Polypodium eatonii la condicion dual del grado de division de la lamina aparentemente es un caso de estres hidrico (Tejero & Pacheco 2004). Por otra parte, Polypodium fraternum, P. kunzeanum y P. pleurosorum, son disimiles al resto de las especies del grupo dado que la lamina es pinnada, las pinnas proximales tienen la base cuneada o redondeado-sesil y el segmento apical es conforme o levemente subconforme. En terminos generales el contorno de la lamina en las especies del grupo es deltado a ovado lanceolado en diferentes proporciones, dado que no se reducen demasiado los segmentos basales como en Pecluma (ej. P. dispersa). Si acaso, en algunos ejemplares de Polypodium conterminans, P. hispidulm, P. plesiosorum y P. rhodopleuron, la base de la lamina se ve afectada porque los segmentos tienden a estar reflejos.

[FIGURA 4 OMITIR]

[FIGURA 5 OMITIR]

Polypodium rhachipterygium es la unica especie del complejo P. plesiosorum con hoja pinnatipartida que ademas presenta un ala largamente decurrente sobre el peciolo derivado del par de segmentos proximales; este ultimo caracter lo comparte con varias especies del grupo de P. polypodioides, con Pleopeltis y con unas cuantas especies del grupo de Polypodium dulce (sensu Moran 1995).

Polypodium kunzeanum es un caso especial dentro del complejo P. plesiosorum y entre los polipodiaceos de America, ya que ademas de tener caracteristicas celulares como la presencia de cristales prismaticos y fibras dispersas en el parenquima del peciolo-raquis, es la unica especie con las pinnas articuladas al raquis, caracter que comparte con el genero asiatico Goniophlebium (Rodl-Linder 1990).

El margen crenulado a crenado es la condicion generalizada en las especies estudiadas. Este caracter se puede presentar indistintamente en todo el segmento o solo en la mitad distal. En ocasiones es poco evidente o bien puede estar muy pronunciado e incluso formar lobulos en el margen acroscopico de los segmentos proximales, como en ciertos individuos de Polypodium plesiosorum var. plesiosorum. La condicion de margen crenado aparentemente es comun en los polipodios americanos, ya que tambien aparece en algunas especies del grupo P. vulgare, en la mayoria de las especies del grupo P. polypodioides y en varias especies del grupo P. dulce y de Serpocaulon. Por el contrario, el margen entero a repando entre los polipodiaceos es raro, observandose solo en Polypodium rhachipterygium y P. eatonii del complejo bajo estudio. Este tipo de margen es propio de los generos Phlebodium y Pecluma, tambien se presenta en algunas especies de Pleopeltis, del grupo de Polypodium dulce y Serpocaulon.

Disposicion de las venas

Wagner (1952) y de la Sota (1973) mencionaron que las formas primitivas en los polipodiaceos poseian venas reticuladas y, por tanto, las especies con venas libres, generalmente distribuidas en las zona templadas de ambos hemisferios, pueden considerarse como derivadas. Sin embargo, en el Nuevo Mundo, donde los polipodiaceos han tenido patrones secundarios de evolucion (Hennipman et al. 1990, Lellinger 1993), ambos tipos de venas pueden apreciarse; aparentemente en los grupos que se originan en el neotropico del hemisferio norte surgen venas anastomosadas a partir del complejo de Polypodium vulgare y P. dulce de venacion abierta (Haufler & Ranker 1995, Haufler et al. 1995), mientras que los taxa del hemisferio sur las presentan exclusivamente anastomosadas tal como se observa en los generos Serpocaulon y Synammia.

En los complejos de Polypodium dulce y P. vulgare, definidos en parte por su venacion abierta, P. californicum presenta ocasionalmente areolas pentagonales; en P. echinolepis existen poblaciones con venas anastomosadas y, en P. conterminans, generalmente son anastomosadas con proporcion de venas libres semejante a P. plesiosorum. En el grupo bajo estudio, P. fraternum presenta poblaciones con venas libres (Tejero-Diez 4359 IZTA) o anastomosadas (Tejero-Diez 4245 IZTA) y, en menor proporcion, tambien P. rhachipterygium.

