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Aproximacion al impacto de la perturbacion urbana en las vocalizaciones de Pitangus sulphuratus (Tyrannidae) en Santiago de Cali, Valle del Cauca (Colombia).

1 Introduccion

El surgimiento y expansion de las urbanizaciones da lugar a cambios en el ambiente como alteracion de los ciclos biogeoquimicos, el clima, los hidrosistemas y en la biodiversidad [12]. Los cambios antropogenicos pueden alterar el fenotipo de los organismos urbanos y pueden actuar como potentes fuerzas evolutivas en su estructura poblacional e historia de vida [22]. Por ejemplo, las urbanizaciones tienden a favorecer aves omnivoras, granivoras y que anidan en cavidades; igualmente pueden provocar un incremento en la biomasa y una reduccion en la riqueza [10]. Diversos estudios han demostrado que el canto de las aves (el cual juega un papel muy importante en el comportamiento y la comunicacion) se ve afectado debido al incremento continuo de los niveles del ruido urbano [27, 22] llegando a presentar adaptaciones particulares en situaciones de alto nivel de ruido [4]. Para el caso del municipio de Santiago de Cali, la expansion de la zona urbana involucra un mayor contacto de la fauna presente en sus alrededores con los elementos perturbadores tipicos de este tipo de paisajes. Entre estos se puede mencionar la contaminacion por ruido producida principalmente por el flujo automotor, fabricas, talleres y establecimientos comerciales y de servicios [20]. Por lo tanto, una evaluacion de este impacto es base para que el desarrollo de la ciudad sea amigable con el ambiente.

Desde hace mas de medio siglo, se ha considerado al canto como un factor a tener en cuenta en estudios del comportamiento de las aves (ej. [3]). La variacion en las vocalizaciones de las aves puede ser suficiente como para determinar poblaciones locales, raciales y subespecificas [5, 29] e incluso individuales [6], las cuales pueden estar altamente involucradas en la seleccion, evolucion y estructura de las poblaciones. Estas diferencias dependen de una gran variedad de factores, entre ellos el ambiente y las interacciones sociales. El presente estudio se realizo con el objetivo de identificar la variacion en algunas caracteristicas de los cantos dentro y entre localidades de una especie presente en zonas urbanas y sub-urbanas del municipio de Santiago de Cali (Valle).

2 Materiales y metodos

2.1 Organismo de estudio

Se registraron las vocalizaciones del tiranido Pitangus sulphuratus (Linneaus, 1766) conocido comunmente como Bichofue Griton. En Colombia, esta especie se distribuye desde el nivel del mar hasta 1500 msnm, excepto al oeste de Cordillera Occidental [15]. Usualmente es comun alrededor de habitaciones, claros y areas cultivadas con arboles, especialmente cerca del agua. A veces poco comun en areas intervenidas dentro de zonas selvaticas. Es una de las aves mas comunes de las areas residenciales y avenidas de Cali [15].

Este tiranido se caracteriza por ser solitario o andar en parejas, es ruidoso e irascible, agresivo y notablemente oportunista; come desde vertebrados pequenos hasta frutas e insectos que llega a robar de otros individuos [26]. Su voz se presenta en una variedad de llamadas fuertes y exuberantes, la mas distintiva el bi-cho-fuii que le da el nombre, a menudo abreviada a cho-fuii y con variaciones en el numero de notas al final de la serie

[11,15]. La facilidad de encuentros con individuos de esta especie tanto en zonas urbanas como en suburbanas, ademas de la baja complejidad en su llamado social a diferencia del canto de otros grupos como los mimidos e icteridos, permite usarlo como referencia para evaluar el impacto del estres en las aves de la region.

