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Abundancia de collembola (Artropoda: Hexapoda) E interaccion con los parametros edaficos, en el agro ecosistema arroz (Oryza sativa L., Poaceae), en Panama.

ABUNDANCE OF COLLEMBOLA (ARTHROPODA: HEXAPODA) AND INTERACTION WITH EDAPHIC PARAMETERS, IN THE RICE (Oryza sativa L., POACEAE) AGRICULTURAL ECOSYSTEM, IN PANAMA

ABUNDANCIA DE COLLEMBOLA (ARTROPODA: HEXAPODA) E INTERACAO COM OS PARAMETROS EDAFICOS, NO AGRO ECOSSISTEMA ARROZ (Oryz.a sativa L., POACEAE), NO PANAMA

Introduccion

Los colembolos constituyen el grupo mas representativo de la mesofauna edafica (Gomez-Anaya et. al., 2010; Cicconardi et. al., 2013; Socarras, 2013), habiendo sido poco estudiado debido a la complejidad de los ecosistemas que habitan y a su elevada diversidad (Mari Mutt y Belinger, 1990; Bellini y Zeppelini, 2009). Actualmente se ha registrado un total de 8344 especies de Collembola (Bellinger et al., 1998-2013), encontrandose la mayoria reportada en regiones de clima temperado (Bellini y Zeppelini, 2009). Sin embargo, estos autores estiman que una elevada proporcion de la diversidad de colembolos podria concentrarse en la region neotropical.

La actividad de estos artropodos en el proceso de degradacion y reciclaje de la materia organica se refleja en la formacion y fertilidad de los suelos (Palacios-Vargas, 2000; Kaneda y Kaneko, 2008), de manera que la variacion de los parametros fisicos y quimicos de los suelos incide en la composicion y estructura de la poblacion de colembolos (Kovac, 1994; Chagnon et. al., 2000) y en sus interacciones con otros organismos edaficos (Guillen et. al., 2006). Especificamente, la concentracion de materia organica (Eaton et. al., 2004; Negri, 2004), la humedad del suelo (Guillen et. al., 2006; Gomez-Anaya et. al., 2010; Socarras, 2013), el pH (Hagvar, 1982; Loranger et. al., 2001; Guillen et. al., 2006; Socarras, 2013), la disponibilidad de nutrientes (Bird et. al., 2000; Socarras e Izquierdo, 2014) y la acumulacion de ingredientes activos de pesticidas (Framptom, 1997; Hasegawa 2002; Cassagne et. al., 2003, 2004), limitan la colonizacion de colembolos en los ecosistemas agricolas y forestales. Otras variables de origen antropogenico vinculadas a la produccion agricola, como son la meca nizacion, compactacion, textura y estructura de los suelos, influyen en la densidad poblacional y provocan la distribucion irregular de este grupo de hexapodos (Mussuri et. al., 2002; Bedano et. al, 2006; Guillen et. al, 2006; Gomez-Anaya et. al., 2010).

La conjugacion de la tasa de humedad del suelo y la concentracion de la materia organica afecta directamente el patron de distribucion vertical de los colembolos (Hopkin, 1997; Socarras, 2013). La interaccion observada entre ambos parametros edaficos, tambien favorece el incremento de la poblacion de hongos y bacterias, organismos que sirven de alimento a un elevado numero de especies de Collembola (Guillen et. al., 2006).

La susceptibilidad de los parametros biologicos y reproductivos de los colembolos, con relacion a la variabilidad de los parametros edaficos en los ecosistemas agricolas y forestales, permite enmarcarlos como indicadores biologicos de la salud y calidad de los suelos (Bellinger et. al, 2016; Duelli y Obrist, 2003; Guillen et. al., 2006; Baretta et. al., 2008; Pimentel et. al., 2011; Socarras, 2013). El escaso numero de taxonomos de este grupo y la dificultad de identificar los individuos a nivel de genero o especie, podria limitar su utilizacion como indicadores biologicos en la evaluacion de la salud y calidad de los suelos de vocacion agricola y forestal. No obstante, algunos autores sustentan que la agrupacion de los colembolos por familia u otro taxon tambien puede indicar la degradacion de los suelos destinados a diversas actividades productivas (Prasse, 1985; Ekschmitt et. al, 2003).

