Printer Friendly

Arbuscular mycorrhizal fungi: composition, length extraradical mycelium and glomalin in areas of Atlantic Forest, Rio de Janeiro/Fungos micorrizicos arbusculares: composicao, comprimento de micelio extrarradicular e glomalina em areas de mata Atlantica, Rio de Janeiro.

INTRODUCAO

A Mata Atlantica e considerada um ambiente de vasta biodiversidade, mas submetida a uma intensa pressao antropica desde a colonizacao do Brasil. Atualmente, cerca de 7% da area original do bioma (FARIA, 2012), encontra-se bastante fragmentada e desconectada, representada em sua quase totalidade por pequenas manchas florestais dispersas, circundadas por extensas matrizes formadas de pastos, capoeiras, monoculturas e areas urbanas (FUNDACAO SOS MATA ATLANTICA; INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS ESPACIAIS, 2002).

As diferentes formas de uso do solo sejam com a manutencao da floresta nativa secundaria, com culturas anuais e perenes, com pastagens ou com reflorestamentos, podem mudar os atributos edaficos (fisicos, quimicos e/ou biologicos), o que pode ocasionar degradacao e perda de qualidade, promovendo prejuizos para a sua sustentabilidade (SOUZA et al., 2005). Dentre as propriedades biologicas do solo, os fungos micorrizicos arbusculares tem papel essencial para a manutencao da biodiversidade e qualidade de um solo (PATREZE; TSAI, 2009).

Os FMAs, alem de favorecerem a absorcao de nutrientes, aumentam a resistencia das plantas a estresse hidrico, exercem controle sobre patogenos e influenciam a agregacao do solo (BERBARA; SOUZA; FONSECA, 2006; WRIGHT et al., 2007; PENG; GUO; LIU, 2013). O papel dos FMAs na agregacao do solo se da atraves de diferentes mecanismos, sendo um dos principais a producao de uma glicoproteina denominada de glomalina. Esta proteina, alem de contribuir para estabilidade dos agregados, tem sido apontada como um importante meio de armazenamento do carbono e nitrogenio no solo (WRIGHT et al., 2007; FOKOM et al., 2012). Correlacoes positivas entre a glomalina e o carbono, o nitrogenio e a agregacao do solo tem sido encontradas em diversos trabalhos (WRIGHT et al., 2007; WILSON et al., 2009; CURAQUEO et al., 2011; WU et al., 2011; FOKOM et al., 2012; DAI et al., 2013).

No que se refere a atividade dos FMAs nos solos, estudos relatam que, durante o ano, a mesma encontra-se sujeita a variacoes dependendo das condicoes de temperatura, umidade, materia organica do solo, fosforo, nitrogenio, pH e aeracao do solo (HENTZ et al., 2006). Alem disso, existem relatos de que o manejo do solo ou as praticas agricolas podem alterar a populacao e a diversidade de FMAs (PURIN; KLAUBERG; STURMER, 2006; LEE; EOM, 2009; ANGELINI et al., 2012). Ja e de conhecimento que os cultivos podem selecionar especies de FMAs, modificar a composicao de sua populacao nativa (SILVA et al., 2006; SILVA et al., 2008) e influenciar a dinamica das estruturas (esporos e micelio extrarradicular) desses organismos no solo. Contudo, os efeitos de sistemas agricolas sobre a composicao dos FMAs ainda nao estao muito bem esclarecidos (SILVA et al., 2008; LOSS et al., 2009; ANGELINI et al., 2012).

Avaliando a diversidade e estrutura da comunidade de FMAs em solos temperados, Jansa et al. (2002), observaram que, com o cultivo agricola, houve reducao da comunidade de FMAs tendo em vista que, das 17 especies e 5 generos encontrados antes do cultivo, somente 12 especies e 2 generos foram detectados apos o mesmo. Independentemente do tipo de cultura estabelecida em Latossolos do estado de Minas Gerais, Nobrega et al. (2001) verificaram que maior comprimento de micelio extrarradicular (CMET) ocorre em solo nao cultivado (floresta nativa), o que contribui para ocorrencia de agregados mais estaveis nesse solo. Zatorre (2009) observou que o tipo de cobertura vegetal influencia a quantidade de glomalina no solo, encontrando maiores teores desta glicoproteina em solos sob capoeira, quando comparado a solos sob pastagem.

O conhecimento da composicao e dinamica dos organismos do solo e importante para o desenvolvimento de sistemas de manejo mais eficientes (MIRANDA et al., 2010). Assim, o trabalho teve como objetivo avaliar a composicao da populacao dos fungos micorrizicos arbusculares (FMAs), determinar a influencia do tipo de cobertura vegetal na abundancia de esporos de FMAs, avaliar o comprimento de micelio extrarradicular (CMET) e os teores de glomalina no solo de diferentes areas da Mata Atlantica.

MATERIAL E METODOS

Descricao da area de estudo

O trabalho foi realizado no municipio de Pinheiral, regiao do Medio Paraiba Fluminense, na sub-bacia do Ribeirao Cachimbal. A area esta localizada entre as latitudes 22[degrees]33'S e 22[degrees]38'S e entre as longitudes 43[degrees]57'W e 44[degrees]05'W. O clima da regiao, de acordo com Koppen (1938), foi identificado como Am--clima tropical chuvoso, de moncao, com inverno seco, sendo as medias de temperatura e precipitacao no periodo de novembro de 2009 a junho de 2010, de 22,14[degrees]C e 57,50 mm, respectivamente. Para o estudo foram selecionadas seis areas: floresta secundaria em estadio inicial (FSEI), floresta secundaria em estadio medio (FSEM), floresta secundaria em estadio avancado (FSEA), pasto, agricultura perene (AgP) e agricultura anual (AgAn) (Tabela 1). Todas as areas estao localizadas na posicao de terco superior de encosta, sendo os solos das mesmas classificados como Cambissolo Haplico Tb Distrofico tipico (MENEZES, 2008).

Amostragem

Em cada uma das unidades de estudo foi delimitada uma parcela de 20 x 20 metros, na qual foram coletadas amostras de terra, em dezembro (verao) de 2009 e junho (inverno) de 2010. Para as analises de abundancia e diversidade de esporos de FMAs, comprimento de micelio extrarradicular e glomalina no solo. Em cada uma das areas, foram coletadas tres amostras compostas na profundidade de 0-5 cm, cada amostra composta foi formada a partir de cinco amostras simples. Apos a coleta, as amostras foram previamente secas a sombra, acondicionadas em sacolas plasticas e armazenadas a 10[degrees]C.

Extracao dos esporos e identificacao das especies de FMAs

A caracterizacao dos FMAs foi realizada em duas epocas (verao e inverno). O processo de identificacao dos FMAs constou de duas etapas: identificacao direta e indireta. Na identificacao direta, foi realizada a extracao de esporos pelo metodo de peneiramento umido (GERDEMANN; NICHOLSON, 1963) e centrifugacao em agua e sacarose. O procedimento de extracao de esporos de FMAs do solo foi feito a partir de uma amostra de terra, composta de cinco subamostras coletadas na profundidade de 0-5 cm. Dessa amostra composta, foi retirada uma amostra de 50 g, na qual foi realizada a contagem dos esporos. Em seguida, os esporos foram preparados em laminas com as solucoes fixadoras Melzer e alcool polivinil em lactoglicerol (PVLG) e identificados segundo suas caracteristicas morfologicas (SCHENCK; PEREZ, 1987; INVAM, 2001).

Para identificacao indireta dos FMAs, foram instalados dois experimentos (cultivo armadilha com Brachiaria decumbens Stapf) em casa de vegetacao com o objetivo de recuperacao das especies de fungos, que no momento das coletas realizadas no periodo chuvoso (verao) e seco (inverno), nao estavam esporulando. Foram utilizados vasos de 700 mL de capacidade, sendo que os vasos receberam em seu fundo, uma camada de areia autoclavada, e sob essa camada, foram adicionados 50 g da camada superficial (0-5 cm) de cada uma das areas, no qual foi colocada novamente outra camada de areia autoclavada. O uso de areia autoclavada teve como objetivo isolar o solo de possiveis contaminacoes externas. Posteriormente, os vasos foram semeados com B. decumbens, utilizando-se uma alta densidade de semeadura, tendo como objetivo um maior desenvolvimento do sistema radicular. Apos quatro meses, foi realizada a coleta de uma amostra de 50 g de terra para a extracao de esporos de FMAs, seguindo-se o metodo de Gerdemann e Nicolson (1963). Os esporos foram identificados segundo suas caracteristicas morfologicas (SCHENCK; PEREZ, 1987; INVAM, 2001).

