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Actividad de un "ensamblaje" de murcielagos en el norte de Brasil (Mammalia: Chiroptera).

Activity of a bat assemblage in northern Brazil (Mammalia: Chiroptera).

El bosque del Amazonas es considerado el mayor y mas productivo ecosistema terrestre del mundo y uno de los mas biodiversos (Holdridge, 1967; Daly & Prance, 1989; Hoorn & Wesselingh, 2010). Caracteristica atribuida a su complejidad estructural (August, 1983; Moreno & Halffter, 2000) que deriva en diferencias edaficas, climaticas, topograficas y condiciones geologicas (Myster, 2009).

Los murcielagos representan el 24.8 % de los mamiferos brasileros, ocupando el segundo lugar despues de los roedores con 34.7 % (Paglia et al., 2012). Son considerados como buenos modelos para estudiar los procesos ecologicos, debido a sus habitos troficos, alta riqueza, abundancia y a la relacion que tienen con su ambiente (Bonnacorso, 1979; Kunz & Fenton, 2003; Bernard, Tavares, & Sampaio, 2011; Bobrowiec, dos Santos, Gazarini, & Haugaasen 2014). En el Amazonas brasilero componen cerca del 87 % de la quiropterofauna del pais, destacando asi la importancia de este bioma para la diversidad, no solo de murcielagos, sino tambien de mamiferos en general (Bernard et al., 2011).

Se ha demostrado, para este taxon, que sus patrones de actividad son influenciados por variables ambientales, tales como: temperatura, humedad, precipitacion, disponibilidad de luz, entre otros (Lang, Kalko, Rome, Bockholdt, & Dechmann, 2006; Navara & Nelson, 2007; Zarazua-Carvajal, Saldana-Vasquez, SandovalRuiz, Stoner, & Benitez-Malvido, 2016). Estos pueden influenciar directamente en su riqueza, abundancia, patrones reproductivos, habitos de comportamiento o forrajeo (Mello, Schittini, Seling, & Bergallo, 2004; Saldana-Vasquez & Munguia-Rosas, 2013; Bobrowiec et al., 2014). En murcielagos, se ha registrado que su riqueza y abundancia estan negativamente correlacionadas con la altitud y latitud (Stevens & Willig, 2002; Bu et al., 2015), mientras que, la masa corporal se muestra influenciada por la temporada climatica (Rughetti & Toffoli, 2014).

Algunos estudios han evaluado la influencia de ciertas variables en el ensamblaje de este grupo taxonomico, como la influencia lunar y el tipo de ambiente (Mello et al., 2004; Esberard, 2007; Saldana-Vasquez & MunguiaRosas, 2013; Bobrowiec et al., 2014; Heer, Helbig-Bonitz, Fernandes, Mello, & Kalko, 2015). Mientras que, Grimshaw y Higgins (2017) encontraron que la diversidad filogenetica en murcielagos mexicanos estuvo influenciada por la precipitacion y la estacionalidad.

El conocimiento acerca de la ecologia de murcielagos en la Amazonia, es aun escaso, sin embargo, en la actualidad se observa un aumento en estudios relacionados con los efectos de la fragmentacion y el impacto de la regeneracion del bosque en comunidades de murcielagos del Amazonas (Rocha et al., 2017; Farneda et al., 2018; Verde, Silva, & Calouro, 2018), con lo cual se hace pertinente entender los patrones de actividad de las especies de este taxon debido a la importancia que cumplen en el mantenimiento de los ecosistemas, siendo controladores de insectos, polinizadores y dispersores de un gran numero de semillas (Kalko, Handley, & Handley, 1996; Galindo, 1998; Jones, Jacobs, Kunz, Willigs, & Racey, 2009). Los objetivos del presente estudio fueron: 1) evaluar si la temporada climatica (lluviosa y seca) tiene influencia en la composicion especifica de un ensamblaje de murcielagos en el Amazonas brasileno. Hipotetizamos que durante la temporada lluviosa el ensamblaje de murcielagos presentara una mayor diversidad, dado que las condiciones ambientales durante esta temporada les son mas favorables y garantizaria una mejor disponibilidad de recursos (como ha sido encontrado por Pereira et al., 2009) y pretendemos evaluar si los patrones de actividad (riqueza, abundancia y gremios troficos) de los murcielagos del ensamblaje en estudio responden a variables ambientales, tales como: temperatura, humedad relativa y porcentaje de fase iluminada de la luna, en la zona de estudio. La hipotesis planteada se sustenta en que la actividad de los murcielagos puede verse influenciada por variables ambientales, como la temperatura; cuando esta se presenta muy baja, su actividad disminuye (Kunz, 1982). Asi mismo, se ha reportado comunmente que en noches de luna llena las capturas de murcielagos son mas bajas, respondiendo a un fenomeno conocido como "fobia lunar" (Morrison, 1978), por consiguiente, es de esperar que en el presente estudio sus abundancias sean influenciadas por las variables ambientales mencionadas.