La reducida cantidad de referencias bibliograficas que relacionan a la taxonomia, biologia y ecologia de Collembola con la variacion de los factores edaficos en los ecosistemas agricolas tropicales, sustenta la necesidad de investigar en el tema propuesto. De esta manera, los resultados presentados redundaran en el fortalecimiento los programas de manejo y conservacion de suelos en areas destinadas al cultivo del arroz. En el presente estudio se comparo el patron de abundancia de los colembolos asociados a este cultivo en Panama, y se determino la correlacion entre las familias de estos hexapodos con las principales variables edaficas.

Material y Metodos

Areas experimentales

El estudio considero tres areas experimentales de arroz de Panama, ubicadas en las localidades de Barro Blanco (BB), Chiriqui (8[grados]25'879"N y 82[grados]46'284"0); Dos Bocas (DB), Herrera, (8[grados]3'475'"N y 80[grados]51' 542"0) y Tocumen (T), Panama, (9[grados]3'93"N y 79[grados]20134"0). Las parcelas experimentales de arroz (Oryza sativa L.), sembradas con la variedad IDIAP-38, midieron 1600[m.sup.2] (40x40m). Las areas seleccionadas fueron establecidas en suelos que no presentaban degradacion como consecuencia de la actividad antropica previa. Para la preparacion del suelo en las parcelas muestreadas, se siguieron las recomendaciones de Villarreal et al. (2007).

Recoleccion de las muestras de suelo

Las muestras de suelo de 1000[cm.sup.3] (l0 x l0 x l0cm) fueron recolectadas aleatoriamente y transferidas a bolsas plasticas transparentes, codificadas de acuerdo con la localidad y fecha de muestreo. Las mismas fueron extraidas a los 70 dias despues de la siembra (dds), estableciendose un total de 30 muestras por parcela experimental. Posteriormente, en menos de 24h, las muestras fueron enviadas al laboratorio de suelos del Instituto de Investigacion Agropecuaria de Panama (IDIAP).

Analisis fisico y quimico de las muestras de suelo

El analisis quimico de los macronutrientes (P, K, Ca, Mg) y micronutrientes (Fe, Cu, Zn, Mn, Al) se realizo de acuerdo con el protocolo desarrollado por Villarreal y Name (1996). El porcentaje de materia organica (MO) y el pH se determinaron respectivamente por medio del metodo de Walkley-Black (Jackson, 1982) y el potenciometrico (Villarreal y Name, 1996). La humedad del suelo se calculo a traves del porcentaje de la relacion entre el peso humedo y seco de la muestra (Villarreal y Name, 1996).

Extraccion e identificacion taxonomica de Collembola

La extraccion de los colembolos fue realizada por medio del embudo de Berlese, proceso que se completo a los siete dias, para posteriormente ser transferidos a viales de vidrio de 10ml, con alcohol etilico 70%. El montaje de los especimenes se realizo de acuerdo con el procedimiento descrito por Christiansen y Bellinger (1998). La identificacion de los especimenes por familia y su separacion por localidad, se efectuo por medio de la observacion y diferenciacion de los caracteres morfologicos presentados en las claves taxonomicas de Palacios-Vargas (1990) y Palacios-Vargas y Gomez-Anaya (1993). Los especimenes voucher, fueron depositados en el Laboratorio de Entomologia del Instituto de Investigacion Agropecuaria de Panama (IDIAP), El Naranjal, Chepo, Panama.