Con respecto al tipo de anastomosis de las venas terciarias o de orden superior, las uniones mas sencillas aparentemente estan representadas por el tipo III. Polypodium conterminans segun Moran (1995) y Mickel & Smith (2004) pertenece al grupo de P. dulce; sin embargo, el ejemplar tipo de P conterminans y 80% de los ejemplares estudiados presentan areolas pentagonales semejantes a P. plesiosorum. Considerando este caracter, junto con la similitud de las escamas del rizoma (Tejero-Diez & Pacheco en prep.), se propone que P. conterminans forme parte del grupo de P. plesiosorum (sensu stricto).

Uniones de venas mas complejas estan representadas por el tipo IV registradas en Polypodium arcanum, P. castaneum, P. colpodes, P. eatonii y P. flagellare. Este caracter apoya la propuesta de Tejero-Diez & Pacheco (2004) de definir a estas especies como un grupo homogeneo.

El tipo V (de areolas poliangulares), es un caracter que exhibieron Polypodium pleurosorum y P. kunzeanum. La venacion parecida de P. pleurosorum con Phlebodium y, la tendencia a dividir la vena fertil como en el grupo VI, han sido argumentos para apoyar la reclasificacion de P. pleurosorum como un miembro de Phlebodium: Ph. inaequale T. Moore (TejeroDiez et al. 2009). Por otra parte, Polypodium kunzeanum, debido a las particularidades histologicas y anatomicas anotadas, tendra que reconsiderarse taxonomicamente en el futuro.

Los tipos I a V de organizacion en las venas esteriles se encuentran en las distintas especies del grupo de Polypodium polypodioides y Pleopeltis dando la impresion de un continuum evolutivo, caracter que se complementa con la forma peculiar de division de la vena fertil tipo VII. Esta ultima forma de ramificacion de la vena fertil no se observo en ninguna especie del grupo P. plesiosorum. De la Sota (1966) hace un analisis mas detallado de los tipos V y VII de areolas fertiles en el grupo Polypodium squamatum L. e indica su parecido con las del genero Pleopeltis. Este estudio y otros similares (Windham 1993, Hooper 1994), junto con los de indole molecular (Schneider et al. 2004, Otto 2007) apoyan la idea de reubicar a las especies del grupo de Polypodium polypodioides dentro de Pleopeltis.

Anatomia

Peciolo-raquis

Rodl-Linder (1990) describio en su estudio para Goniophlebium cuatro series de disposiciones de cordones vasculares a lo largo del eje peciolo-raquis. Ademas de estas, en este trabajo se describen otras siete, consideradas como "tipos", a partir del analisis correspondiente en algunas especies de Pecluma, Phlebodium, Pleopeltis y Polypodium. En su conjunto, estos tipos aportan informacion relevante sobre las relaciones taxonomicas y filogeneticas de Polypodiaceae (Tejero-Diez 2005). Polypodium eatonii y P. colpodes presentan el tipo II junto con P. californicum perteneciente al grupo de P. vulgare, con el cual segun Haufler & Ranker (1995) algunas especies del complejo P. plesiosorum tiene una relacion filogenetica. El resto de las especies del grupo de P. plesiosorum y P. dulce (Moran, 1995) muestran el tipo III, con excepcion de P. subpetiolatum y P. echinolepis (especies de hoja pinnada) que presentan mayor cantidad de CVP. Ello hace que estas dos ultimas especies puedan formar un grupo propio, mas relacionadas a Phlebodium que con las propias del grupo de Polypodium dulce, dentro del cual Moran (1995) las reconoce. Las especies estudiadas de Serpocaulon y Polypodium kunzeanum presentan formas de fusion/division que corresponden a algunas de las series reconocidas por Rodl-Linder (1990) para Goniophlebium, como son los taxa americanos actualmente reconocidos como Serpocaulon y el grupo Goniophlebium argutum (Wall. ex Hook.) J. Sm. ex Hook. respectivamente. De acuerdo con de la Sota (1966), el grupo de Polypodium squamatum presenta el tipo IV, el mismo que se observo en P. guttatum y P. plebeium (grupo P. pycnocarpum de Tryon & Tryon 1982); grupos que Windham (1993) y Otto (2007) consideran como Pleopeltis. Por otra parte el tipo VI observado en Pecluma, esta relacionado con el peciolo terete, caracter que es distintivo de este genero (Price 1983).