2.2 Localidad

Los muestreos se llevaron a cabo en el area urbana de Cali y en el corregimiento de Pance, del Municipio de Cali (Valle - Colombia) (Figura 1), durante el mes de marzo del 2008. De acuerdo con la clasificacion de Holdridge, Santiago de Cali pertenece a la zona de vida bosque seco tropical (bs-T) con una temperatura anual de 23[degrees]C. El medio urbano, ocupado por la cabecera y los asentamientos subnormales, es monocentrico, con tendencia a la descentralizacion a partir de nodos urbanos como centros comerciales y nucleos de actividades institucionales y recreativas [21]. Fueron seleccionados cuatro puntos de muestreo debido a su facil acceso. Dos puntos se encontraban en el area urbana (Parque del Amor-PA y Barrio el Ingenio-IN) y dos en la suburbana (Ecoparque Rio Pance-EP y Ecoparque Garzas-EG). En cada punto se tomaron los registros de los cantos de por lo menos cuatro individuos de P. sulphuratus con una camara Kodak Z740. Las grabaciones en formato .mov se pasaron a archivos .wav (con una frecuencia de grabacion de 44100 Hz y 1411 Kbps) con el programa PolderBitS 3.0 [25].

[FIGURA 1 OMITIR]

2.3 Analisis de datos

Para garantizar la correspondencia de los cantos a diferentes individuos, las grabaciones fueron hechas en una sola tarde para cada localidad y se registraba la direccion de cada canto en una tablilla para los individuos reconocidos en el momento de la grabacion. Se seleccionaron aleatoriamente cuatro individuos de cada localidad (n=16) y para cada individuo se eligieron al azar diez cantos los cuales fueron analizados con el programa Sonic Visualizer 1.7.2 [8]. A partir del espectrograma de cada canto, se obtuvo la frecuencia maxima de cada silaba de la frase (F1, F2 y F3) y la distancia (en segundos) entre estos puntos de una silaba a la siguiente (D1-2 y D2-3) (Figura 2). Cada variable fue medida tres veces en cada canto para minimizar el sesgo incluido al momento de la medicion. Debido a que el ruido ambiental dificulto el analisis en algunos casos, otras variables como frecuencias minimas, duracion de cada nota y de la frase no fueron consideradas. Posteriormente, para evaluar la variacion entre individuos por punto de muestreo, se realizo una prueba de Friedman para cada caracteristica de los individuos dentro de cada localidad.

[FIGURA 2 OMITIR]

Para estimar la variacion entre poblaciones, se hallo el valor promedio de cada variable para cada individuo, de manera que la distribucion del estimador tendiera a una normal, de acuerdo con el teorema del limite central [13]. Lo anterior debido a que en algunos individuos la cantidad de los datos no se ajusto directamente a una distribucion normal. A partir de estos datos se realizo un analisis multivariado de varianza (MANOVA) seguido de un ANOVA y una postanova (Tukey a=0.05), para las variables que presentaron diferencias significativas. Finalmente se realizo un analisis de componentes principales (ACP) para evaluar la representatividad de los caracteres analizados para la separacion entre poblaciones.

3 Resultados

En los 160 cantos analizados se encontraron frases compuestas de una (5,6%), dos (12,5%), tres (74,4%) cuatro (6,3%) y cinco (1,2%) silabas (Figura 3), definidas por una separacion de al menos 0,2 segundos. Esta variacion en el numero de notas afecto los valores obtenidos en las duraciones del canto, ya que en los casos en los que se presentaba un mayor numero de notas, la duracion del canto tambien fue mayor. Las frecuencias maximas de los cantos oscilaron entre 1951 y 5864 Hz.

[FIGURA 3 OMITIR]

Respecto a la variacion dentro de las poblaciones, a partir de la prueba de Friedman (Tabla 1) se encontro que en la localidad IN todas las variables presentaron diferencias significativas entre individuos, mientras que para EG solo se presentaron en una variable (F3), para la cual hubo significancia en todas las localidades. Ademas, las distancias entre las notas (D1-2 y D2-3) solo fueron significativamente diferentes entre individuos para las poblaciones urbanas (IN y PA).