Diseno experimental y analisis estadistico

El diseno experimental utilizado fue completamente al azar, considerando la aleatoriedad de las muestras en cada parcela experimental. La abundancia relativa (%) de los colembolos distribuidos por familia, fue determinada para cada localidad. Posteriormente, la aplicacion de una prueba de LSD de Fisher (p<0,05) permitio inferir si existia diferencia estadistica entre el numero total de individuos y las areas muestreadas. Las variables fisicas y quimicas de los suelos seleccionadas para las localidades estudiadas fueron comparadas por la prueba LSD de Fisher (p<0,05).

La seleccion de las variables edaficas consideradas en el presente estudio fue determinada por medio del analisis de componentes principales (ACP), representada por medio de la varianza total explicada (Villarroel et al, 2003). El criterio de retencion del valor propio (Eigen value) >1 indico el aporte de las principales variables edaficas registradas en las parcelas experimentales. La correlacion de los parametros fisicos y quimicos seleccionados con el numero de individuos por familia de Collembola en cada localidad se analizo a traves de la prueba de Spearman ([r.sub.s]; p<0,05).

Resultados

Composicion y abundancia de familias de Collembola

El numero total de individuos recolectados fue de 28 249, incluidos en nueve familias, y presentaron diferencia estadis tica (p<0,05) en relacion a las tres localidades evaluadas (Tabla I). La cantidad de colembolos registrada en Tocumen fue mayor (p<0,05) que las parcelas ubicadas en Dos Bocas y Barro Blanco (Tabla I). Independientemente de la variacion en el patron de abundancia en las areas experimentales, se confirmo que las familias dominantes en el agro-ecosistema arroz fueron: Isotomidae, Sminthuridae y Sminthurididae, las cuales contribuyeron con 89, 73 y 89% del total de individuos en Barro Blanco, Dos Bocas y Tocumen, respectivamente (Tabla I; Figura 1).

Las familias Dicyrtomidae e Hypogasturidae, con abundancia <1%, sugieren gradientes de susceptibilidad a los factores edaficos registrados en las parcelas experimentales (Tabla I, Figura 1). Sin embargo, el patron variable de abundancia (<10%) de las familias Entomobryidae, Paronellidae, Brachystomellidae y Onychiuridae, tambien sugiere la sensibilidad de estos individuos a los parametros evaluados (Tabla I).

Perfil edafico de las areas evaluadas

Los parametros edaficos (Tabla II) variaron en relacion a las parcelas muestreadas, confirmando una marcada diferencia estadistica (p<0,05) entre ellas. A pesar de la variabilidad de los factores edaficos en las areas experimentales, la localidad de Tocumen registro niveles elevados de materia organica, humedad del suelo y pH, estadisticamente superiores (p<0,05) a Barro Blanco y Dos Bocas. Los macronutrientes (P, K, Ca, Mg) y micronutrientes (Fe, Cu, Zn, Mn, Al), fueron estadisticamente semejantes en las localidades de Dos Bocas y Tocumen. Por ello, el analisis de la varianza total explicada (Tabla III) confirmo el aporte de la materia organica, humedad y pH en los suelos de las areas experimentales, considerando el registro de los valores propios >1,0.

Interaccion entre abundancia de familias y variables edaficas

El numero de individuos de las familias Isotomidae, Smin thuridae y Sminthurididae, presento correlaciones positivas con la materia organica y la humedad del suelo en las parcelas evaluadas (Tabla IV). El papel determinante de estas variables edaficas en la composicion de las familias de Collembola podria justificar la elevada abundancia de estas en las areas experimentales (Tabla I). La mayoria de las familias de Collembola, con excepcion de Paronellidae e Hypogasturidae, se correlacionaron significativamente con la humedad del suelo (p<0,05).

En general, se evidencio un patron variable de la interaccion entre el pH y la abundancia de Collembola. Sin embargo, la familia Sminthuridae fue la unica que presento correlacion positiva (p<0,05) en relacion con el pH, prevaleciendo esta tendencia en las parcelas experimentales evaluadas (Tabla IV).

