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Anatomia de seis especies de helechos del genero Dryopteris (Dryopteridaceae) de Mexico.

RESUMEN

Se estudio la anatomia del rizoma y hoja de especies mexicanas de Dryopteris Adans. Y se comparo con la informacion disponible para Dryopteridaceae y otras familias de helechos en busca de caracteres anatomicos con valor diagnostico. La anatomia de rizoma, peciolo y lamina es similar en las especies del complejo Dryopteris patula. Las celulas con pared engrosada, no lignificada y en forma de casquete o de "U" presentes alrededor de las meristelas corresponden a colenquima, a diferencia de lo informado para otras familias de helechos. Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl. se distingue anatomicamente de las otras especies estudiadas por presentar un mayor numero de capas de esclerenquima y de meristelas en el peciolo, ademas de carecer de nidos de esclereidas en el rizoma. Dryopteris rossii y D. maxonii se caracterizan por la presencia de cristales en la periferia de los nidos en el rizoma. Las glandulas en la lamina estan ausentes en D. maxonii y D. wallichiana.

Palabras clave: anatomia, lamina, Dryopteris, Dryopteridaceae, Mexico, rizoma, peciolo.

Abstract: Anatomy of six species of Dryopteris ferns (Dryopteridaceae) from Mexico. Rhizome and foliar anatomy of the Mexican Dryopteris Adans. species were studied and compared with other Dryopteridaceae and other fern families to identify anatomical features with diagnostic value. The anatomy of rhizome, stipe, and blade is similar in species of the Dryopteris patula complex. The cells with un-lignified, thickened wall, with cap or U-shape around the meristeles belong to the collenchyma, in contrast with other fern families. Dryopteris wallichiana (Spreng.) Hyl. is anatomically distinguished from the other studied species by having more layers of sclerenchyma and meristeles on the stipe, and by the lack of sclereid nests on the rhizome. Dryopteris rossii C. Chr. and D. maxonii Underw. & C. Chr. are characterized by the presence of crystals on the periphery of rhizome nests. D. maxonni and D. wallichiana lack blade glands. Rev. Biol. Trop. 54 (4): 1157-1169. Epub 2006 Dec. 15.

Key words: anatomy, blade, Dryopteris, Dryopteridaceae, Mexico, rhizome, stipe.

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Los estudios anatomicos de pteridofitas han permitido comparar y separar familias, generos y especies (Ogura 1972, Lin y DeVol 1977, 1978, Moran 1987). White (1974) menciona la importancia de investigar la anatomia de los helechos enfocada a los meristemos del vastago, tejido vascular y tipos de estela, asi como la ontogenia de los estomas. Para el rizoma la presencia o ausencia de nidos de esclereidas, las meristelas rodeadas o no por una banda esclerosada y la presencia de celulas de mucilago son caracteres importantes para distinguir entre especies (Sen y Mittra 1966, Zlotnik 1991, Pacheco y Moran 1999). Otros autores han encontrado caracteres anatomicos diagnosticos en el peciolo como son el numero, forma, arreglo y configuracion del xilema de las meristelas y la presencia de la banda esclerosada alrededor de estos. En la lamina se considera, para distinguir entre especies la forma y tamano de las celulas epidermicas; los tipos de estomas, su posicion, tamano y abundancia; la composicion del mesofilo y la presencia de colenquima asociado a las meristelas (Riba 1967, Velasco 1971, Lin y DeVol 1977, 1978, Velasquez 1983, Moran 1987, Saiki et al. 1988, Guantay y Hernandez 1990, Kramer y Green 1990, Zlotnik 1991, Herrera 1993, Aguilar et al. 1994, Perez-Garcia et al. 1995, Zavaro et al. 1995, Mendoza et al. 1998, Zhang y Nooteboom 1998, Silva et al. 2001). Recientemente, la microscopia electronica de barrido permitio reconocer la presencia de elementos de vaso en algunas familias, generos y especies de helechos (Carlquist y Schneider 1997, 1999, 2000, 2001, Li et al. 1999, Schneider y Carlquist 1998a, b, c, 1999a, b, 2000).