Comprimento de micelio extrarradicular

A quantificacao do comprimento de micelio extrarradicular total no solo (CMET) foi feita por peneiramento umido e filtracao em membranas de celulose quadriculadas, segundo metodologia proposta por Melloni (1996) com algumas modificacoes. Foram homogeneizados em liquidificador 5 g de solo e 100 mL de sacarose (45%). Posteriormente, o conteudo foi centrifugado a 2000 r.p.m. durante dois minutos, sendo o sobrenadante passado em peneiras de 300 [micro]m e 38 [micro]m sobrepostas. O material retido na peneira de 38 [micro]m foi transferido para tubos tipo Falcon de 15 mL. Para coloracao, o conteudo dos tubos de 15 mL foi agitado rapidamente (10 segundos) em agitador tipo Vortex e, em seguida passado por membrana de triacetato de celulose (47 mm de diametro e 0,45 pm de porosidade) quadriculada (linhas horizontais e verticais distanciadas de 3 mm) montada em conjunto kitassato[R] e bomba de vacuo. As membranas foram secas a temperatura ambiente e colocadas sobre papel de filtro embebido em azul de metila (0,05 %).

A observacao das hifas na membrana foi feita em um microscopio otico, utilizando uma lente objetiva (A-Plan; 10x/0,25; 160/-) e uma ocular reticulada de area total de 100 [mm.sup.2] (10 linhas horizontais e 10 verticais distanciadas) formada por quadriculas de 1 [mm.sup.2], de forma a possibilitar o registro das intersecoes das hifas com as linhas horizontais do reticulado da ocular quando esta fosse disposta a cada campo (3 x 3 mm) da membrana, sendo previamente assumido que seriam observados 25 campos alternados.

O numero de intersecoes de hifas foi utilizado na equacao de Newman (1966): R = (3,14 x A x n)/2 x H. Em que: R = comprimento do micelio externo presente na aliquota utilizada (cm); A = area em que as hifas foram efetivamente depositadas sobre a membrana ([cm.sup.2]); n = numero de intersecoes de hifas nas linhas horizontais da membrana; H = comprimento total das linhas horizontais da membrana, na area considerada.

Proteina do solo relacionada a glomalina

A glomalina nas amostras de terra foi quantificada como proteina do solo relacionada a glomalina (PSRG). Duas fracoes de PSRG (glomalina facilmente extraivel--GFE; glomalina total--GT) foram distinguidas em funcao das condicoes de extracao (RILLIG, 2004; WRIGHT; UPDAHYAYA, 1998). A proteina do solo relacionada a glomalina--facilmente extraivel (PSRG-FE) foi obtida a partir da extracao em autoclave, utilizando-se um grama de amostra de terra e 8 mL de solucao citrato de sodio 20 mM, pH 7,4, a uma temperatura de 121[degrees]C por 30 min. A quantidade de proteina do solo relacionada a glomalina--total (PSRG--T) foi obtida utilizando-se um grama de amostra de terra e 8 ml de citrato de sodio 50 mM, com pH 8,0 a 121[degrees]C, por 60 min. Para extracao desta fracao, foram necessarios mais de um ciclo de autoclavagem (3 a 13 ciclos dependendo da amostra), ate que a amostra atingisse a cor amareloclara. Em ambas as fracoes, posteriormente a autoclavagem, foram realizadas centrifugacoes a 5000 g por 20 min, em que o sobrenadante foi removido para posterior quantificacao da proteina. A quantificacao da glomalina foi realizada pelo metodo Bradford (1976) modificada por Wright et al. (1996), disponivel no site www.usda.gov, usando como padrao albumina de soro bovino. As concentracoes da glomalina, para ambas as fracoes, foram corrigidas para mg [g.sup.-1] de solo, considerandose o volume total de sobrenadante e o peso de solo seco.

Analise dos dados

Os dados foram avaliados quanto a homocedasticidade, pelo teste de Cochran (SNEDECOR; COCHRAN, 1989) e quanto a distribuicao normal dos residuos pelo teste de Lilliefors (CAMPOS, 1979). Posteriormente, foram submetidos a analise de variancia e ao teste t de Bonferroni ([alpha] = 0,05) atraves do programa SISVAR para o Windows (FERREIRA, 2000). As analises de agrupamentos foram realizadas utilizando o programa NTSYS-pc 2.1 (ROLF, 1992). As relacoes entre os atributos edaficos foram determinadas por analise de correlacao de Pearson.

RESULTADOS E DISCUSSAO

Composicao de especies e abundancia de esporos de FMAs

Um total de 27 morfotipos de esporos de FMAs (nas diferentes areas, nas duas estacoes, atraves da identificacao direta e indireta) pertencentes a seis generos e quatro familias (Glomaceae, Acaulosporaceae, Gigasporaceae e Archaeosporaceae), foi quantificado nas areas em estudo (Tabelas 2 e 3). Entre as familias de FMAs encontradas, maior numero de especies pertence a familia Glomaceae (Glomus macrocarpum, Glomus clavisporum, Glomus clarum, Glomus tortuosum, Glomus verruculosum, Glomus etunicatum, Glomus sp. 1, Glomus sp. 2, Glomus lamellosum, Glomus glomerulatum), e o menor a familia Gigasporaceae (Gigaspora sp.) (Tabelas 2 e 3).

A ocorrencia das especies de FMAs esta relacionada as especies de plantas presentes em determinado ambiente, as caracteristicas do solo e a epoca de amostragem (CAPRONI et al., 2005). Na literatura existem relatos de que o pH e um fator que influencia de forma significativa a distribuicao das especies de FMAs (BENEDETTI et al., 2005; SILVA et al., 2007). De acordo alguns autores, os generos Gigaspora, Scutellospora e Acaulospora tem "preferencia" por solos com pH de 4,0 a 6,0 (SILVEIRA, 1998; SILVA et al., 2008), enquanto especies de Glomus apresentam maior taxa de germinacao, colonizacao radicular e ocorrencia natural em condicoes de pH proximos do neutro ou alcalino (6,0 a 8,0) (SILVEIRA, 1998). Silva et al. (2007), por outro lado, sugerem que especies do genero Acaulospora podem tolerar ampla faixa de pH. No presente estudo, especies de Glomus e Acaulospora foram identificadas em solos com pH variando de 4,08 a 5,89.

Alem do pH, a variacao nos teores de materia organica tem sido mencionada como potencial na selecao de especies de FMAs. Existem evidencias da diminuicao da ocorrencia de Acaulospora scrobiculata em solos com teores de materia organica (MOS) elevados. Enquanto a Acaulospora spinosa e Entrophospora colombiana sao mais favorecidas pelo aumento nos teores de MOS (BENEDETTI et al., 2005). No estudo atual, Acaulospora spinosa foi observada apenas em areas de pasto (Tabela 3), cujo teor de MOS esteve em torno de 40 mg [g.sup.-1] de solo, enquanto Entrophospora colombiana foi encontrada nas areas de FSEM, FSEI e pasto (Tabelas 2 e 3) onde os teores de MOS foram, respectivamente, 37, 35 e 40 mg [g.sup.-1] de solo.

Do total de especies encontradas neste estudo, verificou-se atraves da identificacao direta (ID) dos esporos, que 19 especies estavam esporulando no verao e 16 especies no inverno, sendo 10 especies comuns em ambas as epocas (Tabelas 2 e 3). Esporos de Glomus clarum, Glomus sp. 1, Entrophospora sp., Entrophospora scutata e Scutellospora sp. foram observados somente na epoca seca, enquanto os de Glomus lamellosum, Glomus etunicatum, Glomus glomerulatum, Acaulospora scrobiculata, Acaulospora spinosa, Archaeospora trappei e Scutellospora pellucida foram encontrados apenas durante a epoca das chuvas (Tabelas 2 e 3). Silva et al. (2006), em areas agricolas e florestais, encontraram um total de 30 especies, sendo 21 observadas na epoca seca (inverno) e 19 na epoca chuvosa (verao), com 10 especies comuns em ambas as epocas.