Lamina

Sen & Hennipman (1981) reconocieron en la familia Polypodiaceae un total de nueve tipos estomaticos y mas de tres tipos se pueden encontrar con diferente predominio en una misma especie. A partir del analisis llevado a cabo, se observo que Synammia feuillei fue la unica especie que presento un unico tipo estomatico, el polocitico; en el resto de las especies existe combinacion de tipos estomaticos semejante a lo citado por Sen & Hennipman (1981) y ninguno de ellos permite caracterizar algun grupo taxonomico de los aqui considerados. De acuerdo con Crabbe et al. (1975) y PichiSermolli (1977), en Polypodium la presencia del tipo polocitico aunado a los tipos copolocitico y anomocitico es una condicion primitiva, caracteristica de Polypodiaceae (incluyendo a los helechos grammitidaceos, Smith et al. 2006). En este sentido, llama la atencion la presencia de un solo tipo estomatico en Synammia feuillei; especie de distribucion austral que segun Schneider et al. (2006) constituye una linea filogenetica independiente de Polypodiaceae en Sudamerica, lejanamente relacionada con el grupo Serpocaulon tal como habia sugerido Tryon & Tryon (1982).

Con respecto al mesofilo, los grupos Polypodium plesiosorum y P. vulgare presentan una lamina con estructura unifacial, con excepcion de P. fraternum que es bifacial, mientras que las especies estudiadas de los grupos P. dulce y P. polypodioides y en Pleopeltis y Serpocaulon la tienen bifacial. Aparentemente, entre los helechos polipodiaceos la condicion bifacial podria ser una situacion derivada, adquirida como consecuencia de la adaptacion a medios ecologicos xerofilos, pero es interesante senalar que esta condicion de la lamina es el comun denominador en los grupos y generos senalados.

Finalmente, la presencia de areolas pentagonales y la forma y tipo de division de la lamina, permitieron agrupar a Polypodium conterminans (originalmente considerado en el grupo de P. dulce de venacion libre sensu Moran 1995) con P. hispidulum, P. plesiosorum y P. rhodopleuron. Estas cuatro especies comparten caracteres similares, ademas de las mencionadas, en las escamas del rizoma y por ello pueden constituir el grupo P. plesiosorum tipico.

Con base en la forma en que se anastomosan las venas (tipo IV) y a la distribucion de los cordones vasculares a lo largo del eje peciolo-raquis, este trabajo apoya la propuesta de Tejero-Diez & Pacheco (2004) con relacion a que Polypodium arcanum, P. castaneum, P. colpodes, P. eatonii y P. fagellare forman un grupo homogeneo, denominado grupo P. colpodes.

Polypodium fraternum, P. kunzeanum, P. pleurosorum y P. rhachipterygium no tienen el patron de caracteres de los grupos de P. plesiosorum o P. colpodes descritos. Polypodium fraternum por su hoja pinnada, venacion tipo I y III, cordones vasculares Tipo V, aunado a la presencia de escamas comosas en el rizoma (Tejero-Diez 2005), es posible que pertenezca a una seccion cercana al grupo de Polypodium dulce de Moran (1995). La especie sudamericana Polypodium kunzeanum presenta las pinnas articuladas al raquis, caracter unico en las especies de la familia Polypodiaceae en America. El caracter anterior y el patron de fusion y division de cordones vasculares en el peciolo-raquis tipo IX, la hace semejante a Goniophlebium propio de Asia. Polypodium pleurosorum, por su sistema de venas anastomosado tipo V y sistema de cordones vasculares del peciolo-raquis tipo VIII, se relaciona con el genero Phlebodium; por ello Tejero-Diez et al. (2009) sugieren volver a utilizar el nombre Phlebodium inaequale T. Moore que Moore (1855) le asigno. Polypodium rhachipterygium, que presenta venacion tipo I y III, lamina pinnatipartida y ala peciolar, aunado a caracteres propios del rizoma y soro (Tejero-Diez 2005), permite vislumbrar su relacion con el grupo de P. dulce.

