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Anotaciones de la ecologia alimentaria de monos aulladores negros en un fragmento con condiciones de hacinamiento (Balancan, Tabasco, Mexico).

Annotations on the feeding ecology of black howler monkeys in an overcrowded fragment in Balancan, Tabasco, Mexico

Anotacoes sobre a ecologia alimentar de bugios num fragmento superlotado (Balancan, Tabasco, Mexico)

Introduccion

De las tres especies de primates que se encuentran en Mexico: Ateles geoffroyi, Alouatta palliata mexicana y Alouatta pigra, es este ultimo (tambien conocido como mono aullador negro) quien tiene el 80% de su distribucion en este pais; sin embargo, es la menos investigada (1). De esta especie, se ha estudiado su alimentacion (2-5), especificamente su comportamiento alimenticio y dieta (6, 7). Silver y colaboradores (3) encontraron que la dieta del mono aullador negro durante un ano de estudio en Belice estuvo compuesta principalmente por frutos. Los autores concluyeron que la dieta frugivora se debe a que el sitio de estudio presenta gran numero de especies del genero Ficus, que es el recurso principal de muchos frugivoros. Los Ficus poseen fructificacion asincronica durante todo el ano, lo que proporciona una fuente constante de alimento.

El unico estudio realizado en Mexico (5) en la zona de Balancan (Tabasco) muestra el comportamiento alimentario, el uso y preferencia de especies vegetales de una tropa en un ciclo anual completo. Se reconocio que A. pigra es flexible respecto al consumo de diferentes especies de plantas en diferentes tipos de habitat (3, 5, 8) y para cada especie prefiere un item en particular (3, 5). Esto hace que en ocasiones su desplazamiento y gasto energetico este relacionado con la busqueda de su recurso alimenticio preferido (3, 5, 9, 10). Sin embargo, tiene caracteristicas y estrategias que minimizan el costo de consumir sus alimentos preferidos (9), lo cual muestra la plasticidad que tiene el genero en cuanto a su comportamiento alimenticio (3, 5, 9, 10).

En el estado de Tabasco (sur de Mexico) A. pigra se encuentra en peligro por actividades antropicas como la tala y la conversion del bosque en pastizales para forrajeo por parte del ganado. Esto no solo reduce su habitat, sino que genera un mosaico de bosques en diferentes estados sucesionales (11). La fragmentacion hace que los individuos cambien sus patrones de actividad y limita el uso de los recursos que estan distribuidos en la matriz (12). En algunos casos, los individuos se ven confinados en fragmentos pequenos, lo que reduce la cantidad de alimento disponible y los fuerza a desplazarse entre fragmentos y hacer uso del suelo (10). La fragmentacion tambien deja arboles aislados que pueden ser usados para alimentarse y como puente entre fragmentos que estan muy alejados (10).

Este trabajo busca hacer un aporte al conocimiento del comportamiento del mono aullador negro confinado en un remanente boscoso de 0,1 hectareas en estado sucesional. Se describe la dieta y la actividad de A. pigra en un fragmento con condiciones de hacinamiento (area reducida, escasas especies para alimentacion, arboles dispersos, presencia de ganado y humanos) en la temporada de lluvias.

Materiales y metodos

Este estudio se realizo en la rancheria Laguna Colorada, Balancan, Tabasco, Mexico (N 7[grados]43', W 91[grados]30'). El fragmento de estudio tenia un tamano de 0,1 hectareas, con diferentes composiciones en la matriz (arboles dispersos, cercos vivos, alambre de puas, pastizales, huertos) (Figura 1). El promedio de temperatura anual es de 28 [grados]C y el clima es calido humedo con tres estaciones: nortes, secas y lluvias (mayo a octubre, precipitacion media anual de 178 milimetros (5). El presente estudio se hizo en el mes de septiembre de 2009, el cual presenta la mayor precipitacion de todo el ano (5).

En trabajos previos se hizo un diagnostico de la vegetacion presente en el area de estudio (6, 11). En dichos trabajos se encontraron 14 especies de arboles, herbaceas (n = 3), arbustos (n = 2) y enredaderas; ademas, se definieron tres tipos de estratos arboreos: alto ([mayor que o igual a] 15,1 m), medio (3,0115,0 m) y bajo (0-3,0 m) (5, 10). Estos mismos parametros fueron tomados en este estudio.