En la familia Dryopteridaceae se ha estudiado la anatomia del tallo (rizoma) y es descrita como dictiostela al igual que en Davalliaceae y Lomariopsidaceae (Kramer y Green 1990). Ademas, Li et al. (2000) citan elementos de vasos en las raices y el rizoma de Dryopteris crassirhizoma Nakai, 1920.

En Mexico, el genero Dryopteris Adans., 1763 esta representado por 12 especies (Riba y Perez-Garcia 1999). En el genero se reconocen varios complejos, uno de ellos es el complejo Dryopteris patula (Sw.) Underw., 1893. Recientemente Mickel y Smith (2004) senalan que D. rosea (Fourn.) Mickel & Beitel, 1988, es sinonimo de D. cinnamomea (Cav.) C. Chr., 1911; sin embargo, Hernandez (2003) muestra con base en un analisis de caracteres morfologicos, que las especies del complejo se pueden separar como validas. Las especies de Dryopteris habitan bosques de encino, pino-encino, pino y otras coniferas, mesofilo de montana y tropical caducifolio, asi como matorral subtropical. Crecen en suelos rocosos de origen volcanico, oscuro arcilloso con abundante materia organica y poco profundos, en altitudes que van desde los 1 010 hasta 3 100 msnm. Generalmente estan asociadas con Elaphoglossum Schott ex J. Sm., 1841, Selaginella P. Beauv., 1804 y liquenes (Rzedowski 1978, Tryon y Tryon 1982). Los estudios monograficos del genero Dryopteris y floristicos en Mexico detallan los caracteres morfologicos vegetativos y reproductivos (Knobloch y Correll 1962, Smith 1981, Mickel y Beitel 1988, Diaz-Barriga y Palacios-Rios 1992, Mickel 1992, Palacios-Rios 1992, Moran 1995, Riba y Perez-Garcia 1999), pero no presentan atributos anatomicos que permitan comparar las especies presentes en Mexico. El objetivo del presente estudio fue comparar la anatomia del rizoma, peciolo y lamina de seis especies de Dryopteris en Mexico, en busca de caracteres diagnosticos con valor taxonomico para la delimitacion de las especies del complejo Dryopteris patula y ademas cotejar los caracteres anatomicos de Dryopteris con los de otros generos de Dryopteridaceae y otras familias de pteridofitas.

MATERIALES Y METODOS

Parte del material estudiado se recolecto en los estados de Guerrero, Estado de Mexico, Michoacan, Morelos y Veracruz (V. Hernandez et al. ejemplares depositados en CHAPA), el resto procede de ejemplares de diferentes herbarios (Cuadro 1). El material vivo se separo en rizoma, peciolo y lamina y se fijaron en FAA (formaldehido, acido acetico glacial y alcohol etilico). El material de herbario (peciolo, lamina) se hidrato en una solucion de NaOH al 5 % por 5 min y despues se coloco en FAA durante 24 h.

Se realizaron cortes transversales a mano del peciolo y la mitad de los cortes se aclararon con hipoclorito de sodio (cloro comercial al 50 %) para eliminar los contenidos. Todos los cortes se deshidrataron en concentraciones de alcohol etilico (50, 70, 95 %), se tineron con safranina-verde fijo y montaron en resina sintetica. Ademas, se realizaron cortes de la lamina y el peciolo de material herborizado; este material se deshidrato en un cambiador automatico Leica TP1020 y se incluyo en parafina. Una vez incluidos en parafina se hicieron cortes transversales y paradermales en un microtomo rotatorio a 12 [micron]m de grosor, se tineron con safranina-verde fijo y montaron en resina sintetica (Johansen 1940). Los cortes transversales de rizoma (material recolectado) se efectuaron en el microtomo de deslizamiento a un grosor de 80 [micron]m; una parte de los cortes se aclararon con hipoclorito de sodio (cloro comercial al 50 %) durante 24 h, se tineron y montaron con la misma tecnica usada para los cortes de peciolo. En cuanto a la lamina del material recolectado, esta se corto en el microtomo rotatorio a un grosor de 20 [micron]m. Una parte de los cortes se montaron sin tenir en gelatina glicerinada y la otra parte se deshidrato, tino y monto con la tecnica ya mencionada.