AGRADECIMIENTOS

El presente estudio se realizo gracias a la beca de doctorado 160253 otorgada al primer autor por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia. Las laminillas histologicas fueron realizadas por Alexander Rojas Alvarado, bajo la supervision de Estela Sandoval Zapotitla, en el laboratorio de histologia vegetal del Jardin Botanico del Instituto de Biologia de la UNAM. A Magali Santillan se deben los dibujos y a Alin Torres Diaz la configuracion de las figuras. La critica al manuscrito original (tesis) la realizaron Fernando Chiang Cabrera del Instituto Biologia de la UNAM, Adolfo Espejo Serna y Blanca Perez Garcia del Depto. de Biologia de la UAM-Iztapalapa y Francisco Lorea Hernandez del Instituto de Ecologia A. C. y, para esta version, colaboraron Blanca Perez Garcia y Monica Ponce del Instituto de Botanica Darwinion, Argentina. Los comentarios de cinco dictaminadores anonimos ayudaron a mejorar sustancialmente este manuscrito.
APENDICE I

Especimenes de referencia (estudio anatomico). Especies de Polypodium
en grupos de acuerdo con Moran (1995) excepto Serpocaulon (= P
loriceum). Recolectas de D. Tejero-Diez. Unidades morfologicas de
estudio: 1 = histologia del peciolo y lamina. 2 = aparato estomatico.
3 = series peciolo raquis. 4 = arquitectura foliar

APPENDIX I

Vouchers used for anatomy study. Polypodium species are arranged in
groups agreement with Moran (1995) except Serpocaulon (= P.
loriceum). Collect of D. Tejero-Diez. Morphologic units of study:
1 = histology of petiole and blade. 2 = stomatal apparatus.
3 = petiole rachis series. 4 = leaf architecture

                                                           Unidades
                                                         morfologicas
Taxones                Referencia                         de estudio

POLYPODIUM                                               1   2   3   4

Grupo P. plesiosorum

P. arcanum var.        4218 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X
  arcanum                Pue., Zacapoaxtla, ca.
                         Zacapoaxtla
                       4230 (IZTA, UAMIZ); Mex.,             X   X
                         Hgo., km 22 entre Metepec y
                         Tenango de Doria
                       4240 (IZTA, UAMIZ); Mex.,             X   X   X
                         Hgo., Agua Blanca, salto San
                         Pedrito
                       4250 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
                         Hgo., Molango, Laguna Atezca
                       4269 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
                         Oax., Ixtlan de Juarez, km
                         142-carretera fed. 175
P. arcanum var.        4160 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
  septentrionale         Tamps., Ocampo (km 30 entre
  Mickel                 Ocampo y Tula)
P. arcanum var.        4364 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
  bakeri Tejero &        Gro., Heliodoro Castillo,
  Mickel                 ca. El Carrizal
                       4365 (IZTA, UAMIZ); ibidem,                   X
                         entre Filo de Caballo y Pto.
                         El Gallo
P. castaneum           T. B. Croat 42213 (MO); El        X   X   X   X
                         Salvador, Sonsonate, ca.
                         cuspide Cerro Verde
P. colpodes var.       2074 (IZTA); Mex., Mex.,          X
  colpodes               Almoloya de Alquisiras,
                         entronque a Ixtapan Los
                         Sabinos
                       3194 (IZTA); Mex., Mex., Sto.
                         Tomas de los Platanos, base
                         de la presa
                       4302-4303 (CR, IZTA, UAMIZ);                  X
                         Costa Rica, Guanacaste, P.
                         Nal. Palo Verde
                       4313 (CR, IZTA, UAMIZ); Costa         X   X
                         Rica, San Jose, Dota, entre
                         Sta. Maria y COPEI
                       4360 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
                         Chis., Ixtapa, Pte. Rio
                         Lajas
                       4368 (IZTA); Mex., Gro.,                      X
                         Eleodoro Castillo, camino a
                         Puerto El Gallo
P. colpodes var.       4311 (CR, INB, IZTA, UAMIZ);      X
  oligomeron (H.         Costa Rica, San Jose, Dota,
  Christ)Tejero          ca. Copei.
P. eatonii             4315 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Ver., Banderilla, a 3 km al
                         E de Banderilla
P. flagellare          4306 (CR, INB, IZTA, UAMIZ);          X   X
                         Costa Rica, Puntarenas,
                         Garabito, P. Nal. Carara
                       4314 (CR, INB, IZTA, UAMIZ);      X           X
                         Costa Rica, San Jose,
                         Puriscal, ca. San Martin
                       C. W. Dodge 16567 (MO);           X
                         Panama, Chiriqui, Alajuela,
                         ca. Madden Daan
                       L. D. Gomez 467 (CR); Costa       X
                         Rica, San Pablo Turrubares
P. fraternum           4202 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
                       4245 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Hgo., Zacualtipan, ca.
                         Carpinteros
P. hispidulum          E. Martinez & G. Aguilar 10007    X
                         (MEXU); Mex., Chis.,
                         Ocosingo, ca. Bonampak
                       H. Turckheim 8053 (P);            X
                         Guatemala, Alta Verapaz,
                         Cubilguitz
                       4328 (IZTA, UAMIZ); Mex.,             X   X
                         Chis., Palenque, zona
                         arqueologica
                       4329 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
                         Chis., salto Misol-Ha
P. kunzeanum           M. Grayum 8602 (INB); Costa       X
                         Rica, San Jose, Puriscal,
                         Cerro Bola
                       C. Linderman 2599 (BM);           X
                         Brazil, Matto Grosso,
                         cascada Cupin
                       H. H. Smith 2564 (L, U);              X       X
                         Colombia, sin loc.
P. plesiosorum var.    4129 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X
  plesiosorum            Qro., Pinal de Amoles, entre
                         Cadereyta y Pinal A.
                       4132 (IZTA, UAMIZ); Mex.,             X   X
                         Qro., Pinal de Amoles, entre
                         Pinal Amoles. y Jalpan
                       4137-4138 (IZTA, UAMIZ); Mex.,        X   X
                         Tamps., Gomez Farias,
                         reserva de la biosfera. El
                         Cielo.
                       4205-4206 (IZTA, UAMIZ); Mex.,        X   X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
                       4220 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X
                         Pue., Zacapoaxtla, ca.
                         Zacapoaxtla
                       4330 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
                         Ver., Maltrata, km
                         235-carretera fed. 150
P. plesiosorum var.    4308 (INB, IZTA, UAMIZ); Costa    X   X   X   X
  rubicundum Tejero      Rica, Cartago, Paraiso, ca.
                         Orosi
P. pleurosorum         4366 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Gro., Heliodoro Castillo,
                         ca. Filo de Caballo
                       M. Perez Farrera 246 (UAMIZ);         X
                         Mex., Chis, Villaflores,
                         cerro Tres Picos
P. rhachipterygium     4185 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Ver., Catemaco, ca. Coyame
                       Ramamoorthy 3348 (IZTA, MEXU);    X           X
                         Mex., Ver., San Andres
                         Tuxtla, estacion biologca
                         UNAM
                       Ramamoorthy 4157 (IZTA, MEXU);                X
                         Ibidem
P. rhodopleuron        4078 (IZTA, UAMIZ) ; Mex.,        X   X   X
                         Hgo., Tlalchinol, entrada a
                         Lontla 5 km a Huejutla
                       4193 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X       X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
                       4228 (IZTA, UAMIZ) ; Mex.,            X   X
                         Hgo., Tenango de Doria, km
                         19 carr. estatal 126
                       4243 (IZTA, UAMIZ); Mex.,             X
                         Hgo., Zacualtipan, ca.
                         Carpinteros