Algumas das especies encontradas neste estudo (Glomus macrocarpum, Acaulospora laevis, Glomus tortuosum, Acaulospora spinosa, Acaulospora scrobiculata, Glomus etunicatum, Archaeospora leptoticha, Acaulospora mellea, Acaulospora tuberculata, Acaulospora foveata, Acaulospora laevis, Glomus glomerulatum) (Tabelas 2 e 3) ja foram observadas em areas florestais e/ou agricolas (BENEDETTI et al., 2005; SILVA et al., 2006). Fochi et al. (2004) encontraram Glomus macrocarpum, Scutellospora heterogama e Acaulospora scrobiculata em amostras de terra coletadas em viveiros e pomares de citros. Especies tambem encontradas neste trabalho na area de citros (agricultura perene) (Tabela 3). A especie Glomus macrocarpum aparece em todos os sistemas e em ambas as epocas, tanto pela ID, quanto pela II (verao e inverno). Alem disso, apresentaram-se na maioria das vezes com frequencia de ocorrencia elevada (100%) (Tabelas 2 e 3). A especie Acaulospora mellea apresentou padrao similar, no entanto, sua frequencia de ocorrencia variou desde niveis elevados (100%) a niveis mais baixos de ocorrencia (33%). Em contrapartida, especies como Glomus clavisporum, Glomus lamellosum, Glomus glomerulatum, Acaulospora spinosa, Entrophospora sp. e Scutellospora pellucida tiveram ocorrencia pontual e com baixa frequencia de ocorrencia (Tabelas 2 e 3). Na identificacao direta (ID) dos esporos presentes nas amostras de terra coletadas no verao, foram encontradas oito, oito e quatro especies de FMAs na area de FSEA, FSEM e FSEI, respectivamente, enquanto na pastagem e nos sistemas agricolas (perene e anual) foram observadas oito, dez e oito especies, respectivamente (Tabelas 2 e 3).

Pela identificacao indireta (II), pode-se observar a ocorrencia de especies nos diferentes sistemas avaliados, que nao foram detectadas pela ID (Tabelas 2 e 3), possivelmente, por nao estarem esporulando no momento da coleta e estarem presentes no solo na forma de hifas ou colonizando fragmentos de raizes.

No verao, na FSEM, as especies Glomus clarum, Glomus sp. 1 e Entrophospora colombiana foram resgatadas pela II e nao foram detectadas pela ID. Ja no inverno foram resgatados, nesta area, Glomus etunicatum e Acaulospora scrobiculata. Na FSEI, as especies recuperadas, no verao, pela II foram Gigaspora sp, Acaulospora mellea, Archaeospora leptoticha e Entrophospora colombiana e, no inverno, Glomus etunicatum e Acaulospora scrobiculata. No pasto, as especies Acaulospora scrobiculata, Acaulospora mellea, Acaulospora spinosa, Entrophospora colombiana foram resgatadas pela II no verao e somente a especie Acaulospora scrobiculata no inverno. Nas areas agricolas, no verao, tres especies foram recuperadas em cada uma das areas (AgP--Glomus sp. 1, Glomus sp. 2 e Scutellospora sp.; AgAn--Gigaspora sp., Acaulospora sp. e Scutellospora sp.), enquanto, no inverno, foram regatadas quatro especies na AgP (Glomus etunicatum; Gigaspora sp.; Scutellospora heterogama; Archaeospora leptoticha) e duas especies na AgAn (Glomus etunicatum e Scutellospora heterogama). Na FSEA, no verao, nao foram recuperadas especies pela II que ja nao haviam sido detectadas pela ID (Tabelas 2 e 3), ao contrario do inverno, em que houve a recuperacao das especies Scutellospora fulgida e Archaeospora leptoticha. A ocorrencia de outras especies de FMAs na identificacao indireta em relacao a identificacao direta indica que o uso do cultivo armadilha com a Brachiaria brizantha foi eficiente em recuperar estes fungos do solo.

E importante ressaltar que a II resgatou maior numero de especies, presente no solo coletado no verao, em relacao aquele coletado no inverno, na maioria das areas (Tabela 2). Tal padrao evidencia que no verao, maior numero de especies de FMAs encontrava-se no solo na forma de hifas ou colonizando fragmentos de raizes, quando comparadas ao inverno.

No inverno, nas florestas secundarias em estadios avancado e medio e na AgP, observouse, atraves de ID, uma queda de 50% no numero de especies esporulando, em relacao ao verao. Nas demais areas, a riqueza total se manteve ou foi mais elevada, como no caso da FSEI (Tabela 2). De acordo com Caproni et al. (2007), e comum observar que a esporulacao de algumas especies de FMAs e sensivel as situacoes de estresse hidrico. Estes autores discutem ainda, que as variacoes climaticas, caracterizadas pelo excesso de chuvas ou pela falta delas, podem influenciar a infectividade, o comprimento da raiz colonizada e o numero de esporos (SIEVERDING, 1991).

De acordo com trabalhos cientificos, as alteracoes que ocorrem no solo, desde cultivos ate processos de degradacao erosiva, podem modificar a predominancia de uma especie fungica na formacao da associacao micorrizica (HENTZ et al., 2006). Alem disso, quanto maior a intensidade de modificacao imposta ao solo, menor a diversidade dos FMAs (SILVEIRA, 1998). Neste estudo podese observar que a riqueza total (RT) das especies de FMAs nao modificou com muita intensidade quando da passagem de florestas para pasto ou cultivos agricolas. Encontrou-se no verao, uma RT (incluindo ID e II) da ordem de oito, onze e oito para as areas de FSEA, FSEM e FSEI, respectivamente. Enquanto, para a pastagem, AgP e AgAn a RT foi de 12, 13 e 11, respectivamente (Tabelas 2 e 3). No inverno, observou-se para a FSEA, FSEM e FSEI, RT de sete, seis e oito, respectivamente. Ja, nas areas de pastagem e agricolas (perene e anual), foram encontradas nove, dez e dez especies, respectivamente (Tabelas 2 e 3). Ou seja, em ambas as epocas, a diversidade de especies de FMAs foi em sentido contrario a diversidade de especies vegetais. Ja e de conhecimento que a comunidade de plantas pode alterar a composicao de FMAs de determinado local. No entanto, a diversidade de FMAs, nao segue a de plantas, de maneira que, pode ocorrer uma abundancia de especies de FMAs na presenca de poucas especies vegetais ou vice-versa (SANDERS; FITTER, 1992; ALLEN et al., 1995; HENTZ et al., 2006).

Atraves da analise das Figuras 1A e 1B verifica-se o grau de semelhanca entre os sistemas estudados, no que diz respeito a ocorrencia de especies de FMAs, no verao e no inverno, respectivamente. No verao, pode-se observar a formacao de tres grupos. O primeiro grupo integrou os sistemas agricolas (perene e anual) com 78% de similaridade entre si, enquanto o segundo grupo foi constituido das areas de FSEA e pasto (62% de similaridade), e o terceiro pelas areas de FSEM e FSEI (73% de similaridade). No inverno, houve a formacao de dois grupos, sendo o primeiro formado pelos sistemas florestais e o pasto, com 71% de similaridade, e o segundo pelos sistemas agricolas (71% de similaridade).

Em ambas as estacoes, observou-se menor grau de semelhanca entre os sistemas agricolas e os de pastagem e florestais, o qual ficou em torno de 50% de similaridade. De acordo com Ferreira, Carneiro e Saggin Junior (2012), a comunidade de FMAs esta intimamente relacionada ao solo (manejo e fertilidade) e a planta hospedeira (diversidade e fisiologia do crescimento), sendo tal comunidade um reflexo da qualidade dos ecossistemas e de grande importancia para sua resiliencia. Assim, a mudanca na composicao dos FMAs, quando da passagem de sistemas florestais para sistemas agricolas, pode estar relacionada, principalmente, as especies vegetais cultivadas nos sistemas agricolas, bem como ao tipo de manejo (capinas periodicas) adotado. As perturbacoes do solo, provenientes desse tipo de manejo (convencional), podem selecionar grupos especificos de FMAs, os quais, possivelmente, sao mais tolerantes a determinados estresses, promovidos pelo revolvimento do solo, fato que depende das estrategias de vida e colonizacao (raizes) das especies fungicas. Lee e Eom (2009) observaram que praticas agricolas, as quais promovem o revolvimento do solo, modificam a composicao da comunidade de esporos dos FMAs, em relacao aquelas que causam menos perturbacao ao solo.

[FIGURE 1 OMITTED]

A abundancia de esporos de FMAs nas seis areas estudadas, no verao, mostrou uma variacao de 336 a 1635 esporos por 50 [cm.sup.3] de solo, sendo a menor media encontrada na area de agricultura anual (AgAn) e a maior na area de pasto. No inverno, a amplitude de variacao foi menor, sendo observada a menor media (136 esporos/50 [cm.sup.3] solo) na AgAn e a maior (732 esporos/50 [cm.sup.3] solo) na area de FSEM (Tabela 4).