La pinna basal se diafanizo con NaOH al 5 % durante 24-48 h y con hipoclorito de sodio (cloro comercial al 50 %) por 15 min, hasta eliminar por completo los pigmentos. Se deshidrato y tino con safranina en alcohol al 95 % durante 15 min, se continuo la deshidratacion con alcohol absoluto por 10 min, xileno-aceite de clavo (2:1) por 1 h y xileno puro por 2 h para montar en resina sintetica (Gardner 1975, D'Ambrogio 1986).

Para la elaboracion de las descripciones anatomicas del rizoma, peciolo y lamina, se generaron y cuantificaron caracteres del tejido dermico, fundamental y vascular. En el peciolo se cuantifico el largo y ancho de las celulas epidermicas, el ancho y largo de las celulas del esclerenquima y el numero de estratos; ademas se conto el numero de meristelas y el numero de hileras de celulas del periciclo. En la lamina se midieron las glandulas, el largo de las celulas oclusivas y se conto el numero de hileras de parenquima en empalizada y esponjoso. Se hicieron 20 mediciones o conteos por caracter senalado por individuo, con la ayuda del programa Image Pro-Plus[R] version 3.1 adaptado a una camara de video Hitachi KP-D51 y a un microscopio Olympus BX50. Unicamente se sintetizan los valores cuantitativos a traves de la media o la moda, debido a que el numero de muestra fue escaso y no permitio realizar ningun analisis estadistico. La terminologia utilizada en las descripciones se baso en la literatura revisada para pteridofitas (Sen y Mittra 1966, Ogura 1972, Lin y DeVol 1977, 1978, Sen y Hennipman 1981, Zlotnik 1991, Herrera 1993).

RESULTADOS

Descripcion anatomica del rizoma: La epidermis es simple con celulas de diferente forma, desde cuadrada, rectangular a poligonal. Las especies D. cinnamomea, D. patula, D. rosea y D. rossii C. Chr., 1922 presentan glandulas y escamas en el margen; sin embargo, D. maxonii Underw. & C. Chr., 1911 y D. wallichiana (Spreng.) Hyl., 1953 carecen de glandulas. La corteza primaria esta constituida por parenquima y grupos de esclereidas denominados nidos (Fig. 1). Las celulas del parenquima son isodiametricas con paredes delgadas y pequenos espacios intercelulares y comunmente con contenidos de color oscuro. Los nidos de esclereidas sin espacios intercelulares entre ellas caracterizan a D. cinnamomea y D. rosea (Fig. 2), mientras que en D. patula se observan espacios intercelulares abundantes. Se detectaron cristales en la periferia de los nidos de esclereidas en D. rossii y D. maxonii (Fig. 3) y en D. wallichiana no se observaron los nidos de esclereidas. La estela es del tipo dictiostela; el numero de meristelas es seis en D. rosea y nueve en D. maxonii (Cuadro 2). Alrededor de las meristelas se presenta la endodermis, distintiva por las celulas rectangulares y la banda de Caspari en sus paredes radiales. La estela esta formada por el periciclo con un maximo de tres hileras de celulas (Cuadro 2), el xilema esta constituido por elementos vaso y el floema por celulas pequenas y parenquima floematico con contenidos oscuros, taninos.

[FIGURA 1-3 OMITIR]

Descripcion anatomica de peciolo: El peciolo es cilindrico con un surco en la cara adaxial que se prolonga hacia el raquis (Fig. 4), con escamas en la base y con glandulas, excepto en D. maxonii y D. wallichiana. En el corte transversal, la cuticula es delgada y lisa en todas las especies estudiadas. La epidermis es simple (Fig. 5), con celulas de pared delgada, cuadradas a rectangulares que varian en D. patula de 6-17 [micron]m de longitud por 6-20 [micron]m de ancho hasta 11-34 [micron]m de longitud por 11-29 [micron]m de ancho en D. rossii (Cuadro 3).

