Printer Friendly

Alta prevalencia de anticuerpos contra Bartonella y Babesia microti en poblaciones rurales y urbanas en dos provincias de Cordoba, Colombia.

RESUMEN

Objetivo Establecer la seroprevalencia contra Bartonella henselae, Bartonella quintana y Babesia microti, en poblaciones expuestas y no expuestas a animales domesticos del sector agropecuario en el departamento de Cordoba-Colombia.

Metodos Se analizaron 80 sueros de personas de una muestra no probabilistica de de los municipios de Monteria y Cerete del departamento de Cordoba, Colombia. La presencia de anticuerpos sericos IgG especificos anti-Bartonella henselae, Bartonella quintana y Babesia microti se llevo a cabo por la tecnica de inmunofluorescencia indirecta (IFI), utilizando el kit (Focus Technologies, Cypres, Ca, USA).

Resultados Se encontro una seroprevalencia total de anticuerpos IgG anti-bartonella de 48,7 % (39/80), de los cuales el 77 % fueron hombres. Para Bartonella quintana la seropositividad fue de 45 % (36/80), para Bartonella henselae fue de 30 % (24/80) y en 26,2 % se hallaron anticuerpos para ambas especies. Para Babesia microti la seroprevalencia fue de 30,6 % (23/80), en la cual el 65 % fueron hombres.

Conclusion La alta seroprevalencia de Bartonella y Babesia encontrada demuestra una infeccion subestimada en Colombia. Las autoridades sanitarias y el personal medico de la Costa Caribe de Colombia, deberian tomar decisiones con los datos obtenidos para vigilar la distribucion, propagacion e identificacion de las poblaciones humanas en riesgo de contraer infecciones por estos microorganismos y ademas para orientar el diagnostico y poder desarrollar estrategias de prevencion adecuadas para estas enfermedades.

Palabras Clave: Bartonella, Babesia microti, Colombia, Enfermedad por aranazo de gato (fuente: DeCS, BIREME).

A high prevalence of antibodies against Bartonella and Babesia microti has been found in villages and urban populations in Cordoba, Colombia

ABSTRACT

Objective Establishing seroprevalence against Bartonella and Babesia microti in a rural population exposed and/or non-exposed to domestic animals in Cordoba, Colombia.

Methodology Sera samples taken from 80 people from Monteria and Cerete (Cordoba department) were analysed; the population sample was chosen by non-probabilistic means. Anti-Bartonella and Babesia microti were detected by indirect immunofluorescence (IFI), (Focus Technologies, Cypres, CA, USA).

Results Total anti-bartonella IgG seroprevalence was 48,7 % (39/80), 77 % being male and 23 % female. Bartonella quintana seropositivity was 45 % (36/80) and Bartonella henselae seropositivity 30 % (24/80); 21 of these individuals (26,2 %) had antibodies to both bartonellas. Babesia microti seroprevelence was 30,6 % (23/80), 65 % being male patients.

Conclusions High Bartonella and Babesia seroprevelence showed that infection levels had been underestimated in Colombia. Medical and sanitary authorities on the Caribbean coast of Colombia must take measures for monitoring the distribution, propagation and identification of human populations at risk of contracting infection by these micro-organisms and also orientate diagnosis and enable suitable prevention strategies to be developed for these diseases.

Key Words: Bartonella, Babesia microti, Colombia, cat scratch disease (source: MeSH, NLM).

**********

La enfermedad del aranazo del gato (EAG), la angiomatosis bacilar (AB) y la babesiosis no son patologias de declaracion obligatoria en Colombia, por lo que su impacto en salud publica no se ha podido determinar, Ademas, no existen estudios en Colombia de seroprevalencia y de casos que demuestren la carga real de estas enfermedades en el pais.

La enfermedad del aranazo del gato (EAG) es la manifestacion clinica mas frecuente de las infecciones causadas por Bartonella henselae, transmitida por aranazos y mordeduras de gatos (1). Bartonella quintana agente causal de la fiebre de las trincheras, bacteremias, endocarditis y de la angiomatosis bacilar es transmitido solo al hombre por piojos humanos (2). Ambas especies mantienen similitudes geneticas, usan a los mamiferos como reservorios, infectan a los mismos tipos de celulas (endoteliales y eritrocitos) y producen cambios vasculoproliferativos en los pacientes inmunodeprimidos Sin embargo, existen diferencias en el reservorio, B. quintana usa solo al hombre y B. henselae utiliza al gato (2). Por otra parte, la babesiosis es considerada como una zoonosis emergente, de distribucion mundial, causada por un parasito intraeritrocitico del genero Babesia, Babesia microti, es trasmitido a los humanos principalmente por el genero de garrapatas Ixodes y en menor proporcion por transfusiones sanguineas (3). La babesiosis es causada por varias especies del genero Babesia que afectan diferentes animales domesticos y salvajes, asi como al hombre. Las especies que mas provocan afecciones en el hombre son: B. microti, B. bovis, B. divergens y B. bigemina (4). Se ha demostrado que Babesia bovis, divergens y bigemina afectan mas a pacientes esplenectomizados, ancianos e inmunosuprimidos, mientras Babesia microti se presenta mas en personas inmunocompetentes (3).

Colombia, posee caracteristicas geoclimaticas para que ocurra la interaccion parasito-vector-huesped, debido a la masiva infestacion de vectores (garrapatas) que se encuentran distribuidos en la mayoria de las zonas geograficas del pais y en el departamento de Cordoba; esta zona reune las condiciones propicias que contribuyen al mantenimiento del ciclo biologico de muchas enfermedades transmitidas por estos artropodos.

El objetivo de este estudio fue el de determinar la prevalencia de anticuerpos IgG anti-Bartonella henselae, Bartonella quintana y Babesia microti, en poblaciones de la provincia de Cordoba, expuestas y no expuestas a animales domesticos del sector agropecuario en el departamento de Cordoba.

MATERIALES Y METODOS

Poblacion y muestra. La poblacion la constituyeron los habitantes de los municipios de Monteria y Cerete del Departamento de Cordoba Colombia, de los cuales se tomo una muestra no probabilistica de personas residentes tanto en el sector rural como urbano. Monteria tiene una poblacion urbana y rural de 272 479 y 75 689 respectivamente mientras que el municipio de Cerete cuenta con una poblacion urbana de 55 459 y rural de 35 049. Ochenta sujetos aceptaron participar en el estudio.

Recoleccion de los datos. A todas los sujetos se les aplico una encuesta epidemiologica que indago sobre aspectos como edad, sexo, antecedentes clinicos, sintomas y factores de riesgo asociados a la transmision de estos microorganismos como convivencia permanente con animales domesticos, picaduras por garrapatas, mordeduras o aranazos de gatos, esplenectomia, uso de medicamentos, ocupacion y viajes al exterior durante los ultimos anos.

Metodos serologicos. A cada participante se le extrajo 10 ml de sangre venosa para la deteccion de anticuerpos. Se establecio la presencia de anticuerpos sericos IgG especificos anti-Bartonella henselae, Bartonella quintana y Babesia microti por la tecnica de inmunofluorescencia indirecta (IFI), utilizando la prueba de Focus Technologies, (Cypres, Ca, USA). La seroreactividad se observo en un microscopio de fluorescencia, mediante observacion de fluorescencia verde manzana brillante sobre los bacilos fijados en el portaobjeto. La sensibilidad esperada del ensayo es de 88-95 %, en cada prueba se uso un control negativo y uno positivo. Los procedimientos fueron realizados de acuerdo a las indicaciones del fabricante. Las muestras fueron procesadas en el Laboratorio del Instituto de Investigaciones Biologicas del Tropico, Facultad de Medicina Veterinaria de la Universidad de Cordoba.

Analisis de los resultados. Los datos fueron recolectados mediante un formulario estandarizado y tabulados en una hoja electronica de MS Excel(r).

Aspectos eticos. El estudio aplico las normas para investigacion de riesgo minimo planteadas en Resolucion 8430/93 del Ministerio de Salud y fue aprobado por el Comite de Etica del Instituto de Investigaciones Biologicas del Tropico. Se obtuvo consentimiento oral y/o escrito de los participantes.

RESULTADOS

De los 80 pacientes estudiados, 54 (67,5 %) fueron hombres y 26 mujeres (32,5 %). El rango de edad estuvo entre 15 y 85 anos con una media de 41,9 anos (DE = 17,5). La procedencia de los pacientes fue de los municipios de Monteria (56/80) y Cerete (24/80). En la Tabla 1, se describen las caracteristicas sociodemograficas de la poblacion estudiada y la referencia de sintomas. Se encontro una seroprevalencia total de anticuerpos IgG anti-bartonella de 48,7 % (39 personas), 77 % hombres (30 sujetos) y 23 % mujeres (9 personas). Para Bartonella quintana la seropositividad fue de 45 % (36/80), para Bartonella henselae fue de 30 % (24/80) y veintiuno (26,2 %) tuvieron anticuerpos para ambas especies.

Para Babesia microti la seroprevalencia de IgG anti-babesia fue 30,6 % (23 individuos). La seroprevalencia encontrada en hombres fue de 65 % (15 sujetos), mientras que la seroprevalencia en mujeres fue de 35 % (8 personas).

Se observo que la exposicion a animales domesticos fue del 60 %. (48 individuos) La exposicion y la seropositividad a Bartonella spp y Babesia microti para las personas expuestas a animales y las personas que reportaron no tener contacto permanente con ninguno animal se muestra en la Tabla 2. Entre los individuos que no estuvieron en contacto con animales hubo menos proporcion de seropositivos (Bartonella spp 41 %) y (Babesia microti 26,1 %). El 23 % (19/80) de los pacientes manifestaron haber estado en contacto con por lo menos uno de los factores de riesgo. Las mordeduras o aranazos por gatos, constituyo el factor mas predisponente para la transmision de estos microorganismos ya que de 5 muestras obtenidas 2 resultaron positivas, seguido por las picaduras por pulgas o garrapatas que de cuatro muestras una fue positiva (Tabla 3).

DISCUSION

En Colombia, la EAG y la babesiosis no son enfermedades de notificacion obligatoria, por lo que su relevancia en salud publica nacional no ha sido determinada. La infeccion se ha descrito a nivel mundial y existen algunas encuestas serologicas que informan su prevalencia en diversas poblaciones como la reportada en Alemania 30 % (6) y a la reportada en duenos de gatos en Espana, con 29 % (7).

Estudios realizados por investigadores del Centro de Control de Enfermedades de Atlanta (CDC), EE.UU, han estimado que titulos de IgG especifica anti-Bartonella henselae iguales o mayores a 64 se correlacionan con enfermedad aguda, ya que se encuentran en mas del 85 % de los casos clinicos sintomaticos de EAG y solo en 3 % de los controles sanos (1). Por ello, en ese pais, se considera que la presencia de IgG anti- Bartonella henselae en titulo de 64 en un sujeto sin manifestaciones clinicas de EAG es indicativo de exposicion previa a la bacteria y es por tanto, el nivel de corte usado para estudios de seroprevalencia.

Bartonella quintana, transmitida por piojos (Pediculus humanus) es el agente historico de la fiebre de las trincheras que se estima que infecto a mas de 1 millon de personas durante de la primera guerra mundial y que ultimamente ha sido asociado con endocarditis, fiebre y bacteriemia asintomatica en pacientes inmunocompetentes e inmunocomprometidos (8). Nuestros resultados para B. quintana (45 %) son altos comparados con estudios serologicos realizados en poblaciones sanas de Brasil y Grecia donde tuvieron seroprevalencias de 12,8 % (9) y 15 % (10) respectivamente.

Los resultados obtenidos por nosotros son comparables con los estudios realizados en indigentes en Tokio, Japon, donde el 57 % (86/151) de los indigentes tuvieron titulos de anticuerpos positivos de 1:128. En ese mismo estudio se analizo a una poblacion de donadores de sangre y se encontro una seroprevalencia de 51 % (101/200) (8). Brouqui, en un hospital de Francia reporto una alta seroprevalencia en indigentes del 30 % (11). Recientemente, Smith reporto un 10 % en Los Angeles (12).

Entre los factores de riesgos asociados a la bartonellosis estan los aranazos por gatos. De los 5 sujetos que reportaron aranazos por gatos, el 40 % (2/5) tuvieron anticuerpos IgG anti- Bartonella. Sin embargo, se ha documentado personas infectadas con Bartonella spp que solo han tenido contacto con perros (13). En nuestro estudio, de los 47 sujetos en contacto con animales, 16 solo presentaron contacto con perros, y en estos la seropositividad fue de 37,5 % (6/16). Aunque existio seropositividad en sujetos en contacto permanente con animales, no se encontraron diferencias significativas de seropositividad entre las personas que estuvieron en contactos con animales 46,8 % (22/47) y las personas que no tuvieron en contacto 48,4 % (16/33), igual como lo reporto Sander en un estudio realizado en Alemania (6). En nuestro caso esto se debe, a que la poblacion cordobesa vive en areas semi-urbanas por ser una zona de gran actividad agropecuaria y el contacto a los vectores es permanente. Por otra parte, la babesiosis es una enfermedad tipicamente transmitida por garrapatas, La mayoria de los estudios de prevalencia de babesiosis en humanos han sido llevados a cabo en Norte America y poco se conoce acerca de la prevalencia de esta enfermedad en otras areas. En los Estados Unidos, la gran parte de casos son debidos a Babesia microti, un parasito de pequenos roedores, particularmente el raton de patas blancas Peromyscus leucopus, transmitido por la garrapata Ixodes scapularis. La infeccion se considera endemica en la region costera noreste de EEUU (14).

La seroprevalencia de Babesia encontrada en este estudio, 30,6 % es alta comparada por la encontrada por Foppa en Suiza, seroprevalencia del 1,5 % (16), Walory en Polonia quien reporto prevalencias de 1,4 % de B. microti (15), Bronsdon en Europa seroprevalencias de 4 % (17) y de 11, 5 % seroprevalencia reportada por Hunfeld de pacientes expuestos a picaduras por garrapatas en Alemania (18).

En Colombia solo se han realizados estudios tendientes al diagnostico inmunologico y microscopico de Babesia bigemina y Babesia bovis, Rios (19). Este es el primer reporte serologico de B. microti en el la region caribe. Tal vez una de las razones por la cual en el pais no se tiene evidencia clinica reportada de la enfermedad por este microorganismo se debe a que en la mayoria de los casos de B. microti usualmente se resuelven sin tratamiento (3).

La sintomatologia reportada por los sujetos incluidos en el estudio mostro que 13,7 % (11/80) de los sujetos reportaron cefalea, otros sintomas fueron: fiebre 2,5 % (2/80) y mareos 2,5 % (2/80). Ningun paciente describio linfadenopatia regional que es signo clinico mas indicativo de la EAG. Esta presentacion clinica observada en este estudio no es la caracteristica de los pacientes con enfermedad por aranazo de gato, angiomatosis bacilar, fiebre de las trincheras como lo reportan otros autores (20) y por babesiosis (14,15).

En consideracion al diagnostico de EAG y babesiosis es necesario mejorar el conocimiento de estas infecciones en Colombia. Es sabido que el diagnostico, de estas patologias es dificil ya que Bartonella es un genero de dificil y lento crecimiento en cultivos y el exito del aislamiento es posible si la muestra es recogida en etapas tempranas de la enfermedad (13). El diagnostico clinico y de laboratorio de Babesiosis es tambien dificil, por lo que las tecnicas de inmunofluorescencia se convierten en una herramienta util para el diagnostico temprano de estas patologias en el laboratorio clinico.

Aunque la muestra analizada no es representativa de la poblacion, con base en los resultados obtenidos en este estudio preliminar, seria importante ampliar este tipo de estudios a otras poblaciones humanas y animales en estas provincias de Cordoba y el caribe Colombiano. La alta seroprevalencia encontrada para cada uno de los microorganismos estudiados Bartonella quintana 45 %, Bartonella henselae 30 % y Babesia microti 30,6 %, demuestra por primera vez en Colombia un importante problema de salud publica subestimado.

REFERENCIAS

(1.) Ferres M, Abarca K, Prado P, Montecinos L, Navarrete M, Vial PA. Prevalencia de anticuerpos contra Bartonella hensalae en ninos, en adolescentes y en una poblacion de riesgo ocupacional en Chile. Rev Med Chile 2006; 134: 863-867.

(2.) Alsmark CM, Frank AC, Karlberg EO, Legault BA, Ardell DH, Canback B, et al. The louse-borne human pathogen Bartonella Quintana is a genomic derivative of the zoonotic agent Bartonella henselae. Proc Natl Acad USA 2004; 101: 9716-9721.

(3.) Homer MJ, Aguilar-Delfin I, Telford III SR, Krause PJ, Persing DH. Babesiosis. Clin Microbiol Rev 2000; 13: 451-469.

(4.) Suarez M, Alonso M, Pelaez R, Sanchez B, Bravo J, Sanchez A. Pesquisaje de Babesia en trabajadores agropecuarios y donantes en la provincia de Ciego de Avila. Rev Cubana Med Trop 1997; 49: 130-135.

(5.) World medical association declaration of Helsinki. Ethical principles for medical research involving human subjects, WMA general asambly, tokio, octubre 2004. [Internet]. Disponible en: http://www.wma.net/e/policy/b3.htm. Consultado: abril de 2005.

(6.) Sander A, Possel M, Oberle K, Bredt W. Seroprevalence of antibodies to Bartonella hensalae in patients with cat scratch disease and healthy controls: evaluation and comparison of two commercial serological test. Clin Diagn Lab Immunol 1998; 5: 486-490.

(7.) Blanco JR, Oteo JA, Martinez V, Ramalle E, Garcia A, Ibarra V. Seroepidemiology of Bartonella henselae infection in a risk group. Rev Clin Esp 1998; 198: 805-809.

(8.) Seki N, Sasaki T, Sawabe K, Sasaki T, Matsuoka M, Arakawa Y, et al. Epidemiological studies on Bartonella quintana infections among homeless people in Tokyo, Japan. Jpn J Infect Dis 2006; 59: 31-35.

(9.) Costa PSG, Brigatte ME, Greco BD. Antibodies to Rickettsia rickettsii, Rickettsia typhi, Coxiella burnetii, Bartonella henselae, Bartonella quintana, and Ehrlichia chaffeensis among healthy population in Minas Gerais, Brazil. Mem Inst Oswaldo Cruz 2005; 100: 853-859.

(10.) Tea A, Alexiou-Daniel S, Diza AE, Antonadis A. Ocurrence of Bartonella henselae and Bartonella quintana a healthy greek population. Am J Trop Med Hyg 2003; 68: 554-556.

(11.) Brouqui P, Lascola B, Roux V, Raoult D. Chronic Bartonella quintana bacteremia in homeless patients. N Engl J Med 1999; 340: 184-189.

(12.) Smith HM, Reporter R, Rood MP, Linscott AJ, Mascola LM, Hogrefe W, et al. Prevalence study of antibody to ratborne pathogens and other agents among patients using a free clinic in downtown Los Angeles. J Infect Dis 2002; 186: 1673-1676.

(13.) Huarcaya E, Maguina C, Merello J, Cok J, Birtles R, Infante B, et al. A prospective study of Cat-Scratch Disease in Lima-Peru. Rev Inst Med Trop Sao Paulo 2002; 44:325-330.

(14.) Herwaldt BL, Caccio S, Gherlinzoni F, Aspock H, Slemenda SB, Piccaluga P, Martinelli G, et al. Molecular characterization of a non-Babesia divergens organism causing zoonotic babesiosis in Europe. Emerg Infect Dis 2003; 9: 942-948.

(15.) Walory J, Bukowska B, Grzesiowski P, Czarnecka I, Paluchowska E, Zabielski S, et al. Prevalence of antibodies against Anaplasma phagocytophilum, Babesia microti, Borrelia burgdorferi in adults in North-Eastern Poland. Pol Merkur Lekarski 2005; 19: 754-757.

(16.) Foppa IM, Krause PJ, Spielman A, Goethert H, Gern L, Brand B, et al. Entomologic and serologic evidence of zoonotic transmission of Babesia microti, eastern Swizerland. Emerg Infect Dis. 2002; 8: 722-726.

(17.) Bronsdon MA, Homer MJ, Magera JM, Harrison C, Andrews RG, Bielitzki JT, et al. Detection of enzootic babesiosis in baboons (Papio cynocephalus) and phylogenetic evidence supporting synonymy of the genera Entopolypoides and Babesia. J. Clin. Microbiol 1999; 37: 1548-1553.

(18.) Hunfeld KP, Lambert A, Kampen H, Albert S, Epe C, Brade V, et al. Seroprevalence of Babesia Infections in Humans Exposed to Ticks in Midwestern Germany. J. Clin. Microbiol 2002; 40: 243-2436.

(19.) Rios L, Alvarez G, Blair S. Serological and parasitological study and report of the first case of human babesiosis in Colombia. Rev Soc Bras Med Trop 2003; 36: 493498.

(20.) Valdesoiro L, Pineda V, Martin C, Sanfeliu I, Cabezas RM, Sanchez M. Abscesos esplenicos y enfermedad por aranazos de gato. An Esp Pediatr 2001; 55: 365368.

Francisco Buelvas [1], Nelson Alvis [2], Indira Buelvas [1], Jorge Miranda [1] y Salim Mattar [1]

[1] Universidad de Cordoba, Instituto de Investigaciones Biologicas del Tropico. Facultad de Medicina Veterinaria. Monteria, Cordoba, Colombia. buelvasfrancisco@hotmail.com, jorgemire@hotmail.com, indirab65@yahoo.es, mattarsalim@hotmail.com

[2] Universidad de Cartagena, Departamento de Investigaciones Economicas y Sociales. E-mail: nalvis@yahoo.com

Recibido 6 Marzo 2007/Enviado para Modificacion 2 Diciembre 2007/Aceptado 17 Enero 2008
Tabla 1. Caracteristicas sociodemograficas de la poblacion estudiada

                                             Total
                                             n (%
Caracteristicas      Mujer      Hombre     del total)

Procedencia
Cerete             7 (29,2)    17 (70,8)   24 (30,0)
* Rural              (0,0)     8 (100,0)    8 (10,0)
* Urbana           7 (43,8)    9 (56,3)    113 (20,0)
Monteria           19 (33,9)   37 (66,1)   56 (70,0)
* Rural            3 (16,7)    15 (83,3)   18 (22,5)
* Urbana           16 (42,1)   22 (57,9)   38 (47,5)
Ocupacion
Agricultor         3 (11,5)    23 (88,5)   26 (32,5)
Otros oficios       1 (5,0)    19 (95,0)   20 (25,0)
Ama de casa        14 (93,3)    1 (6,7)    15 (18,8)
Estudiante         7 (46,7)    8 (53,3)    15 (18,8)
Profesional        1 (25,0)    3 (75,0)     4 (5,0)
Sintomas
Ninguno            16 (25,4)   47 (74,6)   63 (78,8)
Cefalea            5 (62, 5)   3 (37,5)     8 (10,0)
Cefalea, mareo     2 (66,7)    1 (33,3)     3 (3,7)
Mareo              1 (50,0)    1 (50,0)     2 (2,4)
Otros (fiebre)     2 (50,0)    2 (50,0)     4 (5,1)
TOTAL              26 (32,5}   54 (67,5)   80 (100,0)

Tabla 2. Seroreactividad y exposicion a animales
domesticos de las personas estudiadas

Animales               Mujeres      Hombres       Total
                        n (%)        n (%)        n (%)

Ninguno                7 (21,9}    25 (78,1)     32 (40)
Bovino, gato, perro    5 (31,3)    11 (68,8)     16 {20)
Bovino, perro          4 (26,7)    11 (73,3)    15 (18,8)
Gato, perro           10 (66,7)     5 (33,3)    15 (18,8)
Bovino                   0,0       1 (100,0)     1 (1,3)
Perro                    0,0       1 (100,0)     1 {1,3)
Total                 26 (32,5)    54 (67,5)    45 (100)

                      Bartonella   B. microti
Animales               spp IgG        IgG
                      positivos    positivos

Ninguno               16 (41,0)     6 (26.1)
Bovino, gato, perro    8 (20,5)     9 (39,1)
Bovino, perro          5 (12.8)     5 (21,7)
Gato, perro            8 (20.5)     3 (13.0)
Bovino                 1 (2,6)      0 (O.0)
Perro                  1 (2,6)      0 (O.0)
Total                  39 (100)     23 (100)

Tabla 3. Prevalencia de factores de riesgo en la
poblacion estudiada

Factor de riesgo            Mujer      Hombre       Total
                            n (%)       n (%)     n = 80 (%)

Paludismo            No   25 (34,7)   47 (65,3    72 (90,0)
                     Si   1 (12,5)     7 (87,5     8 (10,0)

Viajes al exterior   No   25 (31,6)   54 (68,4    79 (98,8)
                     Si   1 (100,0)     (0,0)      1 (1,3)

Aranazos             No   23 (30,7)   52 (69.3    75 (93,8)
                     Si   3 (60,0)     2 (40,0     5 (6,3)

Picadures            No   22 (31,9)   47 (68,1    69 (86,3)
                     Si   4 (36,4)     7 (63,6    11 (13,8)
COPYRIGHT 2008 Universidad Nacional de Colombia, Facultad de Medicina
No portion of this article can be reproduced without the express written permission from the copyright holder.
Copyright 2008 Gale, Cengage Learning. All rights reserved.

Article Details
Printer friendly Cite/link Email Feedback
Author:Buelvas, Francisco; Alvis, Nelson; Buelvas, Indira; Miranda, Jorge; Mattar, Salim
Publication:Revista de Salud Publica
Date:Feb 1, 2008
Words:3832
Previous Article:Percepcion sobre condiciones de trabajo y salud de la poblacion inmigrante Colombiana en Alicante, Espana.
Next Article:Modelos empleados para la toma de decisiones en el cuidado de la salud.
Topics:

Terms of use | Privacy policy | Copyright © 2019 Farlex, Inc. | Feedback | For webmasters