MATERIALES Y METODOS

Area de estudio: El area de estudio comprende los municipios de Porto Velho y Jaci Parana en el estado de Rondonia (norte de Brasil), ubicados a la margen del rio Madeira en la region del Amazonas (Apendice digital 1). Este rio se constituye como uno de los mayores tributarios del rio Amazonas, siendo responsable cerca del 15 % de su volumen (Goulding, Barthem, & Ferreira, 2003). Presenta una precipitacion media anual de 1 700-2 000 mm, un periodo de alta precipitacion entre octubre y abril, y un periodo de baja precipitacion de mayo a septiembre.

La vegetacion es del tipo bosque tropical denso, con mosaicos de bosques de tierra firme e inundable (Veloso, Rangel, & Lima, 1991) y predominio de bosque abierto ombrofilo en el que, ademas, se diferencian tres subtipos: con palmas (es el mas comun), sorocas (Phenakospermum guyannense) y bambu. Su formacion data del Plioceno-Pleistoceno (< 3.6 millones de anos), con recientes depositos fluviales (< 10 000 anos; RADAMBRASIL, 1978). El area de estudio se esta viendo fuertemente afectada por el crecimiento urbano, construccion de vias y principalmente por la construccion de la presa hidroelectrica Jirau (Perigolo, Medeiros, & Simon, 2017).

Trabajo de campo: El estudio se llevo a cabo de junio 2010 a septiembre 2011 abarcando 62 noches de muestreo durante los periodos de mayor y menor precipitacion.

Para la captura de murcielagos se utilizaron ocho redes de niebla de 12 x 2.4 m abiertas a nivel de sotobosque desde las 18:0000:00 hrs, con revisiones cada 30 min. Los individuos capturados eran transportados en sacos de tela hasta el campamento, donde fueron medidos (antebrazo, pata, oreja y trago), pesados, sexados e identificados mediante las claves dicotomicas de Lim y Engstrom (2001) y con ayuda de descripciones taxonomicas de Simmons (1996), Simmons y Voss (1998), Charles-Dominique, Brosset y Jouard (2001) y Gardner (2007) para finalmente ser liberados. Los individuos sobre los que aun se tenian dudas acerca de su identificacion fueron colectados y comparados con especimenes de la coleccion de mamiferos del Instituto Nacional de Pesquisas Amazonicas (INPA), donde ademas fueron depositados (codigos: INPA 60256273), y posteriormente fueron confirmados mediante la secuenciacion del gen cyt b. Para la nomenclatura taxonomica se siguio a Simmons (2005), mientras que para la asignacion de gremios troficos se siguio a Kalko et al. (1996) y Rojas, Vale, Ferrero y Navarro (2011).

Analisis de datos: Para evaluar la completitud en los muestreos se realizo una curva de acumulacion de especies empleando el estimador de riqueza Chao 1 (Colwell & Coddintong, 1994; Moreno & Halffer, 2000; Gotelli & Colwell, 2001), en el que, ademas, se calculo la diversidad verdadera para ambas temporadas climaticas (lluviosa y seca), mediante la funcion "ggiNEXT" del paquete iNEXT (Hsieh, Ma, & Chao, 2016) para la plataforma R (R Core Team, 2014). Los patrones de actividad de los murcielagos fueron evaluados en terminos de su riqueza, abundancia y gremios troficos.

Se calculo la equitatividad de Pielou con el fin de determinar si existe homogeneidad en las abundancias de las especies de murcielagos del area de estudio (Moreno, 2001). Las diversidades (en temporada lluviosa y seca) calculadas anteriormente fueron comparadas mediante la prueba t de diversidad (Zar, 1996; Moreno, Barragan, Pineda, & Pavon, 2011). Estos analisis se realizaron en el software PAST v 3.12 (Hammer & Harper, 2016).