El grupo de estudio estaba conformado por una pareja adulta y un infante de dos anos de edad, los cuales se localizaron en el fragmento. Posteriormente, se establecieron los dormitorios que mas usaban. La identificacion de los individuos se realizo por sus caracteristicas fisicas, como rasgos faciales, cicatrices y pigmentacion escrotal. En virtud de la realizacion de una investigacion en curso los individuos ya se habian habituado a la presencia del observador.

Se muestrearon nueve dias en un ciclo diario completo, con inicio en la manana (7:00-8:00 h) y final en las horas de la tarde (17:00-18:00 h). Para la toma de datos conductuales (locomocion, alimentacion, descanso y vocalizacion) se hizo un muestreo animal focal, alternando cada dos horas la toma de datos. En el caso particular de la categoria alimentacion se hizo el metodo animal focal, tomando los minutos invertidos en el consumo de los items: hoja madura (hojas viejas), hoja joven (hojas nuevas plenamente formadas), retono (brote primordial de la hoja), fruto y tallo.

[FIGURA 1 OMITIR]

Ademas, se tomaron datos ad libitum, en caso de que se presentara un comportamiento no incluido en las categorias establecidas y para describir el uso del suelo. El inicio de las observaciones fue intercalado diariamente para que el numero de horas muestreadas fuera igual y a fin de cubrir todos los rangos horarios para cada individuo.

Se hizo la prueba estadistica Kruskall-Wallis para establecer diferencias significativas en el consumo de especies vegetales y el tiempo invertido items consumidos por la tropa estudiada. Ademas, se evaluo si existian diferencias significativas en el uso de las especies de arboles en donde los individuos realizaron sus actividades.

Resultados

El tiempo total de observacion del grupo fue de 81 horas y diez minutos. De este tiempo, 12 horas y 48 minutos fueron invertidas en alimentacion (15,97%). Se dedico 78,02% del tiempo al descanso, 4,47% a la locomocion y 1,4% a la vocalizacion. Sumando todas las actividades registradas (locomocion, alimentacion, descanso y vocalizacion), el grupo utilizo en diferente proporcion 14 especies de arboles (X2 = 9,01. g.l. = 13. p = 0,005), de las cuales la mas utilizada fue Spondias mombin (36 horas, 45%), seguida de Guazuma ulmifolia (17 horas, 21%) (Tabla 1). El estrato que mas utilizaron fue el alto (65,49%), seguido del medio (33,28%), bajo (0,71%) y el suelo (0,52%).

De las 14 especies usadas, cuatro fueron utilizadas para desplazamiento y descanso (Bixa Orellana, Persea americana, Sabal mexicana y Mangifera indica), y se evidencio el consumo de diez especies. El tiempo de inversion en alimentacion fue diferente para estas ([X.sup.2] = 8,45. g.l. = 9. p = 0,004). Se observo que los monos se alimentaron de cinco partes vegetales. El mayor porcentaje de consumo fue para frutos maduros (55%), seguido de hoja joven (21%), tallo (17%), hoja madura (6%), y el menor consumo fue de retono (1%); se hallaron diferencias significativas en el consumo de estos vegetales ([X.sup.2] = 9,488. g.l. = 4. p = 0,006).

El jobo (S. mombin) fue el arbol mas usado en alimentacion (61%), seguido del guasimo (G. ulmifolia) con 16% de tiempo invertido. Las otras especies fueron consumidas en menor medida y en porcentajes equitativos. De estas dos especies de arboles se consumieron diferentes partes vegetales (Figura 2).

El grupo establecio una sola ruta de forrajeo, con pocas variantes. Los individuos utilizaron los mismos arboles cada vez que se desplazaron al sitio de forrajeo y generalmente consumieron el mismo arbol, S. mombin, que fue en el que mas tiempo de alimentacion invirtieron. Ademas, se reportaron 15 eventos de uso del suelo donde hubo recorridos de hasta 35 metros y en varios de dichos eventos se tomo el mismo camino por dicho estrato. En todos los casos se desplazaron en busca de un arbol de S. mombin que estaba aislado a sesenta metros del fragmento; este era uno de los tres que estaban en fructificacion en el lugar y fue en el que mas tiempo de alimentacion invirtieron (59% de todos los arboles de alimentacion).