Grupo P. dulce

P. conterminans        4358 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Chis., Jitotol, ca. Pueblo
                         Nuevo
P. echinolepis         4213 (IZTA); Mex., Pue.,          X   X   X   X
                         Cuetzalan, salto San Andres
P. martensii           4088 (ENCB, IZTA), Mex., Hgo.,        X   X   X
                         Zacualtipan, ca.
                         Zoquizoquiapan
P. subpetiolatum       4180 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X
                         Mex., Chapa de Mota, ca.
                         Chapa de Mota.
                       4363 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                     X
                         Chis., P. Nal. Canon
                         Sumidero

Grupo P. polypodioides

P. alan-smithii        4074 (IZTA); Mex., Hgo.,          X   X   X   X
                         Tlalchinol, ca. Zacualtipan
P. furfuraceum         4355 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Oax., Ixtlan de Juarez, ca.
                         Calpulalpan
P. guttatum            4192 (IZTA, UAMIZ); Mex., Pue,    X   X   X   X
                         Acatzingo, km 27 rumbo a San
                         Salvador. El Seco
P. lepidotrichum       4332 (IZTA, UAMIZ); Mex., Hgo,            X   X
                         Zacualtipan, a 2 km desv. a
                         Tianguistengo
                       4340 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
                       de la Sota (1966), fig. 12.D          X
P. munchii             4353 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Oax., km 110-carretera fed.
                         175
P. plebeium            4194 (IZTA, UAMIZ); Mex.,             X   X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
P. polypodioides       4346 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Pue., Cuetzalan, salto San
                         Andres
P. pyrrholepis         4356 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Oax., Ixtlan de Juarez, ca.
                         Calpulalpan
P. remotum             4333 (IZTA, UAMIZ); Mex., Hgo,                X
                         Zacualtipan, a 2 km desv. a
                         Tianguistengo