O padrao de esporulacao dos FMAs observado entre as areas variou de acordo com as estacoes. O pasto foi a area que apresentou a maior abundancia de esporos tanto em relacao aos sistemas florestais quanto em relacao aos sistemas agricolas, no verao. Por outro lado, no inverno, nao diferiu das areas de FSEM, FSEI e AgP (Tabela 4). Avaliando a conversao de florestas neotropicais nas areas de pastagens da Nicaragua e Costa Rica, Picone (2000) verificou que estes fungos foram iguais ou mais abundantes em pastagem do que em florestas.

Uma baixa esporulacao foi observada na area de AgAn, tendo a mesma diferido da FSEM e da FSEI, no inverno, e de todas as areas no verao (Tabela 4). Em estudos realizados na zona oeste da Africa Central, Fokom et al. (2012), observaram que a conversao de ecossistema natural em area agricola reduziu a abundancia de esporos de FMAs. Picone (2000) relata que baixa abundancia de esporos de FMAs no solo pode tambem estar associada a perturbacoes ocorridas no ambiente. Em contrapartida, Caproni (2001) discute que ambientes mais estaveis, cujos horizontes superficiais sao mais protegidos contra grandes perturbacoes, especies de FMAs conseguem sobreviver com baixa esporulacao, o que explica a baixa esporulacao observada na FSEA, em ambas as estacoes.

No que se refere a sazonalidade, o numero de esporos na media foi significativamente diferente entre o verao (878 esporos por 50 [cm.sup.3] de solo) e o inverno (471 esporos por 50 [cm.sup.3] de solo). No entanto, somente as areas de AgAn e de pastagem apresentaram maior esporulacao na estacao chuvosa em relacao a seca, tendo em vista que as demais nao apresentaram diferencas significativas entre as estacoes (Tabela 4).

Comprimento de micelio extrarradicular total

O comprimento de micelio extrarradicular total (CMET) de FMAs no solo foi maior nas areas florestais e agricolas quando comparadas a area de pasto, no verao, a excecao da FSEI que foi estatisticamente igual (Tabela 5). No inverno, os valores maximos de CMET foram encontrados nas areas FSEA e AgAn. Em ambas as estacoes nao houve diferenca entre as areas FSEA e AgAn, por outro lado, no inverno, tanto a area FSEM quanto a area FSEI apresentaram valores significativamente inferiores as areas agricolas (AgAn e AgP) (Tabela 5). Maior CMET na area de AgAn pode estar relacionado ao fato que a mandioca, por apresentar raizes grossas e com pouquissimos pelos radiculares, e altamente dependente da associacao micorrizica para o seu desenvolvimento e nutricao fosfatada e nitrogenada (BALOTA et al., 1997). Este padrao pode ter contribuido para um maior desenvolvimento de micelio extrarradicular dos FMAs, os quais funcionam como extensoes do sistema radicular, aumentando, assim, a area de exploracao das raizes nos solos (MACHINESKI et al., 2011).

Verificou-se correlacao negativa entre CMET e a producao de esporos de FMAs (r = -0,89, P = 0,02; r = -0,97, P = 0,0005), no verao e no inverno, respectivamente. Em contrapartida, nao houve correlacao entre CMET e as fracoes da glomalina (PSRG-T e PSRG-FE). A ausencia de correlacoes entre as fracoes de glomalina e CMET, de acordo com Purin, Klauberg e Sturmer (2006), pode ser explicada pela diferenca entre os tempos de residencia destes componentes no solo, tendo em vista que, para a glomalina, este tempo e estimado em anos, enquanto para o CMET em semanas (FRIESE; ALLEN, 1991; RILLIG et al., 2001).

Observou-se efeito da sazonalidade na maioria das areas, sendo que na FSEA, pasto e AgAn maior comprimento de hifas foi observado no inverno, enquanto, na FSEM o verao proporcionou maior CMET (Tabela 5). Melloni et al. (2011) discutem que no verao, devido ao aumento da mineralizacao de materia organica e disponibilizacao de nutrientes as plantas e microrganismos, ocorre um melhor desenvolvimento das raizes. Tal condicao pode inibir as colonizacoes intra e extrarradiculares, impactando de forma negativa as estruturas fungicas como o micelio extrarradicular. Alem disso, a utilizacao das hifas fungicas como fonte de carbono e energia por outros organismos do solo, tambem beneficiado pelas melhores condicoes de solo no verao, pode reduzir o comprimento de micelio do inverno para o verao.

Proteina do solo relacionada a glomalina

As medias da proteina do solo relacionada a glomalina--facilmente extraivel (PSRG-FE) no solo, observadas no verao, variaram de 1,16 mg [g.sup.-1] solo em area de AgAn a 3,49 mg [g.sup.-1] em area de FSEM. No inverno, a variacao foi de 0,79 a 1,79 mg [g.sup.-1] solo nas areas de AgAn e pasto, respectivamente (Tabela 6).

No verao, a floresta secundaria em estadio medio apresentou cerca de 80% mais PSRG-FE do que a FSEI. Em relacao aos sistemas agricolas, as diferencas percentuais foram maiores, uma vez que as areas de FSEA e FSEM apresentaram 128% e 201% mais PSRG-FE do que a area de AgAn e, 85% e 144% mais PSRG-FE do que a area AgP, respectivamente (Tabela 6). A area de pastagem, por outro lado, apresentou concentracao desta fracao semelhante estatisticamente aos sistemas florestais (Tabela 6). No inverno, a area FSEA apresentou o mesmo padrao do verao, semelhante a area de pasto na qual quantificaram-se as maiores concentracoes de PSRG-FE em relacao as areas agricolas (AgAn e AgP), sendo os aumentos de 125% e 100%, respectivamente. A area FSEM, em contrapartida, nao apresentou diferenca significativa em relacao aos sistemas agricolas e a area FSEI (Tabela 6). Este padrao pode estar relacionado a atividade microbiana mais equilibrada entre estes sistemas, nesta epoca, o que pode ter contribuido para taxas de decomposicao das hifas e consequente deposicao de PSRG-FE semelhantes entre estes sistemas. Para Lutgen et al. (2003), a decomposicao das hifas e um aspecto importante a ser considerado para contribuicao do aumento de PSRG-FE.

As concentracoes de proteina do solo relacionada a glomalina--total (PSRG-T) no solo, no verao, variaram de 2,40 mg [g.sup.-1] em area de AgP a 5,39 mg [g.sup.-1] em area de FSEM. No inverno, a variacao foi de 2,50 mg [g.sup.-1] em area de AgP a 6,35 mg [g.sup.-1] na area de pasto. A atividade agricola promoveu reducoes nas concentracoes de PSRG-T em relacao a area FSEM, tanto no verao quanto no inverno. As reducoes promovidas pela AgAn foram da ordem de 55% e 33% (verao e inverno, respectivamente) enquanto pela AgP foi de 45% no inverno (Tabela 6). O decrescimo na concentracao de glomalina quando da passagem de floresta natural para agricultura ja foi observado em trabalhos como os de Curaqueo et al. (2011) e Spohn e Giani (2010).

Em relacao a variacao sazonal, nao houve diferenca significativa nas concentracoes de PSRG-T, na maioria dos sistemas de uso das terras, entre o verao e o inverno (Tabela 6). Avaliando as concentracoes de PSRG-T nas areas de floresta, capoeira e pastagem, no estado do Acre, Zatorre (2009) tambem nao observaram diferencas entre as epocas seca e chuvosa. Em contrapartida, a PSRG-FE foi significativamente menor no inverno nos sistemas florestais e no pasto (Tabela 5). Segundo Lutgen et al. (2003), a PSRG-FE e considerada a fracao de glomalina localizada em sitios do solo que sao mais susceptiveis a producao e decomposicao recentes e, portanto, que exibem maiores variacoes de carater microambiental (PURIN, 2005).

Observou-se relacao linear positiva entre o carbono organico total do solo (dados nao mostrados) e as fracoes PSRG-T (r = 0,83; P = 0,002) e PSRGFE (r = 0,77; P = 0,04), tal como Dai et al. (2013), Liang (2010) e Rillig et al. (2003). Este fato pode indicar que as micorrizas arbusculares, ao longo do tempo, contribuem para o acumulo de C no solo (WUEST et al., 2005).

CONCLUSOES

Um total de 27 morfotipos de esporos de fungos micorrizicos arbusculares foram recuperados, e a especie Glomus macrocarpum foi identificada em todas as areas (floresta secundaria estadio avancado, floresta secundaria estadio medio, floresta secundaria estadio inicial, pastagem e de agricultura) em estudo.