[FIGURA 4-5 OMITIR]

La corteza esta compuesta por esclerenquima y parenquima (Fig. 5). En la parte externa subyacente a la epidermis se observa el esclerenquima, constituido de varias hileras de celulas que fluctuan de cuatro en D. cinnamomea y D. rosea hasta nueve en D. wallichiana (Cuadro 3); de forma cuadrada, pentagonal a poligonal, con paredes gruesas y sin espacios intercelulares. Las celulas del parenquima son isodiametricas con paredes delgadas y se observan espacios intercelulares pequenos. La parte mas interna de la corteza se diferencia en una banda, donde los engrosamientos en las celulas de esta, pueden ser en la pared periclinal en forma de casquete y en otras celulas el engrosamiento se extiende hacia las paredes anticlinales en forma de "U" (Fig. 6). Esta banda uniseriada es distintiva por los depositos color marron en la pared engrosada no lignificada (Fig. 7). La endodermis se caracteriza por la forma de las celulas rectangulares con la banda de Caspari en sus paredes radiales (Fig. 6). El periciclo se constituye por uno a tres estratos de celulas en cinco especies y solo D. rossii presenta de una a dos hileras de celulas (Cuadro 3) y con paredes delgadas. El numero de meristelas varia a lo largo del peciolo; por ejemplo en D. cinnamomea se presentan de tres a cuatro en la base y dos hacia el raquis (Cuadro 3). El arreglo de las meristelas adquiere forma de arco, con los haces de mayor tamano hacia la cara adaxial y entre ellos los pequenos. En las meristelas de mayor tamano el xilema termina en un gancho curvado hacia adentro, denominado hipocampo. Los elementos de vasos con punteaduras escalariformes; el floema se constituye de celulas pequenas, con grosor de pared primaria diferente y algunas con contenidos oscuros en el lumen celular. La anatomia del raquis es muy parecida a lo anteriormente descrito; sin embargo, el numero de las meristelas se reduce en todas las especies estudiadas. Algunas veces estos se fusionan como es el caso de D. rossii que puede presentar dos o tres.

[FIGURA 6-7 OMITIR]

Patron de venacion y anatomia foliar: El patron de venacion es libre, la vena principal o costa central y las venas secundarias se distinguen por sus diferencias en espesor; las secundarias se bifurcan dos a tres veces terminando muy cerca del margen. La posicion de los soros es submarginal y se encuentran en la parte media de las venas. La lamina en vista superficial (corte paradermal) tiene las paredes de las celulas epidermicas onduladas (Fig. 8). Los estomas son del tipo polocitico, porque las celulas oclusivas tienen una celula subsidiaria en forma de herradura en todas las especies estudiadas (Fig. 9). Sin embargo, hay una amplia variacion en el tamano de las celulas oclusivas, en D. wallichiana de 34-52 [micron]m y D. cinnamomea de 53-73 [micron]m (Cuadro 4). En ambas caras se observan glandulas en las especies D. cinnamomea, D. patula, D. rosea y D. rossii, pero estas no se detectaron en D. maxonii y D. wallichiana.

[FIGURA 8-9 OMITIR]

En corte transversal la epidermis de ambas caras tiene celulas de forma cuadrada a rectangular y con paredes delgadas; los estomas hipostomaticos son elevados, con la excepcion de D. patula y D. rosea. El mesofilo esta constituido por parenquima en empalizada y esponjoso (Fig. 10). El primero presenta celulas de forma irregular con abundantes cloroplastos y el numero de estratos varia de dos en cinco especies a tres en D. wallichiana (Cuadro 4). El parenquima esponjoso se distingue por presentar celulas de forma irregular con espacios intercelulares grandes (Fig. 10), el numero de hileras varia de dos en D. rosea a cuatro en D. rossii y D. wallichiana (Cuadro 4). El haz vascular de la vena principal y las celulas asociadas a este son muy parecidas al arreglo descrito en el peciolo con una banda de celulas con paredes engrosadas color marron; endodermis, periciclo, xilema y floema. Ademas se observo colenquima formado por dos a tres hileras cerca a la vena principal (Fig. 11).

[FIGURA 10-11 OMITIR]

DISCUSION

La anatomia del rizoma, peciolo y lamina resulto ser similar en las seis especies, con algunas excepciones. Respecto a la anatomia del rizoma, D. wallichiana se distingue del resto de las especies estudiadas por la ausencia de nidos de esclereidas en este; mientras D. rossii y D. maxonii se separan por presentar cristales en la periferia de los nidos de esclereidas. Estos caracteres aparentemente podrian ser importantes para delimitar grupos de especies, por lo que se recomienda continuar el estudio anatomico del rizoma de las especies del genero Dryopteris y otros generos de la familia Dryopteridaceae. Los nidos de esclereidas en el rizoma tambien se han observado en especies del genero Campyloneurum C. Presl, 1836 (Zlotnik 1991).