Discusion

El elevado contenido de materia organica asociado con la humedad del suelo favorecio al incremento de la poblacion de Collembola en la localidad de Tocumen, Panama. Curry y Good (1992) relacionaron la reduccion de la densidad y del numero de especies de Collem bola con la perdida de materia organica en areas cultivadas de arroz. Otros autores sugieren que la salud edafica responde al equilibrio existente entre la materia organica y la humedad del suelo (Siddiky et. al., 2012), interaccion que promueve el incremento de la poblacion de colembolos (Park y Cousins, 1995; Hopkin, 1997; Guillen et. al., 2006). La actividad biologica de este grupo de artropodos, relacionada directamente con el reciclaje de materia organica y la humedad del suelo, promueven la produccion de hongos, bacterias y micorrizas, considerados componentes principales de la dieta de los colembolos (Park y Cousins, 1995; Hopkin, 1997; Chauvat et. al., 2003; Larsen et. al., 2004). Se confirma asi la relacion entre las variables edaficas citadas con la elevada tasa de abundancia de las familias Isotomidae, Sminthuridae y Sminthurididae en las parcelas experimentales evaluadas. Grandy et. al. (2013) y Guzman et. al. (2010) destacaron que la concentracion de materia organica proxima a 5,09% favorece el crecimiento poblacional de Collembola en areas productoras de arroz. Sin embargo, la variabilidad en la concentracion de gradientes de materia organica relacionada con otros factores abioticos puede influir de manera indiscriminada en la dominancia de las familias de Collembola reportadas en suelos destinados al cultivo del arroz (Mendoza et. al., 1999; Widyastuti, 2005).

La susceptibilidad de los colembolos, en funcion de la caracterizacion y variabilidad de los parametros edaficos, puede reflejarse en el registro de las familias Hypogasturidae y Paronellidae, vulnerables a la humedad del suelo, en el ecosistema arroz (Widyastuti, 2005). No obstante, la condicion que establece el grado de vulnerabilidad de estos organismos y que los define como indicadores biologicos puede variar de acuerdo con el patron edafico registrado en la localidad evaluada y al rubro agricola sembrado.

El pH influye en la composicion y abundancia de las familias de los colembolos en los ecosistemas agricolas y forestales (Ponge, 1983; Hagvar y Abrahamsen, 1984), por lo que la variabilidad del pH puede considerarse como un factor limitante para el desarrollo biologico y reproductivo de este grupo de artropodos (Hagvar; 1987; Brethes et. al. 1995; Van Straalen y Verhoef, 1997). De manera que la sinergia entre el pH registrado en suelos acidos y la elevada tasa de humedad favorece el aumento de la poblacion de las especies de las familias Isotomidae y Sminthuridae, en zonas destinadas al cultivo del arroz (Widyastuti, 2005).

Los organismos mesoedaficos, que incluyen a los colembolos, responden a la variabilidad de los parametros fisicos y quimicos, adoptando la estrategia -r, lo cual indica su elevada capacidad reproductiva y de adaptacion, en ecosistemas agricolas y forestales (Petersen, 2002). La variacion del patron de distribucion, densidad y diversidad de los colembolos, como resultado de las interacciones con las variables fisicas y quimicas, permite referir a estos organismos como indicadores de la salud y calidad de los suelos (Socarras, 2013). Sin embargo, no se descarta la influencia de los factores bioticos en las interacciones con otros organismos edaficos, en la definicion del estado ecologico de los suelos destinados a la produccion agricola.

Conclusiones

Los factores edaficos, principalmente la materia organica y la humedad del suelo, influyeron en la estructura y composicion de la comunidad de los colembolos, en las areas productoras de arroz. La sinergia de ambos parametros edaficos favorecio el incremento de la poblacion de las familias Isotomidae, Sminthuridae y Sminthurididae, consideradas como dominantes en este agroecosistema.