Por otro lado, por medio de la MANOVA se encontro que existieron diferencias significativas entre localidades (F=3.2007 p=0.00324), al considerar todos los caracteres al mismo tiempo. Al realizar la ANOVA, las caracteristicas F1 y F2 permitieron separar localidades ya que fueron las que presentaron diferencias significativas entre si (Tabla 2). A partir de las POSTANOVAS se observo que F1 fue diferente entre Ingenio (IN) y las zonas suburbanas (EG y EP), mientras que F2 solo fue diferente entre IN y EP (Tabla 3).

Finalmente, el analisis de componentes principales permite diferenciar dos grupos (Figura 4), uno de ellos compuesto por los individuos de las localidades urbanas y un individuo de Ecoparque Garzas. El segundo grupo lo conforman los demas individuos de las localidades suburbanas. En este analisis, las cinco variables evaluadas contribuyen de forma complementaria en los tres factores que tienen mayor representatividad en los datos, sin embargo el factor que tiene mayor representatividad y que genera la separacion de ambos grupos esta explicado principalmente por los caracteres F1 y F2 (Tabla 4).

[FIGURA 4 OMITIR]

4 Discusion

4.1 Dentro de poblaciones

Existe evidencia que el canto de las aves puede ser aprendido al copiar otros cantos o heredado entre aves del mismo linaje [17]. Por tanto, una cancion en una poblacion local que sea unica, puede exhibir similitudes compartidas en las silabas [1, 30]. Sin embargo, al copiar los cantos los individuos pueden generar variaciones en su repertorio, dando lugar a diferencias locales que son repartidas al momento de ser copiadas por otros [17]. En este sentido, factores como la generacion activa de nuevas silabas, secuencias y la relacion entre dispersion en tiempo y espacio de las copias [17] pueden influenciar en los cantos de forma que se presenten variaciones interindividuales. Esto se evidencia en los caracteres evaluados, donde se presentan diferencias en algunas frecuencias de los cantos, o en todas como ocurre en las localidades EG e IN. Incluso para este ultimo, las duraciones entre las frecuencias maximas de las notas presentaron diferencias entre individuos (Tabla 1).

Estos resultados son muy similares a los obtenidos por Weary et al. [32] en 298 cantos de Parus major, donde encontraron diferencias interindividuales respecto a la duracion y la frecuencia maxima y minima del canto. Estos autores afirman que los repertorios pueden contener tipos de canciones que son peculiares a los individuos, una combinacion distintiva de tipos de cantos, o de las silabas en el canto. Igualmente, cada tipo de canto puede tener variacion individual distintiva, y todas las canciones en un repertorio pueden compartir una cualidad distintiva en comun [32]. Estas variaciones entre cantos son procesos que contribuyen a la discriminacion entre individuos, por lo cual para los investigadores el analisis en las frecuencias y duracion de los cantos se ha convertido en una herramienta para el estudio de poblaciones.

Los datos encontrados en este trabajo permiten establecer que la F3 es un caracter muy plastico en el canto de P sulphuratus, de forma que podria permitir una diferenciacion entre individuos. Ademas, es importante tener en cuenta que a pesar de la variacion en la cantidad de notas en las frases, esta nota siempre esta presente en el canto. Lo cual le da un mayor valor, al momento de utilizarla como un indicador de la variacion interindividual. Sin embargo hay que considerar que el canto de P. sulphuratus es relativamente sencillo al compararlo con otras especies, de modo que depender de una sola caracteristica en la identificacion auditiva, teniendo en cuenta que esta especie puede encontrarse en altas densidades poblacionales, puede no llegar a ser conveniente.