La forma, numero y arreglo de los haces vasculares del peciolo son caracteres importantes para la identificacion de familias, generos y especies de helechos (Lin y DeVol 1977, 1978). Ogura (1972) propuso una clasificacion del tipo estelar para peciolo y raquis; y de acuerdo con esta, el genero Dryopteris presenta el tipo Aspidium. Este tipo consiste de mas de tres meristelas arreglados en forma de arco, los dos haces mas grandes orientados hacia la cara adaxial y el xilema es de la forma hipocampo con la terminacion curvada en gancho; mientras que los otros haces mas pequenos son circulares o elipticos como se observo en las seis especies estudiadas. Ademas del genero Dryopteris la estela de tipo Aspidium se encuentra en los generos Blechnum L., 1753 y Polystichum Roth, 1799. A pesar de la variacion en el numero meristelas en las especies de Dryopteris, esta permitio delimitar entre especies; por ejemplo D. wallichiana presenta ocho a nueve meristelas en la base y siete hacia el raquis y puede separarse de las otras cinco especies estudiadas con un menor numero de meristelas, por ejemplo en D. cinnamomea con tres a cuatro en la base y dos hacia el raquis. Ademas, la familia Dryopteridaceae se caracteriza por presentar tres o mas meristelas. Este caracter permite separarla de las familias Aspleniaceae, Athyriaceae y Thelypteridaceae que solo tienen dos meristelas (Pacheco y Lorea 1985, Palacios-Rios 1992). De acuerdo con Moran (1987), el arreglo de las meristelas es distinto en los generos de Dryopteridaceae; por ejemplo en Cyrtomium C. Presl, 1930, Dryopteris y Polystichum muestran forma de "C"; este arreglo se confirmo en las especies estudiadas de Dryopteris; mientras en Polybotrya Humb. & Bonpl. ex Willd., 1810 es muy semejante a la forma de hongo con la base hacia la cara adaxial. En este ultimo genero tambien el numero de meristelas es mayor a tres. Una variacion similar se ha informado para los generos Marattia Sw., 1788 (Velasco 1971), Tectaria Cav., 1799 (Velasquez 1983) y Cheilanthes Sw., 1867 (Herrera 1993).

Las seis especies de Dryopteris presentaron en el peciolo y la lamina una banda alrededor de las meristelas. Las celulas de esta banda tuvieron paredes engrosadas de color marron en cortes no aclarados; sin embargo, en los cortes donde este contenido se elimino, se aprecio solo la pared engrosada formando un casquete o en "U". En el genero Tectaria la banda se describe como una hilera de la corteza interna con engrosamientos en las paredes radiales (Velasquez 1983), por lo que difiere de lo observado en las especies de Dryopteris donde se encontraron arreglados en forma de "casquete" o en "U". Posiblemente la composicion de esta pared sea exclusivamente celulosica debido a que se tino de verde con la doble tincion safranina-verde fijo. En la literatura se denomina a esta banda, vaina, anillo o banda esclerosada o esclerotica (Ogura 1972, Lin y DeVol 1977, 1978, Velasquez 1983, Zlotnik 1991). Considerando que en las especies estudiadas de Dryopteris las paredes de las celulas no estuvieron lignificadas no se debe emplear el termino esclerosada para denominar la banda. Ogura (1972) senala que esta banda es una vaina de soporte y la considera como tejido mecanico alrededor de las meristelas del rizoma y peciolo, por estar constituida por esclereidas con paredes gruesas de color marron. La banda conservo las paredes no lignificadas en Dryopteris, por ello se interpreto como colenquima, contribuyendo al sosten y proporcionando flexibilidad al peciolo y lamina (Esau 1976, Niklas 1992); seria interesante confirmar la presencia de colenquima en otras especies de helechos, debido a que tambien la banda se ha observado en las familias Blechnaceae, Davalliaceae, Polypodiaceae, Oleandraceae (Lin y DeVol 1977, 1978) y Lomariopsidaceae (Rojas, en prep.). Los contenidos color marron en la celulas de la banda se observaron en las seis especies estudiadas y, seguramente, corresponden a los taninos descritos para otras especies de pteridofitas (Bell 1951). A pesar de pertenecer a la familia Dryopteridaceae el genero Polybotrya no presenta esta banda en el peciolo y la lamina; sin embargo, Moran (1987) menciona la presencia de un anillo o vaina de esclerenquima formado por varias hileras de fibras en el rizoma y las raices de Polybotrya. En las especies estudiadas de Dryopteris no se observo dicha banda asociada a las meristelas en el rizoma. Por lo anterior, puede senalarse que la banda es comun en la familia Dryopteridaceae; sin embargo, esto no significa que todos los generos y todos los organos de la planta la presentan. Se sugiere estudiar la anatomia de los seis taxa restantes de Dryopteris en Mexico y de otras regiones para corroborar su presencia en los diferentes organos.

