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ATIVIDADE REPRODUTIVA E ESTRUTURA POPULACIONAL DE Myotis nigricans (SCHINZ, 1821) (CHIROPTERA: VESPERTILIONIDAE) NO SUL DO BRASIL.

Reproductive activity and population structure of Myotis nigricans (Schinz, 1821) (Chiroptera: Vespertilionidae) in the southern Brazil.

INTRODUCAO

A reproducao e um periodo critico e energeticamente custoso para a maioria dos organismos (Dinerstein 1986; Racey & Speakman 1987). Os processos relacionados a reproducao sao frequentemente ciclicos, ocorrendo mais de uma vez durante a vida dos individuos (Weir & Rowlands 1973). Na maioria dos animais, estes ciclos sao adaptados para que o nascimento ocorra em periodos energeticamente favoraveis (Fleming et al. 1972), dado o custo energetico despendido nesse processo. Alguns animais, como os morcegos, apresentam caracteristicas reprodutivas unicas (Korine et al. 2004) que visam aumentar as chances de sobrevivencia das femeas e seus filhotes (Altringham 1996), tais como estocagem de espermatozoides, diapausa embrionaria e variacoes no padrao temporal de reproducao (e.g. Crichton & Krutzsch 2000).

Na ordem Chiroptera existem dois tipos de comportamentos reprodutivos. O primeiro envolve a estocagem de espermatozoides viaveis no utero ou na vagina e e encontrado principalmente em especies que vivem em regioes com clima temperado, onde o periodo de hibernacao interrompe o ciclo reprodutivo (Taddei 1980). Apenas recentemente esse padrao foi descrito para morcegos de areas tropicais (Araujo et al. 2013). O segundo tipo de comportamento reprodutivo expressa o padrao basico de reproducao dos mamiferos, quando a ovulacao e a copula coincidem (Wimsatt & Trapido 1952). Esse padrao basico e mais comum em morcegos de regioes tropicais e subtropicais e subdivide-se em outros quatro subtipos: (1) sazonalmente monoestricos, que se reproduzem uma unica vez no ano; (2) sazonalmente poliestricos, que apresentam dois picos preferenciais de reproducao ao longo do ano; (3) extenso periodo reprodutivo com curto periodo de inatividade reprodutiva e; (4) atividade reprodutiva ao longo do ano todo (Fleming et al. 1972).

Dentre as familias de morcegos, Vespertilionidae e a melhor conhecida quanto a sua biologia reprodutiva, principalmente para as especies da America do Norte e Europa. Estudos com Vespertilionidae sao desenvolvidos desde a decada de 30 (e.g. Miller 1939; Kunz 1971, 1974; Wilson 1971; Wilson & La Val 1974; Racey & Speakman 1987; Pikula et al. 2017), com destaque para as especies Eptesicus fuscus (Beauvois, 1796), Myotis daubentonii (Kuhl, 1817), Myotis lucifugus (Le Conte, 1831) e Myotis grisescens A. H. Howell, 1909. Na America do Sul, poucos sao os trabalhos que abordam caracteristicas reprodutivas dos vespertilionideos (e.g. Willig 1985a; b; Peracchi & Albuquerque 1992; Bernard 2002; Mikalauskas 2007; Miranda et al. 2010; Araujo et al. 2013; Bernardi et al. 2013), sendo a maioria relacionados as especies do genero Myotis Kaup 1829.

Especies do genero Myotis apresentam distribuicao cosmopolita, exceto nas regioes articas, antarticas e em ilhas oceanicas mais isoladas (Nowak 1994). Estes animais utilizam grande variedade de estruturas como abrigo, desde construcoes antropicas, telhados, vaos entre tijolos, cavidades subterraneas e oco de arvores (Trajano 1984; Esberard et al. 1999; Arnone & Passos 2007). Apesar da ampla distribuicao, dados sobre seus padroes reprodutivos sao conhecidos apenas por estudos realizados na Europa e America do Norte (Miller 1939; Solick & Barclay 2006; Krutzsch 2009; Frick et al. 2010). No Hemisferio Sul, estudos realizados na ilha de Barro Colorado, na America Central, mostraram que morcegos deste genero possuem ciclo poliestrico, com periodos de gestacao de aproximadamente 60 dias, maximo de tres gestacoes por ano (Wilson & LaVal 1974) e nascimentos entre primavera e verao (Walker 1968; Kunz 1971). As femeas formam colonias maternidade, com numero reduzido de machos (Nowak 1994), os quais sao geralmente solitarios e ocupam essas colonias somente no periodo reprodutivo (Kunz & Pierson 1994).

No Brasil, estudos que abordam a biologia reprodutiva de Myotis foram realizados por Willig (1985b) com Myotis nigricans (Schinz, 1821) na Caatinga; por Miranda et al. (2010) e Araujo et al. (2013) com Myotis levis (I. Geoffroy, 1824) nas regioes Sul e Sudeste, respectivamente, e por Bernardi et al. (2013) sobre reproducao de Myotis ruber (E. Geoffroy, 1806) tambem para a Regiao Sul.