4.2 Entre poblaciones

Por lo general la transmision de caracteres culturales como el canto ocurre a partir de adultos presentes en la region durante la epoca de aprendizaje [9], la cual puede ocurrir antes o despues de la dispersion desde la localidad de nacimiento [16]. De este modo, los patrones geograficos de los cantos son afectados por la dispersion y la epoca de aprendizaje [30]. Cuando la dispersion es amplia en un rango determinado, las caracteristicas culturales resultan similares a lo largo de ese rango. Por el contrario, cuando existe poco movimiento entre regiones, estas tenderan a divergir [18]. En este caso, la presencia de un individuo de EG en el grupo conformado principalmente por individuos de localidades urbanas (Figura 4), sugiere que el aprendizaje de este individuo pudo ser llevado a cabo en un sitio diferente al punto de grabacion. Esta situacion se ha presentado en estudios previos como el de Tracy & Baker [30] donde algunas aves presentaban repertorios de cantos similares a los de aves de sitios distantes. Lo anterior sugiere que para P. sulphuratus en esta region, se presento una posible dispersion de algunos individuos de la region urbana hacia los bosques en regeneracion de las zonas suburbanas.

Por otro lado, el impacto de los paisajes urbanos en la comunicacion, de acuerdo a trabajos previos de vocalizaciones en zonas urbanas [4, 14, 19, 22, 24, 28], esta reflejado en las diferencias encontradas para el canto de esta especie entre individuos de zonas urbanas y suburbanas en el ACP, y la mayor presencia de caracteres variables en zonas urbanas segun las pruebas Friedman. La combinacion de ruido resultante de las actividades antropogenicas genera un incremento drastico en los niveles de ruido en estas zonas, respecto a areas suburbanas [31]. Este incremento de los niveles de sonido de fondo genera un enmascaramiento acustico, el cual interfiere en la comunicacion de los organismos, sea con fines reproductivos, de territorialidad, o de alerta, disminuyendo la efectividad de la red social existente [2, 14].

Sin embargo, se conoce que las senales de las aves cambian y se ajustan a los cambios en el nuevo medioambiente acustico, producido por el desarrollo urbano, para evitar la interferencia acustica [24]. En algunas ocasiones, este ajuste consiste en una alteracion en la amplitud, la frecuencia y la estructura temporal de los cantos [31], siendo la amplitud la caracteristica que ha presentado la mayor variacion [7, 24]. No obstante, se han encontrado variaciones en la estructura temporal de los cantos de aves entre bosques y zonas urbanas [27]. En esta ocasion, el hecho que solo en zonas urbanas las distancias entre notas presentaran diferencias entre individuos, permite suponer que la existencia del ruido antropico hace necesario el uso de mas caracteristicas (en este caso las distancias entre notas) para la diferenciacion entre individuos.

Adicionalmente, en nuestros resultados, las frecuencias mas altas en las dos primeras notas fueron producidas por individuos presentes en zonas urbanas, lo que concuerda tambien con los resultados encontrados para Melospiza melodia, la cual usa frecuencias mas altas en areas con mayor ruido [33]. Considerando que la frecuencia del sonido generada por actividad humana esta concentrada debajo de los 2000Hz [28], las notas con frecuencias altas registradas probablemente correspondan a un ajuste al ruido del medio urbano.

5 Consideraciones finales

Estos resultados resaltan la importancia de realizar mas trabajos acerca del efecto que tienen las areas urbanas en la ecologia de las especies silvestres. Estudios acerca de las vocalizaciones de las aves permiten identificar principalmente de que manera afecta el ruido antropico en la comunicacion de estos organismos. Sin embargo, para regiones tropicales son muy escasos los estudios que lo tratan. En este sentido, este trabajo constituye un posible prototipo de analisis para continuar los estudios con un mayor numero de especies, y de esta manera conocer mas acerca de la ecologia de los organismos y su evolucion dentro del ambiente urbano.