Las especies estudiadas de Dryopteris presentaron un patron de venacion libre y simple semejante a Marattia y Cheilanthes (Velasco 1971, Herrera

1993); sin embargo, en los generos Campyloneurum, Microgramma C. Presl, 1836, Niphidium J. Sm., 1875 y Pleopeltis Humb. & Bonpl. ex Willd., 1810, la venacion es reticulada con areolas (Zlotnik 1991) y en Polybotrya puede ser libre o anastomosada (Moran 1987). El mesofilo estuvo formado por parenquima en empalizada y esponjoso en las especies estudiadas, similar a lo informado para especies de Marattia, Pleopeltis, Cheilanthes, Elaphoglossum y Woodwardia J. E. Sm., 1793 (Velasco 1971, Lucansky 1981, Zlotnik 1991, Guantay y Hernandez 1990, Herrera 1993). En los helechos acuaticos los espacios intercelulares suelen ser mas grandes y abundantes; a veces las celulas del parenquima en empalizada tienen forma de "H" y en el esponjoso las celulas son redondas; en otras especies solo se menciona como mesofilo (Ogura 1972). La anatomia de la lamina de las especies de Dryopteris estudiadas es diferente a la del genero Polybotrya donde el parenquima en empalizada esta ausente, solo presenta celulas de parenquima cilindricas y grandes espacios intercelulares; en el lado adaxial tiene brazos de colenquima (Moran 1987); en los generos Campyloneurum, Microgramma, Niphidium y Tectaria solo tienen parenquima esponjoso (Velasquez 1983, Zlotnik 1991). Se confirma la presencia de colenquima en la lamina de las especies de Dryopteris, cerca de la vena principal en el cara abaxial. En Asplenium L., 1753, el colenquima se informo tambien alrededor de las venas, formando una conexion con la hipodermis (Chaerle y Viane 2004).

En conclusion, los caracteres anatomicos de rizoma, peciolo y lamina de las seis especies de Dryopteris resultaron ser homogeneos y proporcionan por si mismos poca informacion para separar las especies. Sin embargo, las diferencias anatomicas encontradas en los dos organos deberan corroborarse al estudiar en otras especies del genero Dryopteris tanto a nivel nacional como mundial para confirmar valor diagnostico.

AGRADECIMIENTOS

Se agradece a los curadores de CHAPA, ENCB, IEB, MEXU por permitirnos remover material para realizar este estudio. Al CONACyT por la beca otorgada a VHH (No. de registro: 162688) para realizar estudios de Maestria y al Colegio de Postgraduados por las facilidades. A Rene Hernandez-Gomez, Pedro Franco H., Enrique Martinez V., Valentin J. Reyes H. y Cesareo Catalan-Hevaristico por su valiosa ayuda en la recolecta de campo y a dos revisores anonimos por sus comentarios favorables y sugerencias.