Para evaluar la composicion especifica (riqueza) en el ensamblaje de murcielagos, de acuerdo a la temporada climatica (lluviosa y seca), se realizo una Ordenacion por Escalonamiento Multidimensional no Metrico (NMDS) utilizando la funcion "isoMDS" del paquete MASS (Venables & Ripley, 2002), empleando el indice de Jaccard (Legendre & Legendre, 2012), en la plataforma R (R Core Team, 2014). Fue realizada una PERMANOVA para determinar diferencias estadisticamente significativas entre las comparaciones del ensamblaje durante cada temporada.

Para evaluar la influencia que tienen la temperatura ([grados]C) (temperatura maxima y temperatura minima) y la humedad relativa (%) sobre las abundancias de los murcielagos (incluyendo todas las especies del ensamblaje) se solicitaron los datos para el 2010 y 2011 a la Estacion Automatica de Porto Velho (Rondonia) (Porto Velho-A925, 8[grados]45' S & 63[grados]28' W, 95 msnm) del Instituto Nacional de Meteorologia (INMET); sin embargo, solo estaban disponibles datos de junio, julio, septiembre y diciembre 2010 y abril y mayo 2011.

Adicionalmente, contaban unicamente con datos de temperatura ([grados]C) y humedad relativa (%) debido a fallas en la estacion (por eso no se considero la precipitacion como variable continua). Para los datos de temporada climatica, se organizaron las fechas de colectas de acuerdo a la respectiva temporada (lluviosa y seca). Con estas variables se realizaron Modelos Lineales Generalizados (GLM, por sus siglas en ingles), con la distribucion binomial negativa (Zur, Ieno, Walker, Saveliev, & Smith, 2009), mediante la funcion "gam" del paquete mgcv para R (Wood, 2014), con el fin de evaluar su influencia en la abundancia de murcielagos.

Finalmente, para analizar si el ciclo lunar estaba relacionado con las abundancias de las especies de murcielagos de acuerdo al gremio trofico (Kalko et al., 1996, Rojas et al., 2011), se calculo el porcentaje de fase iluminada de la Luna por cada noche de muestreo (Esberard, 2007), mediante la utilizacion del software Moontool v. 2.0 (Walker, 1999). Con estos datos y una matriz de abundancias se realizo un grafico compuesto, propuesto por Victor Lemes Landeiro, mediante la funcion "generico" para la plataforma R (R Core Team, 2014), en el cual se puede visualizar de manera condensada y bastante simple, como se distribuyen las abundancias de las especies a traves de un gradiente ambiental (porcentaje de fase iluminada de la Luna, en este caso). En este tipo de graficos se excluyo el gremio de los hematofagos debido a la poca representatividad de especies. Fue utilizada la correlacion de Kendall con el fin de determinar la significancia de las relaciones (Zar, 1996) (Apendice digital 2).

RESULTADOS

Fueron capturados 2 499 individuos pertenecientes a 58 especies, 36 generos y seis familias. Phyllostomidae fue la familia que registro el mayor numero de especies y la mayor frecuencia de capturas (49 especies, 96.96 %) (Cuadro 1). Carollia perspicillata (Linnaeus, 1758) (N = 859), Carollia brevicauda (Schinz, 1821) (N = 209) y Rhynophyllapumilio (Peters, 1865) (N = 185), fueron los murcielagos mas capturados, todos pertenecientes a la subfamilia Carollinae (Phyllostomidae).

Durante la temporada lluviosa se registro un indice de Shannon menor (H = 2.51) que en la temporada seca (H = 2.73), sin embargo, la prueba t de diversidad, no encontro significancia en cuanto a diferencias entre estos valores (t = 0.76, P = 0.44). El mayor numero de especies se presento durante la temporada seca (57 especies), en contraste con la temporada lluviosa (44 especies). El valor en el indice de equidad fue similar para ambas temporadas (lluviosa: J = 0.66, seca: J = 0.67).

Al evaluar la completitud entre los muestreos, se observa que durante ambas temporadas climaticas es alcanzada la asintota en la curva de acumulacion de especies (Fig. 1), corroborado con una buena eficiencia de muestreos para ambas (lluviosa = 89.20 %, seca = 88.47 %).

El analisis NMDS y la PERMANOVA indican que la composicion de especies no se encuentra influenciada por esta variable (F = 1.57, P = 0.08) (Fig. 2). Mientras que, segun los resultados de los GLM's, el mejor modelo propuesto que mejor explica la influencia de variables ambientales sobre la abundancia de murcielagos, es el modelo 1 (M1, Cuadro 2), en donde existe una relacion significativa entre las abundancias y las variables: temperatura minima (P = 0.04) y humedad relativa (P = 0.00). Sin embargo, la primera se encuentra negativamente relacionada con las abundancias, como lo sugiere el signo negativo en el coeficiente [beta] del modelo, a diferencia de la humedad relativa (Apendice digital 3).