Grupo P. vulgare

P. californicum        Sanchez Glez. 10 V2001 (CHAPA,    X   X   X   X
                         IZTA); Mex., Mex., Texcoco,
                         cerro Tlaloc

GONIOPHLEBIUM

G. benguetense         Rodl-Linder (1990), fig. 3.a      X   X   X   X

PECLUMA

P. dispersa            4341 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria

PHLEBODIUM

P. pseudoaureum        4195 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
Phlebodium             4362 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
  xhemipinnatum          Chis., ca. San Cristobal

PLEOPELTIS

P. angusta var.        4352 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
  stenoloma              Oax., Valle Nal., ca.
                         Esperanza
P. fallax              4347 (IZTA, UAMIZ); Mex.,                 X   X
                         Pue., Cuetzalan, salto San
                         Andres
P. mexicana            4334 (IZTA, UAMIZ); Mex., Hgo,            X   X
                         Zacualtipan, a 2 km desv. a
                         Tianguistengo

SERPOCAULON

S. falcaria            4196 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Pue., Zacapoaxtla, Apulco,
                         salto La Gloria
                       4351 (IZTA, UMIZ); Mex., Oax.,                X
                         Valle Nacional, ca.
                         Esperanza
S. triseriale          4186 (IZTA, UAMIZ); Mex.,         X   X   X   X
                         Ver., Catemaco, ca. Coyame

SYNAMMIA

S. feuillei            Harvey s.n. (K); Chile,           X
                         Talcuhano
                       Levin 509 (P); Chile, sin                     X
                         localidad


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J. Daniel Tejero-Diez (1), Silvia Aguilar-Rodriguez (1), Teresa Terrazas (2) & Leticia Pacheco (3)

(1.) Facultad de Estudios Superiores Iztacala, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Unidad de Morfologia y Funcion, Av. de los Barrios 1, Los Reyes Iztacala, Tlalnepantla 54090, Edo. Mexico, Mexico, Apdo. Postal 314; tejero@unam.mx; siagro@campus.iztacala.unam.mx

(2.) Instituto de Biologia, Universidad Nacional Autonoma de Mexico, Av. Universidad, Coyoacan 04510, Mexico D.F., Apdo. Postal 70-233; tterrazas@ibiologia.unam.mx

(3.) Depto. Biologia, Universidad Autonoma Metropolitana-Iztapalapa, Botanica Estructural y Sistematica Vegetal, Av. San Rafael Atlixco 186, Vicentina, Iztapalapa 09340, Mexico D. F., Apdo. Postal 55-535; pacheco@xanum.uam.mx

Recibido 23-VIII-2009. Corregido 07-I-2010. Aceptado 08-II-2010.
CUADRO 1
Tipos de division, segmento apical y margen de la lamina en especies
del grupo Polypodium plesiosorum (sensu Moran 1995).
subcom=subcomforme. * Especies incluidas por definicion ya que se
distribuyen fuera del area de estudio de la Flora Mesoamericana o han
sido descritas recientemente

TABLE 1
Blade characteristics in species of Polypodium plesiosorum group
(sensu Moran 1995). Subcom=subconform. * Species included by
definition since they are distributed out of the area of study of the
Mesoamerican flora or have been described recently

Polypodium /Lamina   Division           Segmento apical    Margen

* P. arcanum         Pinnatisecta       graduado/subcom.   crenado
* P. castaneum       Pinnatisecta/      graduado/subcom.   crenado
                       basipinnada
P. colpodes          Pinnatisecta/      graduado/subcom.   crenado
                       basipinnada
P. eatonii           pinnatisecta y/o   graduado/subcom.   entero
                       pinnatipartida
P. flagellare        Semipinnada        graduado/subcom.   crenado
P. fraternum         Pinnada                conforme       crenado
P. hispidulum        Pinnatisecta       graduado/subcom.   crenado
P. kunzeanum         Pinnada (pinnas        conforme       crenado
                       articuladas al
                       raquis)
P. plesiosorum       Pinnatisecta       graduado/subcom.   crenado
P. pleurosorum       Pinnada                conforme       crenado
P. rhachipterygium   Pinnatipartida     graduado/subcom.   entero
P. rhodopleuron      Pinnatisecta       graduado/subcom.   crenado