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Victoria Hernandez (1), Teresa Terrazas (1) & Guillermo Angeles (2)

(1) Colegio de Postgraduados, Programa de Botanica, Montecillo, 56230. Estado de Mexico, Mexico. winchi@colpos.mx

(2) Instituto de Ecologia, A.C., Departamento Productos Forestales Km. 2.5 antigua carretera a Coatepec No. 351, Congregacion El Haya, Xalapa 91070, Veracruz, Mexico

Recibido 13-I-2003. Corregido 27-XI-2005. Aceptado 02-V-2006.
CUADRO 1
Material estudiado de seis especies de Dryopteris. Colector(es),
estado de origen y herbario

TABLE 1
Material studied of six species of Dryopteris. Collector(s), state of
origin, and herbarium

Especies        Colector (es)              Estado             Herbario

D. Cinnamomea   R. McVaugh y W.N.          Aguascalientes     IEB
  (Cav.)          Koelz 214
  C. Chr.       R. Spellenberg y D.        Chihuahua          MEXU
                  Jewell s.n.
                A.Mondragon 200            Distrito Federal   MEXU
                F. Garcia 39               Distrito Federal   ENCB
                Y. Herrera y J. Rze-       Durango            ENCB
                  dowski 142
                V. Hernandez y E.          Estado de Mexico   CHAPA
                  Martinez 371
                J.D. Galvan                Guanajuato         ENCB
                D.E. Breedlove 39287       Jalisco            MEXU
                V. Hernandez y S.          Michoacan          CHAPA
                  Zamudio 446
                Almazan et al. 820         Michoacan          IEB
                E. Callejas et al. 41      Morelos            MEXU
                G. Flores, R. Ramirez y    Nayarit            MEXU
                  O. Tellez 2203
                C.R. Orcutt 3995           Puebla             MEXU
                A. Sharp 441655            Puebla             MEXU
                J. Rzedowski 45740         Queretaro          MEXU
                E. Arguelles 1714          Queretaro          MEXU
                T.R. van Devender et       Sonora             MEXU
                  al. 98-1038
                V. Hernandez et al. 347    Veracruz           CHAPA

D. maxonii      V. Hernandez y E.          Estado de Mexico   CHAPA
  Underw. &       Martinez 357
  C. Chr.

D. patula       E. Ventura A. y E.         Chiapas            ENCB
  (Sw.)           Lopez 2560
  Underw.       V. Hernandez y E.          Estado de Mexico   CHAPA
                  Martinez 368
                J.R. Perez 2a              Guanajuato         IEB
                J.T. Mickel 1260           Oaxaca             ENCB
                V. Hernandez y P.F.        Veracruz           CHAPA
                  Franco 460
                V. Hernandez et al.        Veracruz           CHAPA
                  340, 348

D. rosea (E.    V. Hernandez et al. 430,   429 Guerrero       CHAPA
  Fourn.)         441, 440, 428,
  Mickel &      J. Rzedowski 18525         Guerrero           ENCB
  Beitel        F. Lorea 2496              Guerrero           IEB
                H. Diaz-Barriga 6425       Michoacan          IEB
                J.T. Mickel y S.W.         Oaxaca             MEXU
                  Leonard 4428A
                V. Hernandez et al. 338    Veracruz           CHAPA

D. rossii       V. Hernandez y E.          Estado de Mexico   CHAPA
  C. Chr.         Martinez 354
                V. Hernandez y E.          Estado de Mexico   CHAPA
                  Martinez 395
                F. Lorea 4681              Guerrero           IEB
                V. Hernandez et al. 438    Guerrero           CHAPA
                V. Hernandez et al. 439    Guerrero           CHAPA
                J.A. Garcia 5456           Jalisco            ENCB
                V. Hernandez y S.          Michoacan          CHAPA
                  Zamudio 459
                V. Hernandez y S.          Michoacan          CHAPA
                  Zamudio 444, 448
                C. Feddema 2661            Nayarit            ENCB

D. wallic-      V. Hernandez et al. 419    Guerrero           CHAPA
  hiana         V. Hernandez et al. 334a   Veracruz           CHAPA
  (Spreng.)     V. Hernandez et al. 336    Veracruz           CHAPA
  Hyl.