Por otro lado, no se evidencia relacion estadisticamente significativa entre el porcentaje de fase iluminada de la Luna y las abundancias de las especies de acuerdo a su gremio trofico, sin embargo, se puede observar de manera individual, que, en los insectivoros aereos de espacio altamente cerrado, la especie Pteronotus parnelli (Gray, 1843) presento mayores abundancias en dias con menor porcentaje de fase iluminada de la Luna (Fig. 3A). Este mismo patron se puede observar en algunas especies del gremio de los frugivoros aereos de espacio altamente cerrado: Sturnira tildae (de la Torre, 1959), Artibeus obscurus (Schinz, 1821), C. perspicillata y C. brevicauda (Fig. 3C), asi como en Lonchophylla thomasi (Allen, del ensamblaje de murcielagos en la zona de estudio. 1904) (nectarivoro de espacio altamente cerrado, Fig. 3F). Las abundancias de las especies restantes no se mostraron influenciadas por la luminosidad de la Luna (Apendice digital 2, Apendice digital 4).

DISCUSION

Las 54 especies de murcielagos listadas en el presente documento corresponden al 36.98 % del total registrado para la Amazonia brasilera, reportando 18 nuevas especies para el estado de Rondonia (Cuadro 1) (Bernard et al., 2011).

La familia con el mayor numero de especies fue Phyllostomidae, un resultado habitual en los inventarios de murcielagos en el Neotropico (Brosset & Charles-Dominique, 1990; Bernard & Fenton, 2002; Duran & Canchila, 2015), determinado probablemente por el metodo de captura (redes en sotobosque). Ubicar redes a nivel de dosel presenta muchas dificultades en campo, generando asi un sesgo en los resultados, debido a que la mayoria de las especies de la familias Vespertilionidae, Molossidae y Emballonuridae forrajean en el estrato mas alto del bosque (Fleming, Hooper, & Wilson, 1972; Gardner, 2007); sin embargo, es desconocido hasta que punto esto tiene influencia en los resultados, por este motivo se consideraron todas las familias en este estudio.

Los filostomidos son bien conocidos por abarcar un amplio rango de gremios troficos (Bonnaccorso, 1979; Stoner, 2005), asi como por su alta plasticidad (en la mayoria de las especies que componen esta familia) para adaptarse a los ambientes intervenidos (Fleming, 1986; Freeman, 2000). En el area de estudio, al presentar una creciente intervencion antropica (Fearnside, 2014), esta familia siempre dominara los registros de murcielagos (Stoner, 2005; Gardner, 2007). Dicho taxon se encuentra fuertemente dominado por la especie C. perspicillata, lo cual ya ha sido reportado por otros autores en la misma region (Bernard & Fenton, 2002; Cruz, Martinez, & Fernandes, 2007; Pereira, Marques, & Palmeirim, 2010).

Ademas de abundante, es un murcielago muy comun en los bosques de la Amazonia (Bernard et al., 2011), siendo considerada una especie de habitos mas generalistas en cuanto a dieta y comportamiento, al igual que su congenere, C. brevicauda (Bonaccorso, 1976; Fleming, 1986).

Estudios previos en otros ecosistemas, como en el Bosque Atlantico en Brasil (Gomes, Pires, Martins, Lourenco, & Peracchi, 2015), han demostrado que la temporada climatica tiene una importante influencia en la diversidad de los ensamblajes de murcielagos, en contraposicion con lo encontrado por Zarazua-Carvajal et al. (2016), en un bosque seco tropical en Mexico y Bobrowiec et al. (2014) en la Amazonia central brasilera, asi como en el presente estudio. Si bien, la disponibilidad de recursos alimenticios esta determinada por el factor clima, como ya ha sido encontrado por Pereira et al. (2009) en la zona de estudio, hay un excedente de frutos que no es consumido durante la temporada lluviosa, donde son alcanzados los mayores picos de fructificacion, como es expuesto por Bobrowiec et al. (2014), con lo cual y segun lo hallado por Pereira et al. (2009), en cualquier epoca del ano se presentaria una importante oferta trofica (frutos) que sustentaria las poblaciones de murcielagos frugivoros. Considerando que este gremio es el dominante (Cuadro 1 y Apendice digital 2), la estructura del ensamblaje no se veria significativamente influenciado por el clima, como se evidencia en las metricas de diversidad, siendo similares para ambas temporadas. Sin embargo, este excedente de frutas puede ser mejor aprovechado por algunas especies del gremio de los frugivoros (Bobrowiec et al., 2014), mostrando mayores abundancias en el periodo seco (Cuadro 1 y Apendice digital 2), lo que contribuye en aumentar el total de murcielagos durante esta temporada climatica; esto explicaria la marcada abundancia diferencial por temporada (lluviosa y seca), mientras que la diversidad es similar, ya que la composicion de especie no cambia significativamente, como es demostrado en el analisis NMDS.