Discusion

Aunque el periodo de muestreo fue corto, los resultados obtenidos en este estudio para la dieta de aulladores negros en mes de lluvias coincidieron con lo encontrado por Silver y colaboradores (3), Pozo-Montuy y Serio-Silva (5). El tiempo invertido en las actividades registradas tambien fue similar al reportado en los anteriores estudios (3, 5, 7) y se evidenciaron altos niveles de inactividad, previamente atribuidos a la dieta principalmente folivora tipica del genero Alouatta. Pavelka y Knopff (3), a su vez, mostraron que los monos aulladores negros presentan un alto consumo de hojas, pero muestran una variacion estacional en la ingestion de partes vegetales. En dicho trabajo los meses de alta frugivoria estan relacionados con la estacion de lluvias y alta produccion de frutos, lo que concuerda con los resultados de este estudio, realizado en el mes mas lluvioso, septiembre (3).

El presente estudio reporto un comportamiento caracteristico del habito folivoro-frugivoro de las especies del genero Alouatta. Se ha formulado la hipotesis de que los aulladores consumen hojas jovenes, por su contenido proteico y frutos, como suplemento energetico (13). Dichos frutos poseen carbohidratos no estructurales o lipidos y ademas son una gran fuente de agua a lo largo del ano (9, 13). Los estudios sobre calidad nutricional de alimentos revelan que los frutos presentan mas energia que las hojas jovenes por cada gramo de peso seco (13). Los consumidores primarios diariamente necesitan ingerir cantidades variables de hojas y frutos para tener balanceada la adquisicion de energia y proteina (9, 10, 12-14). El grupo de estudio invirtio mas tiempo consumiendo hojas jovenes que hojas maduras, posiblemente debido a que las primeras poseen un 33% mas de proteinas y un 36% menos de fibras que las segundas (15-17).

Los arboles utilizados para alimentarse tambien fueron usados como dormitorio y sitio de descanso. C. alliodora fue usada para subir al dosel despues de haber bajado al suelo, debido a que el juvenil de esta especie tiene un tronco delgado y con la corteza rugosa. Los frutos que se dan en las diferentes epocas del ano representan un recurso adicional para la dieta de algunos frugivoros, incluyendo los monos aulladores negros (18, 3). En este caso, la unica especie que estaba fructificando en el fragmento boscoso era S. mombin, que solo fructifica en la estacion de lluvias (segun lo informado por los pobladores del lugar), y los individuos unicamente tuvieron oportunidad de obtener frutos de aquel.

El jobo es estacional y altamente sincronico en la produccion de flores y frutos. La produccion de estos se relaciona significativamente con la edad y la talla del arbol (19). El consumo de esta planta se presento en mayor medida en los estratos altos, en comparacion con los inferiores, debido a que la produccion de las infrutescencias se da en el apice de las ramas (19). G. ulmifolia, la segunda especie en importancia de la dieta, se ha reportado como una especie en la cual el consumo de frutos se da en otra epoca (solo fructifica al inicio de la epoca de lluvias y en la estacion seca) (5); por tal motivo, unicamente aporto hojas en la dieta del aullador negro en epoca de lluvias.

Los monos no utilizaron uniformemente su entorno, lo que se vio condicionado por las fuentes de alimento. El movimiento del grupo estuvo en funcion de la ubicacion de los arboles, viajando diferentes distancias hasta llegar a ellos. El grupo establecio una sola ruta de forrajeo, con pocas variantes. Esto posiblemente se debe a la forma del fragmento, que obligaba a los individuos a pasar por el mismo espacio. Los tres arboles de S. mombin adultos estaban dispersos en lugares diferentes; uno de ellos estaba aislado y la tropa bajo al suelo 15 veces (10% del tiempo de la locomocion/estrato) para poder llegar a el. Esto demuestra la necesidad de bajar al suelo para poder llegar a un lugar de alimentacion que supla sus necesidades energeticas, ya que los individuos se alimentaron la mayoria de las veces de este arbol aislado.

Conclusion

Pese a que el presente estudio solo abarco un mes de muestreo, la baja variedad de plantas en la dieta se puede atribuir a que el fragmento no presentaba gran diversidad floristica en comparacion con otros sitios (observacion personal). Esto se debe a la perturbacion antropica que soporta el area. S. mombin y G. ulmifolia cumplen un papel muy importante en la dieta de los monos aulladores negros, suministrando frutos, hojas jovenes y tallos en la temporada de lluvias y en condicion de hacinamiento. Ademas, se observa la flexibilidad que tienen los aulladores para sobrevivir en fragmentos pequenos (0,1 ha). Es el caso de este trabajo, en donde el uso del estrato "suelo" fue una alternativa para llegar a alimentarse de otros arboles, los cuales quiza ayudan a la incorporacion de energia para poder suplir las necesidades en este tipo de escenarios.