Para P sulphuratus, se encontro que el impacto humano en las vocalizaciones tuvo un efecto considerable, lo cual puede a largo plazo inducir cambios leves en su comunicacion. Estas modificaciones pueden ser utilizadas como un indicador del impacto de la intervencion humana en las dinamicas poblacionales de las aves residentes, el cual puede llegar a ser mucho mayor en especies mas sensibles a este tipo de perturbaciones. En este sentido, la creacion de corredores boscosos brindaria un refugio para la vida silvestre en el Municipio de Cali, de forma que las aves coexistan en los espacios urbanos y presenten la menor perturbacion posible en sus dinamicas.

Recibido: agosto 22, 2012

Aceptado: octubre 1, 2012

Agradecimientos

Los autores expresan su agradecimiento a los revisores anonimos del manuscrito, a Wilmar Bolivar y a Laura A. Rengifo por sus comentarios y sugerencias al documento. Al departamento de Biologia de la Universidad del Valle, a Oscar Murillo por su asesoria en el analisis de datos. Finalmente, a los Ecoparques Rio Pance y Ecoparque de las Garzas por permitirnos realizar la toma de los datos en sus instalaciones.

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Direccion de las Autoras

Angela Maria Mendoza

Estudiante de Maestria en Ciencias Biologicas, Universidad Nacional Autonoma

de Mexico, Morelia - Mexico

am.mendozah@gmail.com

Maria Isabel Arce-Plata

Estudiante de Maestria en Biometria, Universidad de Buenos Aires,

Buenos Aires - Argentina

mi.arceplata@gmail.com
Tabla 1. Variacion interindividual dentro de cada poblacion, segun
prueba de Friedman para medidas repetidas. En negrita valores con
significancia estadistica (a = 0.05). La frecuencia maxima de cada
nota esta representada por F1, F2 y F3. La duracion entre frecuencias
corresponde a D1-2 entre la primera y segunda nota y D2-3 entre la
segunda y tercer nota.

       EP                EG                    IN
       Coef    P-Valor   Coef       P-Valor    Coef     P-Valor
F1     0,377   0,01694   0,244      0,53195    0,904    0,00357
F2     0,624   0,0044    0,9        0,14475    0,91*    0,00011
F3     0,428   0,005     0,468      0,00285    0,88     0,00001
Dl-2   0,311   0,13278   Z:1,82**   0,068704   0,891*   0,0008
D2-3   0,085   0,61494   0,1        0,8964     0,84*    0,00022

       PA
       Coef    P-Valor
F1     0,028   0,84
F2     0,584   0,00055
F3     0,784   0,00003
Dl-2   0,524   0,00129
D2-3   0,868   0,00001

**[flecha distra] Wilcoxon
*[flecha distra] 3 individuos

Tabla 2. Diferencias en el canto entre poblaciones, a partir
de las pruebas de ANOVA. En negrita valores con significancia
estadistica (a = 0.05).

          F1        F2        F3        D1-2      D2-3

F         5,89360   6,54900   2,27630   0,60148   2,87430
p-valor   0,01035   0,00716   0,13190   0^634     0,08039

Tabla 3. Diferencias entre localidades arrojadas
por la prueba de Tukey para las variables FI
(encima de la diagonal y F2 (debajo de la diagonal)

     IN         EG         EP         PA

IN              0,021234   0,046441   P,92P221
EG   P,46P448              P,968464   P,P63347
EP   0,004582   P,P61881              P,l33922
PA   P,338884   P,994646   P,P93548

Tabla 4. Componentes de los factores en el ACP
que separaron las localidades en dos grupos.

Variable   Factor 1   Factor 2   Factor 3
           (44.8%)    (27.7%)    (17.6%)

F1           35.10       0.94       0.47
F2           30.52       6.51       4.40
F3           19.94      32.45       5.85
D1-2         10.24       0.15      86.60
D2-3          4.20      59.95       2.68
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Author:Mendoza, Angela Maria; Arce-Plata, Maria Isabel
Publication:Revista de Ciencias
Date:Dec 1, 2012
Words:3963
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