En este estudio, ademas de la temporada climatica tambien se consideraron otras variables ambientales, como la temperatura, mostrando una relacion negativa respecto a la abundancia de murcielagos. El mayor numero de especies registradas se encuentran entre los 30-33 [grados]C aparentando ser un rango de temperatura mas optimo para la actividad de murcielagos en la Amazonia central brasilera. Estos mamiferos son diferentes de otros heterotermos debidos que su temperatura de reposo y su tasa metabolica dependen de la temperatura del ambiente, lo cual se debe a su falta de termorregulacion (Hock, 1951; Kunz, 1982). Sin embargo, se requieren de estudios mas detallados para evaluar si este patron se mantiene. Mientras que, la humedad relativa fue positivamente relacionada con la abundancia de murcielagos, siendo concordante con lo hallado por Lacki (1984) en la especie Myotis lucifugus (Le Conte, 1831) e influenciado probablemente por una alta actividad de insectos (Robinet & Roques, 2010), considerando que esta especie es insectivora. Como ya se ha mencionado anteriormente, los filostomidos son especies que abarcan un amplio rango de gremios troficos, siendo principalmente frugivoros e insectivoros (Bonnacorso, 1979; Kalko et al., 1996; Gardner, 2007), con lo cual al aumentar la oferta trofica aumentarian sus patrones de actividad, ya que estos pueden variar en forma diaria o estacional en respuesta a una variedad de factores exogenos y endogenos, incluida la abundancia de insectos (Hayes, 1997).

El porcentaje de fase iluminada de la Luna es una variable muy interesante de medir. Se ha registrado que esta reprime la actividad en muchas especies animales incluyendo crustaceos (Wolcott & Wolcott, 1982), insectos (Williams & Singh, 1951), pequenos mamiferos (Clarke, 1983), entre otros. Una de las razones es que, un incremento en la intensidad de luz durante la noche aumentaria el riesgo en la depredacion, por lo que la disponibilidad de presas se reduce (Brigham & Barclay, 1992; Lang et al., 2006). La figura 3 muestra la influencia de esta variable en la abundancia de murcielagos, agrupados por gremios troficos, en la que no se evidencia una clara relacion, ya que la mayoria de las especies son registradas en cualquier porcentaje de luminosidad, en concordancia con lo reportado por Esberard (2007). En los insectivoros, en cambio, las especies con mayor numero de capturas mostraron patrones en respuesta a la luminosidad de la Luna, como en: P. parnelli (Fig. 3A, insectivoros aereos de espacio altamente cerrado), Saccopterix leptura (Schreber, 1774) (Fig. 3D, insectivoros aereos de espacio cerrado), Micronycteris microtis (Miller, 1898) y Tonatia saurophila (Koopman & Williams, 1951) (Fig. 3E, insectivoros de presas posadas en espacio altamente cerrado), sin embargo, en la mayoria no se evidencio una respuesta de sus abundancias en funcion de esta variable, muy probablemente debido al bajo numero de capturas en muchas de las especies registradas en este estudio, aun asi, una influencia diferencial en la actividad de murcielagos puede deberse a la disponibilidad de sus presas mas habituales, como fue encontrado por Lang et al. (2006) en Lophostoma silvicolum (d'Orbigny, 1836) y Bork (2006) en Noctilio leporinus (Linnaeus, 1758), este ultimo se registro mas activo en noches cuando la Luna estaba menos iluminada. En los gremios restantes se presento un comportamiento similar.