A atividade agricola modificou a composicao das especies de fungos micorrizicos arbusculares em relacao aos sistemas florestais.

A abundancia de esporos de fungos micorrizicos arbusculares foi influenciada pelo tipo de cobertura vegetal, em que a area de agricultura anual promoveu uma baixa esporulacao em ambas as estacoes quando comparada as demais areas.

O plantio de mandioca (agricultura anual) nao alterou o comprimento de micelio extrarradicular quando comparado a floresta secundaria em estadio avancado.

A quantidade de glomalina facilmente extraivel presente no solo foi reduzida quando da passagem de floresta secundaria em estadio medio para agricultura.

Recebido para publicacao em 10/02/2012 e aceito em 24/06/2014

AGRADECIMENTOS

Ao Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnologico (CNPq) pela concessao da bolsa de estudo ao primeiro autor. A FAPERJ e ao curso de Pos-Graduacao em Agronomia-Ciencia do Solo pela concessao de recursos para o desenvolvimento desta pesquisa.

REFERENCIAS BIBLIOGRAFICAS

ANGELINI, G. A. R. et al. Colonizacao micorrizica, densidade de esporos e diversidade de fungos micorrizicos arbusculares em solo de Cerrado sob plantio direto e convencional. Semina: Ciencias Agrarias, Londrina, v. 33, p. 115-130, 2012.

ALLEN, E. B. et al. Patterns and regulation of mycorrhizal plant and fungal diversity. Plant and Soil, The Hague, v. 170, p. 47-62, 1995.

BALOTA, E. L. et al. Inoculacao de bacterias diazotroficas e fungos micorrizicos arbusculares na cultura da mandioca. Pesquisa Agropecuaria Brasileira, Brasilia, v. 32, p. 627-639, 1997.

BENEDETTI, T. et al. Diversidade de fungos micorrizicos arbusculares na cultura do milho apos uso de especies de plantas de cobertura de solo. Revista de Ciencias Agroveterinarias, Lages, v. 4, n. 1, p. 44-51, 2005.

BERBARA, R. L. L.; SOUZA, F. A. de; FONSECA, H. M. A. C. Fungos Micorrizicos arbusculares: muito alem da nutricao. In: Fernandes, M. S. (Ed.). Nutricao mineral de plantas, Vicosa: Sociedade Brasileira de Ciencia do Solo, 2006. p. 53-88.

BRADFORD, M. M. A rapid and sensitive method for the quantitation of microgram quantities of protein utilizing the principle of protein-dye binding. Analytical Biochemistry, New York, v. 72, n. 1-2, p. 248-254, may. 1976.

CAMPOS, H. Estatistica experimental naoparametrica. Piracicaba: ESALQ, 1979. 343 p.

CAPRONI, A. L. et al. Fungos micorrizicos arbusculares em esteril revegetado com Acacia mangium, apos mineracao de bauxita. Revista Arvore, Vicosa, v. 29, p. 373-381, 2005.

Ocorrencia de Fungos Micorrizicos Arbusculares em residuo da mineracao de bauxita revegetado com especies arboreas, Acta botanica brasiliensis,

Feira de Santana, v. 21, p. 99-106, 2007.

CAPRONI, A. L. Fungosmicorrizicosarbusculares em areas reflorestadas remanescentes da mineracao de bauxita em Porto Trombetas/ PA. 186 f. 2001. Tese (Doutorado em Fitotecnia) --Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropedica, 2001.

CURAQUEO, G. et al. Effects of different tillage system on arbuscular mycorrhizal fungal propagules and physical properties in a Mediterranean agroecosystem in central Chile. Soil & Tillage Research, Amsterdan, v. 113, p. 11-18, 2011.

DAI, et al. Arbuscular mycorrhizal fungal diversity, external mycelium length, and glomalin-related soil protein content in response to long-term fertilizer management Journal of Soils and Sediments, v. 13, p. 1-11, 2013.

FARIA, C. Desmatamento da Mata Atlantica. Disponivel em: <http://www.infoescola.com/ geografia/desmatamento-da-mata-atlantica/> Acesso em: 6 fev. 2012.

FERREIRA, D. A.; CARNEIRO, M. A. C.; SAGGIN JUNIOR, O. J. Fungos micorrizicos arbusculares em um latossolo vermelho sob manejos e usos no Cerrado. Revista Brasileira de Ciencia do Solo, v. 36, p. 51-61, 2012.

FERREIRA, D. F. Sistema de analises de variancia para dados balanceados. Lavras: UFLA, 2000. (SISVAR 4. 1.--pacote computacional).

FOCCHI, S. S. et al. Fungos micorrizicos arbusculares em cultivos de citros sob manejo convencional e organico. Pesquisa Agropecuaria Brasileira, Brasilia, v. 39, n. 5, p. 469-476, 2004.

FOKOM et al. Glomalin related soil protein, carbon, nitrogen and soil aggregate stability as affected by land use variation in the humid Forest zone of south Cameroon. Soil & Tillage Research, Amsterdan, v. 120, p.69-75, 2012.

FRIESE, C. F.; ALLEN, M. F. The spread of VA mycorrhizal fungal hyphae in the soil: Inoculum types and external hyphal architecture. Mycologia, v. 83, p. 409-418, 1991.

FUNDACAO SOS MATA ATLANTICA; INSTITUTO NACIONAL DE PESQUISAS ESPACIAIS (Brasil). Atlas dos remanescentes florestais da Mata Atlantica: periodo 1995-2000. Sao Paulo: [s. n.], 2002. 47 p.

GERDERMANN, J. N.; NICOLSON, T. H. Spores of mycorrhizal Endogone species extracted from soil by wet sieving and decanting. Transactions of the British Mycological Society, Cambridge, v. 46, n. 2, p.235-244, 1963.

HENTZ et al. Fungos micorrizicos arbusculares e ectomicorrizicos em areas de eucalipto e de campo nativo em solo arenoso. Ciencia Florestal, Santa Maria, v. 16, n. 3, p. 293-301, 2006.

INVAM. International Culture Collection of Vesicular Arbuscular Mycorrhizal Fungi. 2001. Disponivel em: <http://www.invam.caf.wvu.edu/ mycinfo/methods/cultures/monosp.htm>. Acesso em: 12 ago. 2010.

JANSA, J. et al. Diversity and structure of AMF communities as affected by tillage in a temperate soil. Mycorrhiza, Berlin, v. 12, p. 225-234, 2002.

LEE, J.; EOM, A. Effect of Organic Farming on Spore Diversity of Arbuscular Mycorrhizal Fungi and Glomalin in Soil. Mycobiology, Korea, v. 37, n. 4, p. 272-276, 2009.

LIANG, W. J. Effect of tillage systems on glomalinrelated soil protein in na Aquatic Brown Soil. Research Journal of Biotechnology, United States, v. 5, n. 3, p. 10-13, 2010.

LOSS, A. et al. Atributos quimicos do solo e ocorrencia de fungos micorrizicos sob areas de pastagem e sistema agroflorestal, Brasil. Acta Agronomica, Palmira, v. 58, n. 2, p. 91-95, 2009.

LUTGEN, E. R. et al. Seasonality of arbuscular mycorrhizal hyphae and glomalin in a western Montana grassland. Plant and Soil, The Hague, v. 257, p. 71-83, 2003.

MACHINESKI, et al. Resposta da mamoneira a fungos micorrizicos arbusculares e a niveis de fosforo. Semina: Ciencias Agrarias, Londrina, v. 32, p. 1855-1862, 2011.

MELLONI, R. Fungos micorrizicos arbusculares em solos da reserva biologica municipal Serra dos Toledos, Itajuba/MG. Ciencia Florestal, Santa Maria, v. 21, n. 4, p. 799-809, out./dez., 2011.

Quantificacao de micelio extrarradicular de fungos micorrizicos arbusculares em plantas citricas. 1996. 83 f. Dissertacao (Mestrado em solos e nutricao de plantas)--Universidade de Sao Paulo, Piracicaba, 1996.

MENEZES, C. E. G. Integridade de paisagem, manejo e atributos do solo no medio Vale do Paraiba do Sul Pinheiral-RJ. 2008. 160 f. Tese (Doutorado em Agronomia-Ciencia do Solo) Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropedica, 2008.

MIRANDA, E. M. et al. Comunidades de fungos micorrizicos arbusculares associados ao amendoim forrageiro em pastagens consorciadas no Estado do Acre, Brasil. Acta Amazonica, Manaus, v. 40, n. 1, p. 13-22, 2010.