CUADRO 2
Caracteres anatomicos del rizoma en las especies estudiadas de
Dryopteris

TABLE 2
Rhizome anatomical features of the species of Dryopteris studied

Caracteres/Especie                 D. cinnamomea    D. maxonii

Numero de hileras del periciclo       (2)-3            1-(3)

Numero de meristelas                  (6)-7           (9)-10

Nidos de esclereidas                    Si              Si

Cristales alrededor de los nidos        No              Si
de esclereidas

Caracteres/Especie                  D. patula        D. rosea

Numero de hileras del periciclo       (2)-3            1-(2)

Numero de meristelas                  (6)-7              6

Nidos de esclereidas                    Si              Si

Cristales alrededor de los nidos        No              No
de esclereidas

Caracteres/Especie                  D. rossii      D. wallichiana

Numero de hileras del periciclo       1-(2)            2-(3)

Numero de meristelas                  7-(8)            (8)-9

Nidos de esclereidas                    Si              No

Cristales alrededor de los nidos        Si              No
de esclereidas

Se representa la moda entre parentesis. / The mode is represented in
parenthesis.

CUADRO 3
Caracteres anatomicos del peciolo de las especies de Dryopteris

TABLE 3
Anatomical features of the stipe in Dryopteris species

Caracteres/Especie               D. cinnamomea         D. maxonii

Largo y ancho de las celulas     9-18 X 11-21          6-18 X 7-22
epidermicas ([micron]m)

Numero de hileras del               2-(4)-6              (6)-10
esclerenquima

Largo y ancho de las celulas     8-19 X 12-30          8-19 X 9-26
del esclerenquima ([micron]m)

Numero de meristelas                b= 3-4,               b= 7,
                                  m= 3, r= 2           m= 5, r= 5

Numero de hileras del                 1-3                  1-2
periciclo

Caracteres/Especie                 D. patula            D. rosea

Largo y ancho de las celulas      6-17 X 6-20         9-25 X 12-41
epidermicas ([micron]m)

Numero de hileras del               3-(6)-7               (4)-7
esclerenquima

Largo y ancho de las celulas      8-18 X 8-24         12-40 X 23-50
del esclerenquima ([micro]m)

Numero de meristelas                b= 5-7,              b= 5-6,
                                  m= 5, r= 3           m= 4, r= 3

Numero de hileras del                 1-3                  1-3
periciclo

Caracteres/Especie                 D. rossii         D. wallichiana

Largo y ancho de las celulas     11-34 X 11-29         9-14 X 9-19
epidermicas ([micron]m)

Numero de hileras del               4-(5)-8              (9)-11
esclerenquima

Largo y ancho de las celulas     13-28 X 12-42         7-13 X 8-19
del esclerenquima ([micro]m)

Numero de meristelas                b= 5-7,              b= 8-9
                                 m= 4, r= 2-3         m= 7-8, r= 7

Numero de hileras del                 1-2                  1-3
periciclo

b= base, m= media y r= cerca del raquis; se representa la moda entre
parentesis.

b= base, m= median and r= near rachis; the mode is represented in
parenthesis.

CUADRO 4
Caracteres anatomicos de la lamina foliar de las especies de Dryopteris

TABLE 4
Anatomical features of the foliar blade in Dryopteris species

Caracteres/Especie                D. Cinnamomea       D. Patula

Numero de capas del parenquima          2                 2
en empalizada

Numero de capas del parenquima        2-(3)             2-(3)
esponjoso

Tamano de glandulas ([micron]m)       60-86             52- 89

Tamano de celulas                     53-73             43-71
oclusivas ([micron]m)

Estomas elevados                        Si                No

Caracteres/Especie                   D. rosea         D. rossii

Numero de capas del parenquima        (2)-3               2
en empalizada

Numero de capas del parenquima          2               3-(4)
esponjoso

Tamano de glandulas ([micron]m)       46-80             54-81

Tamano de celulas                     38-63             38-67
oclusivas ([micron]m)

Estomas elevados                        No                Si

Caracteres/Especie                  D. maxonii      D. wallichiana

Numero de capas del parenquima        (2)-3             (3)-4
en empalizada

Numero de capas del parenquima          3                 4
esponjoso

Tamano de glandulas ([micron]m)      ausentes          ausentes

Tamano de celulas                     39-51             34-52
oclusivas ([micron]m)

Estomas elevados                        Si                Si

Se representa la moda entre parentesis. / The mode is represented in
parenthesis.
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Author:Hernandez, Victoria; Terrazas, Teresa; Angeles, Guillermo
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Dec 1, 2006
Words:6584
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