En un meta-analisis respecto al tema, realizado por Saldana-Vazquez y Munguia-Rosas (2013), se reportaron evidencias demostrando que, dependiendo de la latitud, el efecto de la influencia lunar era mas fuerte (por ejemplo, en los tropicos), de la misma manera la actividad de los murcielagos en terminos de habitos de forrajeo, se ve afectada por la luminosidad de la Luna. Los murcielagos que forrajean en el dosel se mostraron negativamente influenciados por esta variable, mientras que Gutierrez et al. (2014) encontraron que A. planirostris (Spix, 1823) detectaba mejor su alimento en noches muy luminosas. Asi mismo, en Appel, Lopez-Baucell, Magnusson y Bobrowiec (2017), P. parnellii se mostro mas activo en noches de Luna llena, a diferencia de M. riparius (Handley, 1960). En este mismo estudio otras especies como S. bilineata (Temminck, 1838) y Cormura brevirostris (Wagner, 1843) no se vieron influenciados.

En conclusion, respecto a este tema, aun sigue siendo motivo de un amplio debate, con estudios que reportan evidencias a favor (Morrison, 1978; Bork, 2006, Lang et al., 2006) y otros en contra (Karlsson, Eklof, & Rydell, 2002; Thies, Kalko, & Schnitzler, 2006), con lo cual se requieren de disenos muestreales mas especificos y a mas largo plazo para asi encontrar patrones mas definidos que demuestren la influencia diferencial de la luminosidad en los murcielagos.

Declaracion de etica: los autores declaran que todos estan de acuerdo con esta publicacion y que han hecho aportes que justifican su autoria; que no hay conflicto de interes de cualquier tipo; y que han cumplido con todos los requisitos y procedimientos eticos y legales pertinentes. El documento firmado se encuentra en los archivos de la revista.

Recibido 06-VI-2018. Corregido 18-X-2018. Aceptado 24-I-2019.

AGRADECIMIENTOS

Los autores ofrecen sus agradecimientos al Instituto Nacional de Pesquisas Amazonicas (INPA), Manaus (Brasil) por los datos proporcionados para la realizacion del estudio, al Conselho Nacional de Desenvolvimento Cientifico e Tecnologico (CNPq) por la concesion de las becas para la realizacion de la maestria (proceso 131544/2016-0), asi como a Marcelo Isidro Figueroa por la ayuda en los analisis estadisticos y a Silvia Cassinera por la revision del resumen en ingles.

REFERENCIAS

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Adrian Alonso Duran (1,2) * & Neder Oviedo-Morales (1,2)

(1.) Grupo de Investigacion en Zoologia y Ecologia, Universidad de Sucre. Cra 28 # 5-267, Barrio Puerta Roja, Sincelejo, Sucre, Colombia; adurandelaossa@gmail.com

(2.) Centro de Estudos de Biodiversidade, Universidad Federal de Mato Grosso do Sul (UFMS). Avenida Costa e Silva, s/n, Universitario, CEP 79070-900, Campo Grande, MS, Brasil; nedermur@gmail.com

* Correspondencia

Leyenda: Fig. 1. Curva de acumulacion de especies para cada temporada climatica en el area de estudio de la Amazonia brasilera. El area sombreada corresponde al nivel de confianza en un 95 %. Fig. 1. Species accumulation curve for each climate season in the study area of the Brazilian Amazon. The shaded area corresponds to the 95% confidence level.

Leyenda: Fig. 2. Ordenacion por Escalonamiento Multidimensional no Metrico Fig. 2. Non-Metric Multidimensional Scaling of the assembly of bats in the study area.

Leyenda: Fig. 3. Grafico compuesto cuyas especies estan ordenadas de acuerdo con el porcentaje de fase iluminada de la Luna. A. Insectivoros aereos de espacio altamente cerrado, B. Carnivoros de espacio altamente cerrado, C. Frugivoros aereos de spacio altamente cerrado, D. Insectivoros aereos de espacio cerrado, E. Insectivoros de presas posadas en espacio altamente cerrado, F. Nectarivoros de espacio altamente cerrado, G. Omnivoros. Fig. 3. Composite graph whose species are arranged according to the percentage of illuminated phase of the Moon. A. Highly cluttered space/aerial insectivore, B. Highly cluttered space/gleaning carnivore, C. Highly cluttered space/gleaning frugivore, D. Cluttered space/aerial insectivore, E. Highly cluttered space/gleaning insectivore, F. Highly cluttered space/gleaning nectarivore, G. Omnivores.
CUADRO 1
Composicion de especies del ensamblaje de murcielagos por temporada
climatica (lluviosa y seca) en la Amazonia brasilena

TABLE 1
Composition of species in the assemblage of bats by climatic season
(wet and dry) in the Brazilian Amazon