NEWMAN, E. I. A method for estimating the total length of root in a sample. Journal of Applied Ecology, v. 3, p. 139-145, 1966.

NOBREGA, J. C. A, et al. Fosfato e micorriza na estabilidade de agregados em amostras de latossolos cultivados e nao-cultivados. Pesquisa Agropecuaria Brasileira, Brasilia, v. 36, n. 11, p. 1425-1435, nov. 2001.

PATREZE, C. M; TSAI, S. M. Diversidade de fungos micorrizicos e da miccrobiota do solo: Importancia na agricultura. 2009. Disponivel em: <http://www.cnpma.embrapa.br/eventos/2008/ seminario/biodiversidade/Fungos_ Micorrizicos_ Camila_txt.pdf>. Acesso em: 15 maio 2009.

PENG, S.; GUO, T.; LIU, G. The effects of arbuscular mycorrhizal hyphal networks on soil aggregations of purple soil in southwest China. Soil Biology and Biochemistry, Oxford, v. 57, p. 411-417, 2013.

PICONE, C. Diversity and abundance of arbuscularmycorrhizal fungus spores in tropical forest and pasture. Biotropica, Washington, v. 32, p. 734-750, 2000.

PURIN, S. Fungos micorrizicos arbusculares: atividade, diversidade e aspectos funcionais em sistemas de producao de maca. 2005. Dissertacao (Mestrado em Ciencias do Solo)--Universidade do Estado de Santa Catarina, Santa Catarina, 2005.

PURIN, S.; KLAUBERG, O.; STURMER, S. L. Mycorrhizae activity and diversity in conventional and organic apple orchards from Brazil. Soil Biology and Biochemistry, Oxford, v. 38, p.1831-1839, 2006.

RILLIG, M. C. Arbuscular mycorrhizae, glomalin, and soil aggregation. Canadian Journal of Soil Science, Otawa, v. 84, p. 355-363, 2004.

Glomalin, an arbuscular-mycorrhizal fungal soil protein, responds to land-use change. Plant and Soil, The Hague, v. 253, p. 293-299, 2003.

Large contribution of arbuscular mycorrhizal fungi to soil carbon pools in tropical forest soils. Plant and Soil, The Hague, v. 23, p. 167-177, 2001.

ROLF J. F. NTSYS-pc: numerical taxonomy and multivariate analysis system. Version 1.7 Exeter Software, Setauket, NY: [s. n.], 1992.

SANDERS, I. R.; FITTER, A. H. The ecology and functioning of vesicular arbuscular mycorrhizas in coexisting grassland species: seasonal patterns of mycorrhizal occurrence and morphology. New Phytologist, United Kingdom, v. 120, p. 517-524, 1992.

SCHENCK, N. C.; PEREZ, Y. A manual for identification of vesicular-arbuscular mycorrhizal fungi. 2. ed. Gainesville: University of Florida, 1988. 241 p.

SIEVERDING, E. Vesicular-arbuscular mycorrhiza management in tropical agrosystems. Eschborn: ZTZ, 1991. 371 p.

SILVA, C. F. et al. Fungos Micorrizicos Arbusculares em areas no entorno do Parque Estadual da Serra do Mar Em Ubatuba (SP). Revista Caatinga, Mossoro, v. 19, p. 1-10, 2006.

SILVA, L. X. et al. Fungos micorrizicos arbusculares em areas de plantio de leucena e sabia no estado de Pernambuco. Revista Arvore, Vicosa, v. 31, p. 427-435, 2007.

SILVA, R. F. et al. Comunidade de fungos micorrizicos arbusculares em solo cultivado com eucalipto, pinus e campo nativo em solo arenoso, Sao Francisco de Assis, RS. Ciencia Florestal, Santa Maria, v. 18, n. 3, p. 353-361, jul./set. 2008.

SILVEIRA, A. P. D. Ecologia de fungos micorrizicos arbusculares. In: MELO, I. S.; AZEVEDO, J. L. Ecologia Microbiana. Jaguariuna: Embrapa CNPMA, 1998. p. 61-86.

SNEDECOR, G. W.; COCHRAN, G. W. Statistical Methods. 8. ed. Lowa: State University Press, 1989.491 p.

SOUZA, E. D. et al. Atributos fisicos de um Neossolo Quartzarenico e um Latossolo Vermelho sob diferentes sistemas de manejo. Pesquisa Agropecuaria Brasileira, Brasilia, v. 40, p.1135-1139, 2005.

WILSON, G. W. T. et al. Soil aggregation and carbon sequestration are tightly correlated with the abundance of arbuscular mycorrhizal fungi: results fromlong-termfield experiments. Ecology Letters, California, v. 12, p. 452-461, 2009.

WRIGHT, S. F.; UPADHYAYA, A. A survey of soils for aggregate stability and glomalin, a glycoprotein produced by hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi. Plant and Soil, The Hague, v. 198, p. 97-107, 1998.

WRIGHT, S. F. et al. Glomalin in aggregate size classes from three different farming systems. Soil and Tillage Research, Amsterdan, v. 94, p. 546-549, 2007.

Timecourse study and partial characterization of a protein on hyphae of arbuscular mycorrhizal fungi during active colonization of roots. Plant and Soil, The Hague, v. 181, p.193-203, 1996.

WU, F. et al. Effects of longterm fertilization on AM fungal community structure and Glomalin-related soil protein in the Loess Plateau of China. Plant and Soil, The Hague, v. 342, p. 233-247, 2011.

WUEST, S. et al. Organic matter addition, N, and residue burning effects on infiltration biological and physical properties of na intensively tilled silt-loam soil. Soil and Tillage Research, Amsterdam, v. 84, p. 154-167, 2005.

ZATORRE, N. P. Influencia da mudanca no uso do solo em ecossistemas na Amazonia sul ocidental. 2009. 85 f. Dissertacao (Mestrado em AgronomiaCiencia do Solo)--Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, Seropedica, 2009.

Cristiane Figueira da Silva (1) Marcos Gervasio Pereira (2) Vera Lucia dos Santos (3) Divino Levi Miguel (4) Eliane Maria Ribeiro da Silva (5)

(1) Engenheira Florestal, Dra., Pos-Doutoranda do curso de Pos-Graduacao em Ciencias Ambientais e Florestais, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR 465, km 7, CEP 23890-000, Seropedica (RJ), Brasil. cfigueirasilva@yahoo.com.br

(2) Engenheiro Agronomo, Dr., Professor Adjunto do Departamento de Solos, Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR 465, km 7, CEP 23890-000, Seropedica (RJ), Brasil. gervasio@ufrrj.br.

(3) Engenheira Agronoma, Dra., Universidade Federal Rural do Rio de Janeiro, BR 465 km 7, CEP 23890-000, Seropedica (RJ), Brasil. veralussan@yahoo.com.br

(4) Engenheiro Agronomo, Dr., Professor Assistente do Departamento de Engenharia Agricola e Solos, Universidade Estadual do Sudoeste da Bahia, Estrada do Bem Querer, km 4, CEP 45031-900, Vitoria da Conquista (BA), Brasil. divino.miguel@uesb.edu.br

(5) Engenheira Florestal, Dra., Pesquisadora da Embrapa Agrobiologia, BR 465, km 7, CEP 23890-000, Seropedica (RJ), Brasil. eliane.silva@embrapa.br
TABELA 1: Descricao dos sistemas de uso do solo na
regiao do Medio Vale Paraiba do Sul, Rio de Janeiro.

TABLE 1: Description of land use in the Middle
Valley of South Paraiba, Rio de Janeiro.

Sigla             Descricao da area (1)

FSEI    Floresta secundaria estadio inicial:
        cobertura florestal pouco densa,
        caracteristica de estadio inicial de
        sucessao (CONAMA, 1994), originada por
        utilizacao da area ate 1985 como
        pastagem espontanea, manejada por
        rocadas anuais e queimadas ocasionais,
        quando foi ocupada por pequenos
        agricultores, que a cercaram, permitindo
        assim a regeneracao florestal.

FSEM    Floresta secundaria estadio medio: em
        area contigua e de mesma cota que a FSEI
        e que, ate 1985, encontrava-se sob
        cobertura de pasto espontaneo com
        formacao inicial de capoeira, sendo
        mantida protegida ate os dias atuais, o
        que permitiu o desenvolvimento
        sucessional tipico do estadio medio.

FSEA    Floresta secundaria estadio avancado:
        cobertura florestal densa e mais bem
        estruturada do que as anteriores, o que
        permite enquadra-la neste estadio
        sucessional (CONAMA,
        1994)--provavelmente, a sucessao teve
        inicio apos a decadencia da cafeicultura
        na regiao e constitui o fragmento mais
        antigo da porcao inferior da sub-bacia.