CUADRO 2
Distribucion y tipo de venas en los segmentos de la lamina foliar en
el grupo de Polypodium plesiosorum (Moran 1995)

TABLE 2
Distribution and type of veins in segments of the blade in the
Polypodium groups (Moran 1995)

        Venas terciarias        Areola costal           Vena
Tipos   o superiores            (fertil)                fertil

I       libres desarrolladas    ausente                 simple
II      libres reducidas        ausente                 simple
III     anastomosadas           pentagonal alargada     simple
                                  o isodiametrica,
                                  una hilera
IV      anastomosadas           pentagonales/           simple
                                  hexagonales, una
                                  hilera
V       anastomosadas           poligonales (siete a    simple
                                  doce angulos), una
                                  hilera
VI      anastomosadas           pentagonales            simple
                                  isodiametricas
                                  varias hileras
                                  apiladas
VII     anastomosadas           poligonales (siete a    dividida en
                                  doce angulos), una      angulo
                                  hilera                  subrecto
VIII    anastomosadas           poligonal con mas       dividida
                                  de doce angulos,        primariamente
                                  una hilera              en angulo
                                                          agudo

                          Areola       Areolas
        Alimentacion      fertil       discoidales
Tipos   al soro           secundaria   marginales

I       simple            ausente      ausente
II      simple            ausente      ausente
III     simple            ausente      ausente
IV      simple            ausente      ausente o
                                         irregulares
V       simple            ausente      con una o mas
                                         hileras
VI      simple            ausente      ausente o
                                         irregulares
VII     dos ramas         presente     con una o mas
                                         hileras
VIII    por la union de   presente     con una hilera
          varias venas
          (compital)

CUADRO 3
Porcentaje de tipos de aparatos estomaticos en especies del grupo
Polypodium plesiosorum y otros taxones estudiados

TABLE 3
Percentage of stomatal apparatus types in species of the Polypodium
plesiosorum group and other taxa studied

Taxones                  Anomocitico   Polocitico   Diacitico

Grupo P. plesiosorum
P. arcanum                   16            44           2
P. colpodes                  10            48           4
P. eatonii                    8            40          10
P. flagellare                 2            56          14
P. fraternum                 12            54           0
P. hispidulum                26            42           0
P. kunzeanum                  6            28          18
P. plesiosorum               20            52           0
P. pleurosorum                2            26           2
P. rhachipterygium           28            48           2
P. rhodopleuron               4            44           4
Grupo P. dulce
P. echinolepis               30            58           0
P. martensii                 16            22           8
Grupo P. polypodioides
P. alan-smithii              44            34           6
P. guttatum                  50            38           0
P. plebeium                  34            46           4
Grupo P. vulgare
P. californicum              12            38           0
PHLEBODIUM
P. pseudoaureum              28            32          18
SERPOCAULON
S. falcaria                   4            36           2
S. triseriale                 2            34           0
SYNAMMIA
S. feuillei                   0           100           0

Taxones                  Copolocitico A   Copolocitico B

Grupo P. plesiosorum
P. arcanum                      0               38
P. colpodes                     4               34
P. eatonii                      4               38
P. flagellare                   0               28
P. fraternum                    0               34
P. hispidulum                   0               26
P. kunzeanum                    4               44
P. plesiosorum                  0               28
P. pleurosorum                 20               50
P. rhachipterygium              0               22
P. rhodopleuron                 0               48
Grupo P. dulce
P. echinolepis                  0               12
P. martensii                   12               42
Grupo P. polypodioides
P. alan-smithii                 0               16
P. guttatum                     0               12
P. plebeium                     0               16
Grupo P. vulgare
P. californicum                18               32
PHLEBODIUM
P. pseudoaureum                 2               10
SERPOCAULON
S. falcaria                     8               50
S. triseriale                  30               34
SYNAMMIA
S. feuillei                     0                0
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Author:Tejero-Diez, J. Daniel; Aguilar-Rodriguez, Silvia; Terrazas, Teresa; Pacheco, Leticia
Publication:Revista de Biologia Tropical
Article Type:Report
Date:Sep 1, 2010
Words:10337
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