Agradecimientos

A la familia Pozo-Montuy por su compania en campo. A los pobladores de las fincas, Sr. Jose M. Garcia Gonzalez y Sr. Leonides Juarez, por su amabilidad. Y al Instituto de Ecologia A.C. por permitir alianzas para formar estudiantes.

Financiacion

El proyecto ha sido financiado por la beca de doctorado otorgada a Pozo-Montuy por parte del Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia y, por otra parte, al Instituto de Ecologia AC por el otorgamiento de equipo y facilidades para la estancia y transporte en la localidad.

Conflicto de intereses

No existen conflictos de interes en la realizacion de este trabajo.

Referencias

(1.) Rivera A, Calme S. Forest Fragmentation and its Effects on the Feeding Ecology of Black Howlers (Alouatta pigra) from the Calakmul Area in Mexico. En: Estrada A, Garber P, Pavelka M, Luecke L, editores. New perspectives in the Study of Mesoamerican Primates. USA: Springer; 2006, pp. 189-14.

(2.) Baumgarten A. Caracteristicas poblacionales y uso de habitat del mono aullador negro (Alouatta pigra) en

la zona de influencia del Parque Nacional Laguna de Lachua, Alta Verapaz, Guatemala. Trabajo de grado de Maestria, Universidad de San Carlos, Guatemala, 2000, 59 p. (no publicada) En: Pozo-Montuy G, Serio-Silva JC. Comportamiento alimentario de Monos aulladores negros (Alouattapigra Lawrence, Cebidae) en habitat fragmentado en Balancan, Tabasco, Mexico. Acta Zoologica Mexicana 2006; 22 (3): 53-66.

(3.) Silver S, Ostro L, Yeager C. Horwich R. Feeding Ecology of the Black Howler Monkey (Alouattapigra) in Northern Belize. American Journal of Primatology 1998; 45: 263-79.

(4.) Silver S, Ostro L, Yeager C, Dierenfeld E. Phytochemical and Mineral Components of Foods Consumed by Black Howler Monkeys (Alouatta pigra) at Two Sitesin Belize. Zoo Biology. 2000; 19: 95-09.

(5.) Pozo-Montuy G, Serio-Silva JC. Comportamiento alimentario de monos aulladores negros (Alouatta pigra Lawrence, Cebidae) en habitat fragmentado en Balancan, Tabasco, Mexico. Acta Zoologica Mexicana 2006; 22 (3): 53-66.

(6.) Barrueta T. Reconocimiento demografico y dieta de Alouatta pigra en un fragmento de selva en el Tormento, Campeche, Mexico. Trabajo de grado de Maestria, El Colegio de la Frontera Sur, Mexico; 2003, 49 p.

(7.) Pavelka M, Knopff K. Diet and Activity in Black Howler Monkeys (Alouattapigra) in Southern Belize: Does Degree of Frugivory Influence Activity Level? Primates. 2004; 45: 105-11.

(8.) Van-Belle S, Estrada A. Demographic Features of Alouatta Pigra Populations in Extensive and Fragment Forest. En: Estrada A, Garber P, Pavelka M, Luecke L, editores. New Perspectives in the Study of Mesoamerican Primates. USA: Springer; 2006, pp. 121-42.

(9.) Milton K. The Foraging Strategy of Howler Monkeys: A Study in Primate Economics. First edition. New York, USA: Columbia University Press; 1980.

(10.) Pozo-Montuy G, Serio-Silva JC. Movement and Resource Use by a Group of Alouatta pigra in a Forest Fragment in Balancan, Mexico. Primates. 2007; 48: 102-07.

(11.) Glander K. Dispersal Patterns in Costa Rican Mantled Howling Monkeys. International Journal of Primatology. 1992 13(4): 415-36.

(12.) Pozo-Montuy G, Serio-Silva JC, Bonilla-Sanchez Y, Bynum N, Landgrave R. Current Status of the Habitat and Population of the Black Howler Monkey (Alouatta pigra) in Balancan, Tabasco, Mexico. American Journal of Primatology. 2008; 70: 1169-76.