Pasto   Explorada com pastagem espontanea desde
        a decada de 1950, foi formada na decada
        de 1990 com Brachiaria decumbens e, a
        partir dai, mantida por meio de rocadas
        anuais e com a pratica de queimada
        restringida--com o decorrer dos anos
        ressurgiu nessa paisagem a graminea
        conhecida como grama- batatais (Paspalum
        notatum), que passou a coexistir com a
        braquiaria introduzida.

AgP     Agricultura perene: ate a decada de 1990
        esta area foi utilizada como pastagem.
        Apos esse periodo, seu uso se voltou as
        atividades agricolas com a finalidade de
        subsistencia (milho e feijao),
        atualmente encontra-se com cultivo de
        citros. O sistema de preparo e o
        convencional (sem adubacao e sem
        calagem), com capinas manuais
        periodicas.

AgAn    Agricultura anual: utilizada para
        agricultura de subsistencia (milho,
        feijao, mandioca) ha aproximadamente 20
        anos. O sistema de preparo e o
        convencional (sem adubacao e sem
        calagem), com capinas manuais
        periodicas.

Em que: (1) Adaptado de Menezes (2008).

TABELA 2: Frequencia de ocorrencia (%) de especies
de FMAs presentes em amostras de solo de areas de
floresta secundaria em tres estadios sucessionais
(floresta secundaria estadio avancado--FSEA;
floresta secundaria estadio medio--FSEM; floresta
secundaria estadio inicial--FSEI) no verao e no
inverno. ID--identificacao direta;
II--identificacao indireta; V--verao; I--inverno.

TABLE 2: Frequency of occurrence (%) of AMF
species present in soil samples from areas of
secondary forest in three successive stages
(secondary forest early stage--FSEA; secondary
forest medium stage--FSEM; advanced stage
secondary forest--FSEI) in the summer and winter.
DI--direct identification; II--indirect
identification; S--summer, W--winter.

Especies de FMAs       FSEA

                        V          I

                       ID    II   ID    II

Glomus macrocarpum     100   67   100   100
Tulasne & Tulasne

Glomus clavisporum     33    --   --    --
(Trappe) Almeida &
Schenck

Glomus clarum Nicol.   --    --   --    --
& Schenck

Glomus tortuosum       33    --   33    --
Schenck & Smith

Glomus verruculosum    --    --   --    --
Blaszk

Glomus etunicatum      --    --   --    --
Becker & Gerd.

Glomus sp. 1           --    --   --    --

Gigaspora sp.          33    33   --    --

Scutellospora          33    --   --    --
heterogama (Nicolson
& Gerdermann) Walker
& Sanders

Scutellospora          --    --   --    33
fulgida Koske & C.
Walker

Acaulospora foveata    100   67   67    --
Trappe & Janos

Acaulospora            33    67   --    33
scrobiculata Trappe

Acaulospora            --    --   --    --
tuberculata Janos &
Trappe

Acaulospora mellea     --    --   100   67
Spain & Schenck

Entrophospora          --    --   --    --
colombiana Spain &
Schenck

Archaeospora           100   --   --    33
leptoticha (Schenck
& Smith) Morton &
Redecker

Archaeospora trappei   --    --   --    --
(Ames & Linderman)
Morton & Redecker

Riqueza total de        8    4     4     5
especies

Especies de FMAs       FSEM

                        V           I

                       ID    II    ID    II

Glomus macrocarpum     100   100   67    100
Tulasne & Tulasne

Glomus clavisporum     --    --    --    --
(Trappe) Almeida &
Schenck

Glomus clarum Nicol.   --    33    --    --
& Schenck

Glomus tortuosum       33    --    --    --
Schenck & Smith

Glomus verruculosum    100   33    33    --
Blaszk

Glomus etunicatum      --    --    --    33
Becker & Gerd.

Glomus sp. 1           --    33    --    --

Gigaspora sp.          --    --    --    --

Scutellospora          --    --    --    --
heterogama (Nicolson
& Gerdermann) Walker
& Sanders

Scutellospora          --    --    --    --
fulgida Koske & C.
Walker

Acaulospora foveata    33    --    --    --
Trappe & Janos

Acaulospora            33    33    --    33
scrobiculata Trappe

Acaulospora            33    33    33    --
tuberculata Janos &
Trappe

Acaulospora mellea     100   67    100   100
Spain & Schenck

Entrophospora          --    100   --    --
colombiana Spain &
Schenck

Archaeospora           --    --    --    --
leptoticha (Schenck
& Smith) Morton &
Redecker

Archaeospora trappei   33    --    --    --
(Ames & Linderman)
Morton & Redecker

Riqueza total de        8     8     4     4
especies

Especies de FMAs       FSEI

                        V           I

                       ID    II    ID    II

Glomus macrocarpum     100   100   100   100
Tulasne & Tulasne

Glomus clavisporum     --    --    --    --
(Trappe) Almeida &
Schenck

Glomus clarum Nicol.   --    --    --    --
& Schenck

Glomus tortuosum       --    --    --    --
Schenck & Smith

Glomus verruculosum    --    --    33    --
Blaszk

Glomus etunicatum      --    --    --    100
Becker & Gerd.

Glomus sp. 1           --    --    33    --

Gigaspora sp.          --    67    --    --

Scutellospora          --    --    --    --
heterogama (Nicolson
& Gerdermann) Walker
& Sanders

Scutellospora          --    --    --    --
fulgida Koske & C.
Walker

Acaulospora foveata    100   33    33    --
Trappe & Janos

Acaulospora            67    67    --    33
scrobiculata Trappe

Acaulospora            --    --    --    --
tuberculata Janos &
Trappe

Acaulospora mellea     --    33    100   67
Spain & Schenck

Entrophospora          --    100   --    --
colombiana Spain &
Schenck

Archaeospora           --    33    33    33
leptoticha (Schenck
& Smith) Morton &
Redecker

Archaeospora trappei   100   --    --    --
(Ames & Linderman)
Morton & Redecker

Riqueza total de        4     7     6     5
especies

TABELA 3: Frequencia de ocorrencia (%) de especies
de FMAs presentes em amostras de solo de areas de
pastagem e agricultura anual (AgAn) e perene
(AgP), no verao e no inverno. ID--identificacao
direta; II--identificacao indireta; V--verao;
I--inverno.

TABLE 3: Frequency of occurrence (%) of AMF
species present in soil samples from areas pasture
and perennial (AgP) and Annual (AgAn) crops ges in
the summer and winter. DI--direct identification;
II--indirect identification; S--summer, W--winter.

Especies de FMAs             Pasto

                       V           I

                       ID    II    ID    II

Glomus macrocarpum     100   100   100   100
Tulasne & Tulasne

Glomus clarum Nicol.   --    --    --    --
& Schenck

Glomus tortuosum       --    --    --    --
Schenck & Smith

Glomus verruculosum    --    --    67    --
Blaszk

Glomus lamellosum      33    --    --    --
Dalpe, Koske & Tews

Glomus etunicatum      --    --    --    --
Becker & Gerd.

Glomus glomerulatum    --    --    --    --
Sieverding

Glomus sp. 1           --    --    --    --

Glomus sp. 2           --    --    --    --

Gigaspora sp.          67    --    33    --

Scutellospora          --    --    --    --
scutata Walker &
Diederichs

Scutellospora          --    --    --    --
heterogama (Nicolson
& Gerdermann) Walker
& Sanders

Scutellospora          --    --    --    --
fulgida Koske & C.
Walker

Scutellospora          --    --    --    --
pellucida (Nicolson
& Schenck) Walker &
Sanders

Scutellospora sp.      --    --    --    --

Acaulospora foveata    100   33    67    --
Trappe & Janos

Acaulospora            --    67    --    67
scrobiculata Trappe

Acaulospora mellea     --    100   67    100
Spain & Schenck

Acaulospora spinosa    --    33    --    --
Walker & Trappe

Acaulospora laevis     33    33    67    --
Gerdermann & Trappe

Acaulospora sp.        --    --    --    --

Entrophospora          --    67    --    --
colombiana Spain &
Schenck

Entrophospora          100   33    33    --
infrequens (Hall)
Ames & Schneider

Entrophospora sp.      --    --    --    --

Archaeospora           33    --    67    33
leptoticha (Schenck
& Smith) Morton &
Redecker

Archaeospora trappei   67    --    --    --
(Ames & Linderman)
Morton & Redecker

Riqueza total de        8     8     8     4
especies

Especies de FMAs             AgP

                       V           I

                       ID    II    ID    II

Glomus macrocarpum     100   100   100   100
Tulasne & Tulasne

Glomus clarum Nicol.   --    --    33    --
& Schenck

Glomus tortuosum       33    --    --    --
Schenck & Smith

Glomus verruculosum    --    --    --    --
Blaszk

Glomus lamellosum      --    --    --    --
Dalpe, Koske & Tews

Glomus etunicatum      33    --    --    67
Becker & Gerd.