Familia            Subfamilia        Especie

Emballonuridae                       Rhynchonycteris naso
                                     (Wied-Neuwied 1820)
                                     Saccopteryx bilineata
                                     (Temminck 1838)
                                     Saccopteryx leptura (Schreber
                                     1774)
Phyllostomidae     Carollinae        Carollia benkeithi Solari y
                                     Baker 2006
                                     Carollia brevicauda (Schinz
                                     1821)
                                     Carollia perspicillata
                                     (Linnaeus 1758)
                                     Rhynophylla fischerae Carter
                                     1966
                                     Rhynophylla pumilio Peters
                                     1865
                   Desmodontinae     Desmodus rotundus (E. Geoffroy
                                     1810)
                                     Diphylla ecaudata Spix 1823
                   Glossophaginae    Choeroniscus minor (Peters
                                     1868)
                                     Glossophaga longirostris Miller
                                     1898
                                     Glossophaga soricina (Pallas
                                     1776)
                                     Lichonycteris degener (Miller
                                     1831) *
                                     Lonchophylla thomasi Allen 1904
                                     Lyonycteris spurrelli Thomas
                                     1913 *
                   Phyllostominae    Chrotopterus auritus (Peters
                                     1856) *
                                     Glyphonycteris daviesi (Hill
                                     1964)
                                     Glyphonycteris silvestris
                                     Thomas 1896 *
                                     Lampronycteris brachyotis
                                     (Dobson 1879) *
                                     Lophostoma brasiliense (Peters
                                     1866) *
                                     Lophostoma silvicolum
                                     d'Orbigny 1836
                                     Micronycteris hirsuta (Peters
                                     1869) *
                                     Micronycteris megalotis (Gray
                                     1842)
                                     Micronycteris microstis Miller
                                     1898 *
                                     Micronycteris schmidtorum
                                     Sanborn 1935 *
                                     Mimon bennettii (Gray 1838) *
                                     Mimon crenulatum (E. Geoffroy
                                     1810)
                                     Phylloderma stenops Peters 1865
                                     Phyllostomus discolor Wagner
                                     1843 *
                                     Phyllostomus elongatus (E.
                                     Geoffroy 1810)
                                     Phyllostomus hastatus (Pallas
                                     1767)
                                     Tonatia saurophila Koopman y
                                     Williams 1951 *
                                     Trachops cirrhosus (Spix 1823)
                                     Trinycteris nicefori Sanborn
                                     1949 *
                   Stenodermatinae   Artibeus concolor Peters 1865
                                     Artibeus lituratus (Olfers
                                     1818)
                                     Artibeus obscurus Schinz 1821
                                     Artibeus planirostris (Spix
                                     1823)
                                     Chiroderma villosum Peters 1860
                                     Dermanura anderseni (Osgood
                                     1916)
                                     Dermanura cinerea Gervais 1856
                                     Dermanura gnoma (Handley 1987)
                                     Mesophylla macconnellii Thomas
                                     1901
                                     Platyrrhinus brachycephalus
                                     (Rouk y Carter 1972)
                                     Platyrrhinus incarum (Thomas
                                     1912)
                                     Sturnira lilium (E. Geoffroy
                                     1810)
                                     Sturnira tildae de la Torre
                                     1959
                                     Uroderma bilobatum Peters 1866
                                     Uroderma magnirostrum Davis
                                     1968 *
                                     Vampyressa thyone Thomas 1909
                                     Vampyriscus bidens (Dobson
                                     1878)
Natalidae                            Natalus spiritosantensis Ruschi
                                     1951 *
Mormoopidae                          Pteronotus parnellii Gray 1843
Vespertilionidae                     Myotis nigricans (Schinz
                                     1821) *
                                     Myotis riparius Handley 1960 *
Thyropteridae                        Thyroptera discifera
                                     (Lichtenstein y Peters 1855)
                                     Thyroptera tricolor Spix 1823 *
Total                                58

Familia            Subfamilia         Temporada       TOTAL
                                      climatica

                                     Lluvia   Seca
Emballonuridae                         0        2       2

                                       2        1       3

                                       3        4       7

Phyllostomidae     Carollinae          3       10      13

                                       96      113     209

                                      347      512     859

                                       1        6       7

                                       71      114     185

                   Desmodontinae       1        4       5

                                       1        1       2
                   Glossophaginae      2        1       3

                                       1        0       1

                                       6       10      16

                                       0        1       1

                                       21      43      64
                                       0        1       1

                   Phyllostominae      6        7      13

                                       0        2       2

                                       1        3       4

                                       1        4       5

                                       6        2       8

                                       48      50      98

                                       0        3       3

                                       4        3       7

                                       5        4       9

                                       0        1       1

                                       0        1       1
                                       7        6      13

                                       3        8      11
                                       2        5       7

                                       22      46      68

                                       4        5       9

                                       26      19      45

                                       22      18      40
                                       14      18      32

                   Stenodermatinae     0        4       4
                                       16      103     119