(13.) Serio-Silva JC, Rico-Gray V, Hernandez-Salazar LT, Espinosa-Gomez R. The Role of Ficus (Moraceae) in the Diet and Nutrition of a Troop of Mexican Howler Monkeys, Alouatta Palliata Mexicana, Released on an Island in Southern Veracruz, Mexico. Journal of Tropical Ecology. 2002; 18: 913-28.

(14.) Gautier-Hion A, Duplantier J, Quris R, Ferr F, Sourd C, Decoux J, Dubost G. Fruit Characters as a Basis of Fruit Choice and Seed Dispersal in a Tropical Forest Vertebrate Community. Oecologia. 1985; 65: 324-37.

(15.) Glander K. Habitat Description and Resource Utilization: A Preliminary Report on Mantled Howling Monkeys Ecology. En: Tuttle R, editor. Socioecology and Physical of Primates. The Hague, Holanda: Mouton; 1975; pp. 37-57.

(16.) Estrada A. Resource use by Howler Monkeys (Alouatta Palliata) in the Rain Forest of Los Tuxtlas, Veracruz, Mexico. International Journal of Primatology. 1984; 5: 105-31.

(17.) Fuentes E, Estrada A, Franco B, Magana M, Decena Y, Munoz D, Garcia Y. Reporte preliminar sobre el uso de recursos alimenticios por una tropa de monos aulladores, Alouatta palliata, en el parque la venta, Tabasco, Mexico. Neotropical Primates 2003; 11(1): 24-29.

(18.) Gautier-Hion A, Michaloud G. Are Figs Always Keystone Resources for Tropical Frugivorous Vertebrates? A Test in Gabon. Ecology. 1989; 70 (6): 1826-33.

(19.) Adler G, Kielpinski K. Reproductive Phenology of a Tropical Canopy Tree, Spondias Mombin. Biotropica. 2000; 32 (4a): 686-92.

John Aristizabal-Borja [1], Gilberto Pozo-Montuy [2], Jairo Perez-Torres [1], Juan Carlos Serio-Silva [3]

[1] Laboratorio de Ecologia Funcional, Unidad de Ecologia y Sistematica (UNESIS), Pontificia Universidad Javeriana, Bogota, D.C.,Colombia. [2] Instituto de Neuroetologia-Universidad Veracruzana, Veracruz, Mexico. [3] Instituto de Ecologia A. C., Red de Biologia y Conservacion de Vertebrados, Veracruz, Mexico.

* john.aristizabal@javeriana.edu.co

Recibido: 05-04-2011; Aceptado:10-08-2011
Tabla 1. Especies registradas en el fragmento con el porcentaje
de tiempo invertido en todo el muestreo y partes consumidas
(Hoja: H, Fruto: F, Tallo: T).

Especie                    Nombre comun   % Tiempo     Parte
                                          invertido   Consumida

Bixa Orellana                Achiote        0,21          -
Persea americana             Aguacate       6,55          -
Clitostema binatum            Bejuco        0,50          H
Cordia alliodora              Bojon         12,77         H
Acacia angustisima           Cantemo        1,79          H
Ormosia macrocalyx         Caracolillo      1,85          H
Cecropia obtusifolia         Cecropia       0,46          H
Acacia cornigera            Cornesuelo      0,04          -
Sabal mexicana                Guano         0,21          -
Guazuma ulmifolia            Guasimo        21,35       T, H
Lonchocarpus hondurensis      Gusano        3,76        T, H
Spondias mombin                Jobo         44,91         F
Mangifera indica              Mango         1,19          H
Enterolobium cyclocarpum      Pichi         4,43        T, H

Figura 2. Porcentaje de consumo de partes vegetales para S. mombin
(izquierda) y para G. ulmifolia (derecha).

Fruto Maduro   91%
Hoha Joven      8%
Hoja Adulta     1%

Hoha Joven      6%
Hoja Adulta     6%
Retono          1%
Tallo          87%

Nota: Tabla derivada de grafico segmentado.
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Title Annotation:Comunicacion corta
Author:Aristizabal-Borja, John; Pozo-Montuy, Gilberto; Perez-Torres, Jairo; Serio-Silva, Juan Carlos
Publication:Revista Universitas Scientarum
Article Type:Report
Date:May 1, 2011
Words:3338
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