Glomus glomerulatum    33    --    --    --
Sieverding

Glomus sp. 1           --    100   --    --

Glomus sp. 2           --    67    --    --

Gigaspora sp.          --    --    --    33

Scutellospora          --    --    33    --
scutata Walker &
Diederichs

Scutellospora          33    --    --    33
heterogama (Nicolson
& Gerdermann) Walker
& Sanders

Scutellospora          --    --    --    --
fulgida Koske & C.
Walker

Scutellospora          --    --    --    --
pellucida (Nicolson
& Schenck) Walker &
Sanders

Scutellospora sp.      --    67    --    --

Acaulospora foveata    --    --    --    --
Trappe & Janos

Acaulospora            67    33    --    33
scrobiculata Trappe

Acaulospora mellea     33    100   100   100
Spain & Schenck

Acaulospora spinosa    --    --    --    --
Walker & Trappe

Acaulospora laevis     100   100   67    --
Gerdermann & Trappe

Acaulospora sp.        --    --    --    --

Entrophospora          --    --    --    --
colombiana Spain &
Schenck

Entrophospora          67    --    --    --
infrequens (Hall)
Ames & Schneider

Entrophospora sp.      --    --    --    --

Archaeospora           33    --    --    100
leptoticha (Schenck
& Smith) Morton &
Redecker

Archaeospora trappei   --    --    --    --
(Ames & Linderman)
Morton & Redecker

Riqueza total de       10     7     5     7
especies

Especies de FMAs             AgAn

                       V           I

                       ID    II    ID    II

Glomus macrocarpum     100   33    100   100
Tulasne & Tulasne

Glomus clarum Nicol.   --    --    --    --
& Schenck

Glomus tortuosum       --    --    --    --
Schenck & Smith

Glomus verruculosum    --    --    --    --
Blaszk

Glomus lamellosum      --    --    --    --
Dalpe, Koske & Tews

Glomus etunicatum      33    --    --    67
Becker & Gerd.

Glomus glomerulatum    --    --    --    --
Sieverding

Glomus sp. 1           --    --    --    --

Glomus sp. 2           --    --    --    --

Gigaspora sp.          --    67    --    --

Scutellospora          --    --    100   --
scutata Walker &
Diederichs

Scutellospora          100   --    --    33
heterogama (Nicolson
& Gerdermann) Walker
& Sanders

Scutellospora          --    --    33    --
fulgida Koske & C.
Walker

Scutellospora          33    --    --    --
pellucida (Nicolson
& Schenck) Walker &
Sanders

Scutellospora sp.      --    100   100   --

Acaulospora foveata    --    --    --    --
Trappe & Janos

Acaulospora            67    33    --    --
scrobiculata Trappe

Acaulospora mellea     67    100   33    100
Spain & Schenck

Acaulospora spinosa    --    --    --    --
Walker & Trappe

Acaulospora laevis     33    --    33    --
Gerdermann & Trappe

Acaulospora sp.        --    67    --    --

Entrophospora          --    --    --    --
colombiana Spain &
Schenck

Entrophospora          --    --    --    --
infrequens (Hall)
Ames & Schneider

Entrophospora sp.      --    --    33    --

Archaeospora           33    --    33    33
leptoticha (Schenck
& Smith) Morton &
Redecker

Archaeospora trappei   --    --    --    --
(Ames & Linderman)
Morton & Redecker

Riqueza total de        8     6     8     4
especies

TABELA 4: Numero de esporos de FMAs em 50 cm3 de
solo em areas de agricultura anual (AgAn) e perene
(AgP), pastagem e floresta secundaria em tres
estadios sucessionais (floresta secundaria estadio
avancado--FSEA; floresta secundaria estadio medio
--FSEM; floresta secundaria estadio
inicial--FSEI), em duas estacoes (verao e inverno).

TABLE 4: Number of AMF spores in 50 cm3 of soil in
annual (AgAn) and perennial (AgP) agricultural
areas, pasture and secondary forest in three
successional stages (secondary forest early stage
--FSEA; secondary forest medium stage--FSEM;
advanced stage secondary forest--FSEI), in two
seasons (summer and winter).

Cobertura vegetal   Abundancia de esporos

                    Verao/2009   Inverno/2010

FSEA                  500 cA       252 bcA
FSEM                  984 bA        732 Aa
FSEI                  963 bA       697 abA
Pasto                1635 aA       607 abcB
AgP                  847 bcA       405 abcB
AgAn                  336 dA        136 cA

Em que: Medias seguidas de mesma letra na coluna
nao diferem pelo teste t de Bonferroni a 5%.

TABELA 5: Comprimento de micelio extrarradicular
(CMET) de FMAs por grama de solo em areas de
agricultura anual (AgAn) e perene (AgP), pastagem
e floresta secundaria em tres estadios
sucessionais (floresta secundaria estadio avancado
--FSEA; floresta secundaria estadio medio--FSEM;
floresta secundaria estadio inicial--FSEI), em
duas estacoes (verao e inverno).

TABLE 5: Length of mycelium outside the root
(CMET) AMF per gram of soil in annual (AgAn)
and perennial (AgP) crops areas, pasture and
secondary forest in three successional stages
(secondary forest early stage--FSEA; secondary
forest medium stage--FSEM; advanced stage
secondary forest--FSEI), in two seasons (summer
and winter).

Cobertura vegetal   CMET (m [g.sup.-1])

                     Verao     Inverno

FSEA                1,56 aB    2,72 aA
FSEM                1,42 aA    0,81 cB
FSEI                1,25 abA   0,95 cA
Pasto               0,67 bB    1,19 bcA
AgP                 1,79 aA    1,58 bA
AgAn                1,62 aB    2,80 aA

Em que: Medias seguidas de mesma letra minuscula
na coluna e maiuscula na linha nao diferem pelo
teste t de Bonferroni a 5%.

TABELA 6: Proteina do solo relacionada a glomalina total
(PSRG-T) e facilmente extraivel (PSRG-FE) no solo de areas
de agricultura, pastagem e floresta secundaria em tres
estadios sucessionais (floresta secundaria estadio
avancado--FSEA; floresta secundaria estadio medio--FSEM;
floresta secundaria estadio inicial--FSEI), em duas
estacoes.

TABLE 6: Glomalin-related soil protein--total (PSRG-T)
and easily extractable (PSRG-FE) in the soil of the
areas of annual (AgAn) and perennial (AgP) crops, pasture
and secondary forest in three successional stages
(secondary forest early stage--FSEA; secondary forest
medium stage--FSEM; advanced stage secondary
forest--FSEI), in two seasons.

Cobertura             PSRG-T                      PSRG-FE
vegetal

            Verao/2009   Inverno/2010   Verao/2009    Inverno/2010

                             mg [g.sup.-1] solo

FSEA        3,60 bcdA      3,29 bcA      2,65 abA       1,78 aB
FSEM         5,39 aA       4,50 bA        3,49 aA       1,50 abB
FSEI        4,11 abcA      3,38 bcA      1,94 bcdA      0,99 abB
Pasto        4,66 abB      6,35 aA       2,56 abcA      1,79 aB
AGP          2,40 dA       2,50 cA       1,43 cdA       0,89 bA
AGAN         2,72 cdA      3,03 bcA       1,16 dA       0,79 bA

Em que: Medias seguidas de mesma letra na coluna nao
diferem pelo teste t de Bonferroni a 5%.
COPYRIGHT 2016 Universidade Federal de Santa Maria
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2016 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Title Annotation:texto en portugues
Author:da Silva, Cristiane Figueira; Pereira, Marcos Gervasio; dos Santos, Vera Lucia; Miguel, Divino Levi;
Publication:Ciencia Florestal
Date:Apr 1, 2016
Words:8771
Previous Article:Irrigation efficiency on native forest seedlings grown in recipient tubes/Eficiencia de sistemas de irrigacao em mudas de especies florestais nativas...
Next Article:Seed germination and seedling emergence of Luehea divaricata Mart. et. Zucc. in different substrates/Germinacao de sementes e emergencia de plantulas...
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2021 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters |