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Actividad ovarica del tepezcuintle Agouti paca (Rodentia: Agoutidae) en cautiverio.

Abstract: Ovarian activity of Agouti paca (Rodentia: Agoutidae) under captivity. The ovarian activity of Agouti paca was characterized by hormonal profiles and ovarian structures. Samples of blood were taken from eight females (seven adults and one juvenile) at the breeding grounds of the Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia in Yucatan, Mexico. Sampling lasted approximately two months and was done every three and six days. Blood was collected from anesthetized animals, and the levels of progesterone (P4) and 17 [beta] estradiol (E2) were analized by radioimmunoassay technique. Macroscopic and microscopic analyses were carried out in ovaries of dead animals. The estrous cycle lasted 29 [+ or -] 8.4 days, levels of 1.61 [+ or -] 0.65 ng/ml for P4 and 39 [+ or -] 24 pg/ml for E2 were observed for a follicular phase, 6.18 [+ or -] 3.70 ng/ml and 29 [+ or -] 16 pg/ml for P4 and E2 respectively in the luteal phase. Statistically significant differences were found between phases for P4 but not for E2. The presence of extragonadal steroids with levels of P4 of 1.9 [+ or -] 0.77 ng/ml and E2 of 22 [+ or -] 17 pg/ml were observed, which are not produced by the effects of managing stress. The changes in the levels of P4 during the cycle are indicators of luteal activity, with the intersticial tissue acting probably as active steroids-producing gland. Follicular growth was observed during the entire cycle. Rev. Biol. Trop. 54 (3): 903-910. Epub 2006 Sept. 29.

Key words: Agouti paca, steroids, estrous cycle, progesterone, estradiol, ovarian activity, hystricomorph.

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Los estudios en Agouti paca que describen el desempeno reproductivo en cautiverio, indican que es una especie que tiene ciclos estrales durante todo el ano y que los principales indicadores reproductivos son: el periodo de gestacion, de aproximadamente 114 dias, con un intervalo de 95 a 157 dias; el tamano de camada, que fluctua entre una y tres crias; y el intervalo entre partos cuyo promedio es de 187 dias con variacion entre 178 y 191 (Sanvicente 1995, Smythe y Brown de Guanti 1995). La informacion sobre la duracion del ciclo estral es variable. Matamoros y Pashov (1984), registraron cinco tipos de ciclo, cuyos periodos se extienden desde 6.8 hasta 37 dias; sin embargo, Fierro y Morales (1995), mencionan un promedio de 31.2 dias con variacion de 18 a 51. Matamoros y Pashov (1984) informaron tres etapas para el ciclo: proestro, estro y posestro, mientras que Fierro y Morales (1995) registraron cuatro: proestro, estro, metaestro y diestro. Ambos trabajos utilizaron exclusivamente la citologia vaginal para describir el ciclo estral. En estos trabajos se indica que es necesario efectuar estudios endocrinologicos para precisar la actividad reproductiva del A. paca, los que aportarian nueva informacion que permitiria utilizarlos como indicadores de la reproduccion, y de esta manera se podria determinar la ciclicidad reproductiva de las hembras, la presencia de anestro fisiologico (como la ocurrencia de la gestacion), o el anestro patologico (representado por la presencia de quistes ovaricos), y con ello tomar medidas apropiadas para realizar un manejo eficiente y seleccionar las hembras reproductoras (Montes 1995).

Los estudios sobre la endocrinologia de la reproduccion del A. paca mencionan que los niveles basales de progesterona varian entre 0.18 y 1.11 ng/ml de plasma sanguineo y los maximos entre 1.79 y 77.27 ng/ml; respecto a 17 [beta] estradiol los niveles basales fluctuan entre 0.0 y 13.64 pg/ml de plasma y, los mas altos entre 23.3 y 155.84 pg/ml (Cabrera y Montes 1999). Mientras que Guimaraes et al. (1999) informan que los niveles sanguineos de progesterona fluctuan entre 1.73 y 1.8 ng/ml durante el estro; de 0.53 a 4.03 ng/ml en metaestro; entre 1.5 y 16.08 ng/ml en diestro y de 0.45 a 3.23 ng/ml en proestro.

El presente trabajo planteo determinar la presencia de esteroides extragonadales, describir los perfiles hormonales de progesterona y 17 [beta] estradiol plasmaticos a lo largo del ciclo y relacionar las estructuras ovaricas con los niveles de progesterona y 17 [beta] estradiol.

MATERIALES Y METODOS

El estudio se efectuo en el estado de Yucatan, Mexico, cuyo clima es calido subhumedo clasificacion [Aw.sub.0] (Garcia 1988), con una temperatura media anual de 26.8[grados]C, la precipitacion pluvial anual de 984 mm y la humedad relativa media anual del 80% (Duch 1988). Se trabajo con un total de ocho hembras A. paca (siete adultas y una juvenil), con un peso promedio de 4.4 kg (minimo de 2.3 y maximo de 6.2 kg) y dos machos castrados, uno con peso de 6 kg y otro con 7.5 kg, todos fueron identificados por medio de tatuaje y se mantuvieron en corrales de 9 [m.sup.2], disponiendo de comedero, bebedero, madriguera y recipiente para excretas. Los ejemplares fueron alimentados diariamente con frutas locales (papaya, naranja, cabalaza) en cantidades de 1.5 kg por animal y recibieron agua para beber a libertad.

La recoleccion de sangre en cada animal se realizo en intervalos de tres y seis dias durante un periodo de dos meses, por medio de puncion cardiaca y yugular (2 a 3 ml/muestra/animal), las muestras sanguineas se depositaron en tubos vacutainer con anticoagulante (solucion acuosa de EDTA al 10%). Previamente, los ejemplares fueron sedados por medio de inyeccion intramuscular, usando una combinacion de hidrocloruro de ketamina (16 mg/kg de peso) y xilazina (3 mg/kg de peso). Las muestras de sangre fueron centrifugadas a 3 000 revoluciones/ min durante 5 min para obtener plasma, el cual fue almacenado a -15[grados]C. En el plasma descongelado se efectuo la medicion de progesterona (P4) y 17 [beta] estradiol (E2) por radioinmunoanalisis (RiA) en fase solida. Se utilizaron dos estuches comerciales de RIA para estimar los niveles de P4 y E2 (immuChem Coated Tube, ICN Pharmaceuticals inc., y Coat-A-Count, Diagnostic Products Co., respectivamente), previamente validados con pruebas de paralelismo y recuperacion (Anonimo 1984) en muestras plasmaticas de A. paca, que contenian cantidades conocidas de esteroides.

Los machos adultos castrados, fueron muestreados semanalmente durante dos meses; tambien se recolectaron dos muestras sanguineas en los mismos animales con una diferencia de tiempo de 40 min. Las muestras de plasma sanguineo se procesaron con los estuches comerciales previamente descritos, para estimar los niveles de P4 y E2.

En las hembras que gestaron durante el estudio, el analisis de los perfiles hormonales se efectuo hasta el momento en que se infirio que ocurrio el reconocimiento de gestacion, este acontecimiento se ubico cuando los niveles de P4 se elevaron sustancialmente sobre los niveles esperados de actividad luteal. Simultaneamente a la toma sanguinea se determino la etapa del ciclo estral por medio de citologia vaginal, segun lo informado por Fierro y Morales (1995).

Se realizaron observaciones macro y microscopicas del aparato reproductor femenino a partir de organos post mortem de cinco hembras que murieron durante el muestreo, debido a paro cardiorespiratorio o hemorragia interna. De estos organos se obtuvieron cortes histologicos previamente incluidos en parafina, tenidos con hematoxilina y eosina y, finalmente montados en laminillas. Posteriormente se realizaron mediciones microscopicas de las estructuras ovaricas. Se utilizo la prueba de T-student para contrastar los niveles de P4 y E2 entre las fases folicular y luteal y de Kruskall-Wallis para comparar los niveles hormonales entre las fases de proestro, estro, metaestro y diestro (Downie y Heath 1986).

RESULTADOS

Se recolectaron en total 109 muestras de sangre. En los machos castrados se obtuvieron 16 muestras, en estos se observaron variaciones individuales en los niveles de P4 y E2, tambien se encontraron fluctuaciones en los niveles de ambos esteroides entre los dos momentos de muestreo, es decir en el intervalo de 40 min; sin embargo, en ningun caso se detectaron diferencias significativas (T-student, p>0.05). El valor medio de P4 en animales castrados fue de 1.95 [+ o -] 0.77 ng/ml y para E2 de 23 [+ o -] 17 pg/ml.

Se observaron cinco ciclos estrales en tres hembras, bajo diferentes esquemas de muestreo (Cuadro 1) y niveles variables de esteroides en las diferentes etapas del ciclo (Cuadro 2); sin embargo, no se encontraron diferencias significativas (Kruskal-Wallis, p>0.05) en los niveles de P4 y E2 entre las cuatro etapas del ciclo estral. Los niveles de esteroides en la fase folicular fueron de 1.6 [+ o -] 0.65 ng/ml y 39 [+ o -] 24 pg/ ml para P4 y E2 respectivamente, en tanto que, para la fase luteal fueron para P4 de 6.2 [+ o -] 3.7 ng/ml y de 29 [+ o -] 16 pg/ml para E2. Se encontraron diferencias (T-student, p<0.05) entre la fase folicular y luteal para P4, pero no entre la fase folicular y luteal para E2. Los perfiles hormonales de las hembras 4, 6, 7 y 8 y su correspondiente etapa del ciclo determinada por citologia vaginal se muestra en la Fig. 1.

[FIGURA 1 OMITIR]

Las hembras 2 (Fig. 2B) y 4 (Fig. 2D) presentaron una proporcion de E2 superior al de P4 caracteristico de un ambiente estrogenico, lo que indica una fase folicular, sin embargo, la hembra 4 presento un cuerpo luteo principal (CLP). En ambos casos se observaron foliculos en diferentes etapas de desarrollo. La hembra 1 presento una proporcion de P4 mayor que E2, indicativo de un ambiente progestageno y por lo tanto de una fase luteal, lo cual va de acuerdo a la presencia de un CLP claramente definido macro y microscopicamente en el ovario derecho (Fig. 2A). Se observo tambien la presencia de varios foliculos en diferentes etapas de crecimiento, al momento de la necropsia se encontro un producto en utero.

[FIGURA 2 OMITIR]

La hembra 3 presento una proporcion relativamente alta de P4 y E2, mostrando un ambiente progestageno congruente con una fase luteal por la presencia de un cuerpo luteo en el ovario izquierdo (Fig. 2C). En la hembra 7 endocrinologicamente se observo una fase luteal, no tipica como en las hembras anteriores, debido a la presencia de numerosos foliculos en diferentes etapas de desarrollo. En el Cuadro 3 se indican las caracteristicas macro y microscopicas de las estructuras ovaricas de cinco hembras con sus correspondientes niveles de P4 y E2.

DISCUSION

Los niveles basales de P4 para machos castrados de A. paca son valores relativamente bajos, pero superiores a 0.0 ng/ml; en hembras no gestantes tambien se encontraron niveles basales similares (entre 0.1 y 0.5 ng/ml). En cuanto a los niveles basales de E2 en machos castrados son tambien superiores a 0.0 pg/ml, asi como para hembras no gestantes. Los niveles basales de esteroides circulantes en A. paca machos castrados son de origen extragonadal; se ha reportado que las fuentes extragonadales de P4 son la corteza adrenal y la placenta, mientras que para E2 son los adipocitos, el sistema nervioso central, corteza adrenal, musculo y placenta (Cupps 1991).

La presencia de P4 adrenal ha sido informado por Plotka et al. (1983) y Asher et al. (1989) en varias especies como los cervidos y ratas. Zaneveld y Chatterton (1982) mencionan que los niveles de progesterona y estradiol adrenales en los mamiferos son bajos, apenas detectables; sin embargo, en A. paca, los niveles basales de estos esteroides son mayores. Especialmente los niveles elevados de E2 observados en A. paca pueden estar en funcion de una actividad de aromatasa elevada en los tejidos mencionados.

Bajo este contexto se puede pensar que los niveles hormonales estimados por RiA para A. paca, procedentes de gonada fueron sobreestimados, sin embargo, esto no se puede afirmar para todos los casos, pues aunque se observo una amplia variacion individual se encontraron valores de E2 de 0 pg/ml en machos gonadectomizados y no gonadectomizados. Situacion de esta naturaleza se presento en un animal joven (hembra 2), la cual mostro fluctuaciones de 0 a 23 pg/ml con presencia de numerosos foliculos en crecimiento, pero sin la presencia de un CL, lo que indico incipiente actividad ovarica.

En la presente investigacion se observo que la produccion de esteroides extragonadales es constante y sin variaciones entre los 10 y 40 min posteriores al inicio de la sedacion del animal, situacion distinta se presenta en el venado cola blanca (Odocoileus virginianus), que es afectado por el estres de manejo, lo cual produce aumento de los niveles de P4 extragonadal, que se depuran a los 30 min, tiempo en que los niveles sanguineos disminuyen (Plotka et al. 1983). Esto indica que los valores obtenidos para A. paca no dependen de la depuracion o por el efecto del estres por manejo.

En el presente estudio se confirmo que el A. paca presenta ovulacion espontanea, tal como lo han reportado Matamoros y Pashov (1984), Fierro y Morales (1995) y Guimaraes et al. (1999).

Los valores estimados de P4 durante las etapas de estro y proestro son similares a lo reportado por Guimaraes et al. (1999), sin embargo, los valores para metaestro y diestro son mas altos que los registrados por estos mismos autores. Una de las probables causas de las diferencias encontradas es que, la estimacion de niveles de esteroides en una misma muestra con estuches comerciales diferentes tienen variaciones que son atribuibles a las caracteristicas de los calibradores correspondientes a cada estuche comercial (Epelu-Opio y Madej 1988), esto es en razon de que Guimaraes et al. (1999) utililizaron un estuche comercial diferente (Coat-A-Count, Diagnostic Products, Co) al del presente trabajo. Adicionalmente Guimaraes et al. (1999) mencionan que encontraron niveles mas altos en diestro respecto a proestro, estro y metaestro pero no mencionan si existen diferencias significativas entre estos niveles.

Se encontraron niveles altos de P4 (de 20 a 35.4 ng/ml) durante el ciclo estral comparado con otras especies del mismo suborden. La razon de esto podria ser una estrategia reproductiva de A. paca para brindar las condiciones uterinas apropiadas para la gestacion, ya que esta se extiende por un periodo de tiempo relativamente largo (Weir y Rowlands 1974). Entre los autores que reportan niveles de P4 en otros histricomorfos se encuentran: Rowlands y Heap (1966), quienes registran niveles entre 2 y 6 ng/ml para Myocastor coypu; Tam (1974) informo entre 8 y 18 ng/ml para Galea musteloides y Guimaraes et al. (1997), mencionan niveles entre 0.22 y 9.02 ng/ml para Dasyprocta primnolopha.

Para el muestreo de cada seis dias, en la hembra 6, se observaron altos niveles de E2, paralelos a los de P4 durante la fase luteal. Estos altos niveles probablemente provienen en su mayor proporcion del tejido ovarico. Tal afirmacion esta fundamentada en los hallazgos histologicos de la hembra 7, la cual mostro altos valores de esteroides en presencia de diversas estructuras foliculares y tejido intersticial pero sin la existencia de un CLP, posiblemente debido a que algunos foliculos presentes pudiesen estar en alguna fase de luteinizacion y es por eso que los niveles de P4 y E2 se encontraron relativamente altos. Esta situacion indico que el animal cursaba por una fase luteal, similar a los perfiles hormonales de las hembras 1 y 3 que gestaron.

Los hallazgos descritos apoyan la hipotesis de Weir y Rowlands (1974), en cuanto a que el crecimiento folicular esta destinado a proveer tejido intersticial con capacidad progestagena, ya sea por la atresia folicular o por la formacion de cuerpos luteos accesorios (CLA), con el proposito de crear un ambiente endocrino propicio para iniciar y mantener una gestacion larga. En el caso de A. paca, esta es una estrategia adaptativa de la reproduccion, para lograr la formacion de crias maduras al nacimiento, que tendrian una probabilidad mayor de supervivencia respecto a otras especies de roedores.

En las hembras 1 y 3 se aprecio un ambiente progestageno con presencia de un CLP y producto en utero, ademas foliculos en crecimiento. En las hembras 2 y 4 se observo un ambiente estrogenico con presencia de estructuras foliculares; sin embargo, presentaron niveles de P4 de 1.33 y 1.13 ng/ml respectivamente, que son relativamente altos comparados con otras especies domesticas (bufalo, vaca, oveja y cabra), en las cuales se asume que valores iguales o mayores de 1 ng/ml indican actividad luteal (Dobson 1983). Es probable que las cantidades basales de P4 mostradas por las hembras 2 y 4, provengan del mismo ovario pero no de CLP. Dicha afirmacion esta fundamentada en lo propuesto por Weir y Rowlands (1974), las cuales mencionan que el ovario de A. paca, Dasyprocta agouti, Chinchilla laniger e Hystrix africaeaustralis presentan rasgos diferentes a las especies domesticas, caracterizado por abundante tejido intersticial, CLA y foliculos atresicos, todos con capacidad esteroidogenica, cuyas capacidades de produccion de hormonas esteroides son mas altas que en otras especies. Tambien cabe la posibilidad de que estos valores sean aporte de las fuentes extragonadales, aunque no se pudo precisar en el presente informe el aporte de cada fuente, las variaciones fluctuaron entre 0.8 y 3.7 ng/ml para P4 y de 0 y 73 pg/ml para E2.

Mossman y Judas citados por Weir y Rowlands (1974), mencionan que las celulas de la teca interna de Hystrix cristata tienen caracter pluripotencial, se asume que esta caracteristica se extiende a otros histricomorfos. Los resultados del presente estudio aportan datos que apoyan este argumento para A. paca, en virtud de que las observaciones al microscopio de los cortes histologicos mostraron grupos de celulas luteinizadas producto de foliculos atresicos y/o tejido intersticial.

En general, los niveles de E2 mostraron amplia variabilidad, esto puede estar relacionado con la idiosincrasia individual de las hembras y a un crecimiento folicular constante que aporta por diferentes vias cantidades variables de E2, teniendo como posibles intermediarios la 20[alfa]-hidroxi-4-pregnen-3-ona, 17[alfa]-hidroxipregnenolona y progesterona, que provienen segun Tam (1974) del tejido intersticial ovarico y foliculos. Los altos valores presentes de E2 en la fase folicular y los bajos niveles de P4 en la misma fase indican que probablemente el principal precursor no es la P4, si no la pregnenolona que sigue la via [DELTA]5, tal como lo reporta Tam (1974) para Chinchilla laninger y Cavia porcellus.

Se concluye que hay produccion de progesterona y 17 [beta]-estradiol extragonadal en tepezcuintles machos gonadectomizados. Existen diferencias en las cantidades de progesterona sanguinea entre la fase luteal y folicular del ciclo estral pero no asi para estradiol y, el ciclo ovarico dura 29 [+ o -] 8.4 dias.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen profundamente el financiamiento otorgado por el Consejo Nacional de Ciencia y Tecnologia (CONACYT) mediante el convenio 489100-5-0294PB y a la Comision Nacional para el Conocimiento y Uso de la Biodiversidad (CONABiO), convenio FB410/ M005/97 para efectuar el presente estudio.