Las reducidas poblaciones registradas para las familias Brachystomellidae, Dycirtomidae, Entomobryidae, Paronellidae, Onychiuridae e Hypogastruridae, sugieren la vulnerabilidad a las variables edaficas estudiadas, por lo que se recomienda la implementacion de estudios posteriores en condiciones bioticas y abioticas controladas, que definan al grupo como indicadores biologicos de salud y calidad en suelos de vocacion arrocera. Ademas, es imperativo promover la formacion de especialistas que integren conocimientos de taxonomia, biologia, ecologia y comportamiento, con la finalidad de entender las diferentes interacciones bioticas y abioticas de los colembolos en los ecosistemas productivos del tropico.

La identificacion de los individuos a nivel de familia ofrecio una alternativa viable y practica para determinar suelos degradados o vulnerables a los diversos sistemas de manejo en los ecosistemas agricolas destinados a la produccion de arroz.

AGRADECIMIENTOS

Los autores agradecen a la Secretaria Nacional de Ciencia, Tecnologia e Innovacion (SENACYT), Panama, por el financiamiento del proyecto FID07-82, y al Sistema Nacional de Investigacion (SNI). Igualmente, queremos destacar el apoyo del tecnico Onesio Martinez.

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Recibido: 25/08/2016. Modificado: 05/01/2017. Aceptado: 11/01/2017.

Bruno Zachrisson. Licenciado en Ciencias Biologicas, Universidad Federal de Parana, Brasil. Doctor en Ciencias Biologicas (Entomologia), Escuela Superior de Agricultura

Luiz de Queiroz, Universidad de Sao Paulo, Brasil. Investigador, Instituto de Investigacion Agropecuaria de Panama (IDIAP). Profesor, Universidad de Panama. Di reccion: Laboratorio de Entomologia, Centro de Investigacion Agropecuaria Oriental. IDIAP. Tanara. Chepo. Panama, e-mail: bazsalam@ gmail.com

Pedro Osorio. Ingeniero Agronomo. Universidad EARTH. Costa Rica. Coordinador. Laboratorio de Entomologia. Centro de Investigacion Agropecuaria Oriental. IDIAP. Panama.

Leyenda: Figura 1. Abundancia relativa (%), por familia de Collembola (Artropoda: Hexapoda), registradas en las localidades de Barro Blanco (BB), Bugaba, Provincia de Chiriqui; Dos Bocas (DB), Ocu, Provincia de Herrera y Tocumen (T), Provincia de Panama, Panama.
TABLA I

NUMERO DE INDIVIDUOS Y ABUNDANCIA RELATIVA,
POR FAMILIA DE COLLEMBOLA (ARTROPODA: HEXAPODA),
REGISTRADAS EN TRES LOCALIDADES DE PANAMA

Familia                         BB                  DB
                           NI        AR        NI        AR

Entomobryidae             300      3,14       697      9,61
Isotomidae               1421     14,87       918     12,66
Paronellidae              124      1,30       148      2,04
Sminthuridae             2613     27,35      2376     32,76
Sminthurididae           4518     47,29      2013     27,76
Brachy stomellidae        151      1,58       384      5,30
Dicyrtomidae               13      0,14         9      0,12
Onychiuridae              401      4,20       695      9,58
Hypogastruridae            12      0,13        11      0,15

Total                   9553 b   100,00      7251 c  100,00

Familia                           T                  Total
                             NI        AR        NI        AR

Entomobryidae               758      6,62      1755      6,21
Isotomidae                 3889     33,98      6228     22,05
Paronellidae                140      1,22       412      1,46
Sminthuridae               2119     18,51      7108     25,16
Sminthurididae             4139     36,16     10670     37,77
Brachy stomellidae          208      1,82       743      2,63
Dicyrtomidae                 22      0,19        44      0,16
Onychiuridae                151      1,32      1247      4,41
Hypogastruridae              19      0,17        42      0,15

Total                   11445 a*   100,00     28249    100,00

BB: Barro Blanco, Bugaba, Provincia de Chiriqui; DB: Dos Bocas, Ocu,
Provincia de Herrera; T: Tocumen, Provincia de Panama.