                                       46      112     158
                                       40      134     174

                                       0        2       2
                                       0        3       3

                                       0       32      32
                                       8       29      37
                                       5       29      34

                                       1        2       3

                                       4        7      11

                                       2        5       7

                                       12      13      25

                                       11      26      37
                                       2        2       4

                                       0        1       1
                                       8       22      30

Natalidae                              0        1       1

Mormoopidae                            15      30      45
Vespertilionidae                       1        6       7

                                       2        2       4
Thyropteridae                          0        1       1

                                       3        3       6
Total                                 902     1 597   2 499

* Nuevos registros para el estado de Rondonia./* New records for the
state of Rondonia.

CUADRO 2
Modelos Lineales Generalizados para evaluar la influencia de
variables ambientales sobre las abundancias de las especies del
ensamblaje de murcielagos en la zona de estudio

TABLE 2
Generalized Linear Models to evaluate the influence of environmental
variables on the abundances of bat species in the study area

Variable respuesta     Variables descriptoras      [R.sup.2]   AICc
   =Abundancia               del modelo

M1                   Temperatura minima *+           0.19      271.5
                     Humedad relativa **
M2                   Humedad relativa+Periodo de     0.17      272.5
                     precipitacion
M3                   Temperatura minima+Humedad      0.21      273.7
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion
M4                   Temperatura maxima+             0.20      274.0
                     Temperatura minima+Periodo
                     de precipitacion
M5                   Temperatura maxima+             0.20      274.0
                     Temperatura minima*+Humedad
                     relativa
M6                   Temperatura maxima+Humedad      0.20      274.2
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion
M7                   Temperatura minima+Periodo      0.11      274.3
                     de precipitacion
M8                   Temperatura maxima+             0.21      276.8
                     Temperatura minima+Humedad
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion

Variable respuesta     Variables descriptoras      [[DELTA].sub.i]
   =Abundancia               del modelo

M1                   Temperatura minima *+              0.00
                     Humedad relativa **
M2                   Humedad relativa+Periodo de        1.01
                     precipitacion
M3                   Temperatura minima+Humedad         2.17
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion
M4                   Temperatura maxima+                2.48
                     Temperatura minima+Periodo
                     de precipitacion
M5                   Temperatura maxima+                2.54
                     Temperatura minima*+Humedad
                     relativa
M6                   Temperatura maxima+Humedad         2.74
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion
M7                   Temperatura minima+Periodo         2.84
                     de precipitacion
M8                   Temperatura maxima+                5.33
                     Temperatura minima+Humedad
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion

Variable respuesta     Variables descriptoras      [W.sub.i]
   =Abundancia               del modelo

M1                   Temperatura minima *+           0.33
                     Humedad relativa **
M2                   Humedad relativa+Periodo de     0.20
                     precipitacion
M3                   Temperatura minima+Humedad      0.11
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion
M4                   Temperatura maxima+             0.09
                     Temperatura minima+Periodo
                     de precipitacion
M5                   Temperatura maxima+             0.09
                     Temperatura minima*+Humedad
                     relativa
M6                   Temperatura maxima+Humedad      0.08
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion
M7                   Temperatura minima+Periodo      0.08
                     de precipitacion
M8                   Temperatura maxima+             0.02
                     Temperatura minima+Humedad
                     relativa+Periodo de
                     precipitacion

AICc = Criterio de Informacion Akaike ajustado a pequenas muestras
(Anderson, 2008), [[DELTA].sub.i] = Delta AIC, [W.sub.i] = Peso AIC.
* = Nivel de significancia 0.05, ** = Nivel de significancia 0.001.
AICc = Akaike Information Criterium adjusted to small samples
(Anderson, 2008), [[DELTA].sub.i] = Delta AIC, [W.sub.i] = AIC
Weight. * = Level of significance 0.05, ** = Level of significance
0.001.
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Author:Alonso Duran, Adrian; Oviedo-Morales, Neder
Publication:Revista de Biologia Tropical
Date:Mar 1, 2019
Words:7059
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