RESUMEN

Se caracterizo la actividad ovarica de A. paca por medio de perfiles hormonales y estructuras ovaricas. Se muestrearon ocho hembras (siete adultas y una juvenil) en el criadero de la Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia en el estado de Yucatan, Mexico, durante aproximadamente dos meses. Se recolectaron muestras sanguineas cada 3 y 6 dias en animales anestesiados. Se estimaron los niveles de progesterona (P4) y 17 [beta] estradiol (E2) sanguineos por radioinmunoanalisis. Las estructuras ovaricas de animales muertos durante el periodo de muestreo fueron analizadas macro y microscopicamente. El ciclo ovarico duro 29 [+ o -] 8.4 dias, con niveles de 1.61 [+ o -] 0.65 ng/ml para P4 y de 39 [+ o -] 24 pg/ml para E2 durante la fase folicular, y de 6.18 [+ o -] 3.70 ng/ml y 29 [+ o -] 16 pg/ml para P4 y E2 respectivamente, en la fase luteal. Hubo diferencias (p<0.05) en los niveles de P4 entre las fases folicular y luteal, no asi para E2. Se detecto la presencia de esteroides extragonadales, con niveles de 1.9 [+ o -] 0.77 ng/ ml para P4 y de 22 [+ o -] 17 pg/ml para E2, los cuales no son secretados por efecto del estres por manejo. Los cambios en los niveles de P4 durante el ciclo son indicadores de actividad luteal, funcionando el tejido intersticial probablemente como una glandula productora de esteroides. De igual forma se observo que el crecimiento folicular ocurre durante todo el ciclo.

Palabras clave: Agouti paca, esteroides, ciclo estral, progesterona, estradiol, actividad ovarica, histricomorfo.

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Ruben C. Montes Perez & Elsy A. Cabrera Baz

Facultad de Medicina Veterinaria y Zootecnia, Universidad Autonoma de Yucatan. Apdo. 4-116. CP. 97100. Fax: 999 9423205. Merida, Yucatan, Mexico; mperez@tunku.uady.mx; elsycab10@hotmail.com

Recibido 01-VIII-2001. Corregido 07-V-2005. Aceptado 02-XII-2005.
CUADRO 1
Duracion del ciclo estral en Agouti paca en diferentes esquemas de
muestreo sanguineo

TABLE 1
Estral cycle duration in Agouti paca in different times of blood
sampling

  No.                                              Ciclo
Animal   Esquema de Muestreo                      (dias)

  4      Cada 6 dias                                30
  6      Cada 3 dias                                33
  6      Cada 6 dias                                18
  6      Cada 6 dias                                24
  8      Cada 6 dias                                40
         Media [+ o -] desviacion estandar    29 [+ o -] 8.4

                                    Fase Folicular        Fase Luteal
Esquema de Muestreo                     (dias)              (dias)

Cada 6 dias                                8                  22
Cada 3 dias                                6                  27
Cada 6 dias                                6                  12
Cada 6 dias                                6                  18
Cada 6 dias                               10                  30
Media [+ o -] desviacion estandar   7.2 [+ o -] 1.8    21.8 [+ o -] 7.2

CUADRO 2
Niveles de hormonas esteroides en cada etapa del ciclo estral en
Agouti paca (n = 5)

TABLE 2
Hormonal steroid levels on each estral phase in Agouti paca's
cycle (n = 5)

Hormona                      Proestro                Estro

Progesterona (ng/ml)    1.6 [+ o -] 1.8 (A)    1.9 [+ o -] 1.7 (A)
Estradiol (pg/ml)        40 [+ o -] 40 (B)      21 [+ o -] 13 (B)

Hormona                      Metaestro              Diestro

Progesterona (ng/ml)   12.8 [+ o -] 9.2 (A)    9.4 [+ o -] 8.9 (A)
Estradiol (pg/ml)        27 [+ o -] 9 (B)       28 [+ o -] 17 (B)

Valores con igual literal en una misma fila no difieren
estadisticamente (Kruskal-Wallis, p>0.05).
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Author:Montes Perez, Ruben C.; Cabrera Baz, Elsy A.
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Sep 1, 2006
Words:4419
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