NI: numero total de individuos. AR: abundancia relativa (%), *:
diferencia estadistica entre el numero total de individuos y las
localidades muestreadas, por medio de la prueba de LSD de Fisher
(P<0,05).

TABLA II

NIVELES DE LA MATERIA ORGANICA (MO), pH,
HUMEDAD DEL SUELO (%), MACRO Y
MICRONUTRIENTES, REGISTRADOS EN TRES
LOCALIDADES DE PANAMA *

                                    BB                     DB

MO. (%)                      4,4 [+ o -] 1,0 b       4,5 [+ o -] 0,7 b
Humedad (%)                  5,1 [+ o -] 0,6 b       4,9 [+ o -] 0,4 b
PH                           4,6 [+ o -] 0,1 b       4,5 [+ o -] 0,2 b
P (mg x [l.sup.-1])          4,1 [+ o -] 0,9 a       3,8 [+ o -] 0,2 a
K (mg x [l.sup.-1])         78,9 [+ o -] 6,4 b      82,1 [+ o -] 5,1 a
Fe (mg x [l.sup.-1])        68,3 [+ o -] 6,3 a      69,4 [+ o -] 5,8 a
Zn (mg x [l.sup.-1])         2.0 [+ o -] 0,6 a       2,7 [+ o -] 0,5 a
Cu (mg x [l.sup.-1])         4,6 [+ o -] 0,4 b       6,0 [+ o -] 0,2 a
Mn (mg x [l.sup.-1])       33, 8 [+ o -] 3,2 b      36,9 [+ o -] 3,7 a
Ca (cmol x [kg.sup.-1])      4,5 [+ o -] 0,9 b       5,3 [+ o -] 0,6 a
Mg (cmol x [kg.sup.-1])      2,6 [+ o -] 0,3 a       2,7 [+ o -] 0,4 a
Al (cmol x [kg.sup.-1])      0,6 [+ o -] 0,08 a      0,5 [+ o -] 0,06 a

                                    T

MO. (%)                     5,1 [+ o -] 1,3 a*
Humedad (%)                  6,3 [+ o -] 0,3 a
PH                           5,8 [+ o -] 0,4 a
P (mg x [l.sup.-1])          4,2 [+ o -] 0,8 a
K (mg x [l.sup.-1])         84,3 [+ o -] 4,3 a
Fe (mg x [l.sup.-1])        72,3 [+ o -] 5,4 a
Zn (mg x [l.sup.-1])         2,9 [+ o -] 0,5 a
Cu (mg x [l.sup.-1])         5,8 [+ o -] 0,7 a
Mn (mg x [l.sup.-1])        38,1 [+ o -] 2,4 a
Ca (cmol x [kg.sup.-1])      5,8 [+ o -] 0 ,5 a
Mg (cmol x [kg.sup.-1])      2,4 [+ o -] 0,7 a
Al (cmol x [kg.sup.-1])     0,6 [+ o -] 0,04 a

BB: Barro Blanco, Bugaba, Provincia de Chiriqui; DB: Dos Bocas, Ocu,
Provincia de Herrera; T: Tocumen, Provincia de Panama.

* Promedios de 30 muestras de suelos por localidad, a los 70 dds.
Medias seguidas de la misma letra, en las lineas, no presentan
diferencias estadisticas, por la prueba de Fisher (P<0,05).

TABLA III

PORCENTAJE DE LA VARIANZA TOTAL EXPLICADA (VALORES PROPIOS *)
PARA LAS VARIABLES EDAFICAS DE LAS TRES LOCALIDADES ESTUDIADAS

                           Barro Blanco

Variables      Valor         Varianza       Varianza total
edaficas       propio         total            acumulada

MO              3,88          33,54              33,54
Hum             2,98          25,77              59,31
PH              1,29          11,15              70,46
P               0,90           7,77              78,23
K               0,67           5,78              84,01
Fe              0,62           5,32              89,33
Zn              0,51           4,43              93,76
Cu              0,44           3,78              97,54
Mn              0,21           1,83              99,37
Ca              0,11           0,47              99,84
Al              0,01           0,11              99,95
Mg             0,006           0,05             100,00

                           Dos Bocas

Variables      Valor       Varianza     Varianza total
edaficas       propio       total          acumulada

MO              3,55        33,02            33,02
Hum             2,67        24,87            57,89
PH              1,65        15,36            73,25
P               0,86         7,97            81,22
K               0,64         5,91            87,13
Fe              0,56         5,25            92,38
Zn              0,36         3,34            95,72
Cu              0,22         2,07            97,79
Mn              0,15         1,38            99,17
Ca              0,04         0,33            99,50
Al              0,03         0,29            99,79
Mg              0,02         0,21           100,00

                           Tocumen

Variables      Valor      Varianza     Varianza total
edaficas       propio       total         acumulada

MO              3,47        31,53           31,53
Hum             2,51        22,83           54,36
PH              1,75        15,89           70,25
P               0,91        8,27            78,52
K               0,66        5,97            84,49
Fe              0,59        5,36            89,85
Zn              0,47        4,27            94,12
Cu              0,35        3,16            97,38
Mn              0,16        1,43            98,71
Ca              0,06        0,59            99,30
Al              0,05        0,41            99,71
Mg              0,03        0,29           100,00

* Los valores propios (Eigen values) >1, en numeros cursivos,
indican el aporte de las variables edaficas. MO: materia organica,
Hum: humedad del suelo (%).

TABLA IV

COEFICIENTE DE CORRELACION DE SPEARMAN ([r.sub.s]) ENTRE EL NUMERO
DE INDIVIDUOS POR FAMILIA DE COLLEMBOLA Y LAS VARIABLES MATERIA
ORGANICA, HUMEDAD Y pH, PARA LAS TRES LOCALIDADES ESTUDIADAS

Familia                               Barro Blanco
                              MO          Hum           PH

Entomobryidae                0,03         0,32*       -0,11
Isotomidae                   0,41*        0,43*       -0,02
Paronellidae                -0,07        -0,01         0,12
Sminthuridae                 0,38*        0,34*        0,19*
Sminthurididae               0,43*        0,53*        0,08
Brachy stomellidae          -0,13         0,21*        0,01
Dicyrtomidae                -0,01         0,25*        0,03
Onychiuridae                -0,13         0,37*        0,10
Hypogastruridae             -0,12        -0,01        -0,19*

Familia                               Dos Bocas
                              MO          Hum.          PH

Entomobryidae                0,07        0,37*        -0,18
Isotomidae                  0,38*        0,54*        -0,06
Paronellidae                -0,06        -0,09        -0,03
Sminthuridae                 0,42*       0,47*        0,21*
Sminthurididae               0,36*       0,63*         0,03
Brachy stomellidae          -0,06        0,18*         0,03
Dicyrtomidae                -0,06        0,19*         0,01
Onychiuridae                 0,23        0,29*         0,24
Hypogastruridae             -0,09        -0,09        -0,02

Familia                               Tocumen
                              MO          Hum.          PH

Entomobryidae                0,16        0,41*        -0,14
Isotomidae                  0,47*        0,48*        -0,08
Paronellidae                 0,15        -0,05        -0,06
Sminthuridae                0,47*        0,54*        0,37*
Sminthurididae              0,64*        0,72*         0,10
Brachy stomellidae           0,19        0,29*         0,05
Dicyrtomidae                -0,02        0,21*        -0,04
Onychiuridae                -0,03        0,21*        -0,02
Hypogastruridae              0,13        -0,08        -0,17*

* Correlaciones significativas (p<0,05). MO: materia organica,
Hum: humedad del suelo (%).
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Author:Zachrisson, Bruno; Osorio, Pedro
Publication:Interciencia
Date:Feb 1, 2017
Words:5363
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