Informacoes sobre a biologia reprodutiva dos morcegos no Brasil provem geralmente de observacoes pontuais, o que dificulta a identificacao de padroes, principalmente para especies com amplas areas de distribuicao (Marinho-Filho 2003), tais como aquelas do genero Myotis (Wilson 2008). Alem disso, a baixa frequencia de captura de Myotis em estudos desenvolvidos com redes de neblina em diferentes regioes (e.g. Esberard 2003; Bianconi et al. 2004; Bordignon 2006; Dias & Peracchi 2008; Bolla et al. 2017) contribui para a permanencia destas lacunas de conhecimento. Amostragens realizadas em abrigos destas especies correspondem a uma importante ferramenta para se obter dados de muitos individuos simultaneamente, o que possibilita o estudo de biologia reprodutiva e estrutura populacional, por exemplo (e.g. Tamsitt & Valdivieso 1963; Esberard 2002; Miranda et al. 2010; Esberard 2011; Humphrey & Oli 2015). Dentro do exposto, nosso objetivo foi descrever a atividade reprodutiva e a estrutura populacional de uma colonia de M. nigricans, ao longo dos 12 meses do ano em uma regiao de clima temperado na Regiao Sul do Brasil.

MATERIAL E METODOS

Realizamos o estudo em uma area de Floresta Ombrofila Densa Submontana (IBGE 2012) no sul do estado de Santa Catarina (28o.26'58" S e 49o.11'31" O, 58 metros de altitude em relacao ao nivel do mar), na Regiao Sul do Brasil (Fig. 1). Segundo classificacao de Koppen, o clima e do tipo Cfa, caracterizado como subtropical umido, sem estacao seca definida e com veroes quentes (Alvares et al. 2013). Segundo dados do Instituto Nacional de Meteorologia para o sul de Santa Catarina, os meses mais quentes sao janeiro, fevereiro e marco, quando a temperatura media fica acima dos 23[grados]C. Os meses mais frios sao junho, julho e agosto, quando a temperatura nao ultrapassa os 16[grados]C. A precipitacao e bem distribuida ao longo dos meses, com janeiro, fevereiro e marco sendo o periodo mais chuvoso, com precipitacao media superior a 200 mm. Ao contrario, abril, junho e julho sao os mais secos, com precipitacao abaixo de 115 mm.

Para obtencao dos dados reprodutivos, realizamos uma noite de captura em cada mes, entre maio de 2012 e julho de 2013. Capturamos os morcegos com duas redes de neblina (uma de 9 x 3 m e uma de 6 x 3 m) instaladas na saida de um abrigo antropico de M. nigricans. As redes ficaram expostas por quatro horas apos inicio do crepusculo, o que resultou em um esforco amostral total de 2700 [m.sup.2]/h, calculado segundo Straube & Bianconi (2002).

Os individuos capturados foram contidos em sacos individuais de pano e encaminhados a base de campo para tomada dos dados biometricos, marcacao e classificacao etaria. Utilizamos a ossificacao das falanges dos metacarpos, o desgaste dos dentes e a coloracao da pelagem como criterios para definicao da classe etaria (ver Trajano 1984). Marcamos cada individuo com uma anilha metalica numerada no antebraco.

Os individuos foram identificados quanto a especie segundo Wilson (2008) e Miranda et al. (2011). Dois especimes foram coletados e depositados na Colecao Cientifica de Mastozoologia do Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Parana, sob os numeros tombo DZUP/CCMZ 1796 (macho adulto) e DZUP/CCMZ 1797 (femea adulta). As amostragens foram realizadas sob a licenca do SISBIO no. 10298-1.

Para identificarmos o periodo reprodutivo, utilizamos caracteres morfologicos externos das femeas, as quais foram classificadas como: Gravidas--com presenca de feto palpavel; Lactantes--com ausencia de pelos ao redor das glandulas mamarias e presenca de leite; Pos-lactantes--com pelos em crescimento em volta das glandulas mamarias e ausencia de leite; Nao reprodutivas--sem nenhuma das caracteristicas acima citadas. Femeas que apresentaram simultaneamente duas caracteristicas reprodutivas, como as pos-lactantes e gravidas, foram contabilizadas em ambas as categorias.

Pelo fato da amostragem ter se estendido por 15 meses, tres meses foram amostrados mais de uma vez, resultando em um esforco amostral desigual entre os meses. Para contornar esse vies, utilizamos a taxa de captura ([numero de animais capturados no mes para cada classe / esforco amostral do mes] x 1000), para representar a abundancia mensal das classes. Para determinar se houve segregacao temporal na abundancia das classes ao longo dos meses, realizamos o teste de Rayleigh (Z), calculado pelo software Oriana versao 4.1, adotando 0.05 como nivel de significancia. Realizamos o calculo da estimativa populacional pelo Indice de Parker, com auxilio do software BioEstat versao5.3 (Ayres et al. 2007), adotando intervalo de confianca de 99%. Para o calculo do Indice, utilizamos os dados de captura/recaptura obtidos durante todas as 15 campanhas.

RESULTADOS

Myotis nigricans apresentou padrao poliestrico sazonal e bimodal de reproducao. Gravidas foram registradas em seis dos 12 meses do ano, com dois picos de captura sendo um maior nos meses de setembro e outubro e, um segundo e menor em dezembro (Fig. 2). Pos-lactantes foram frequentes, com capturas em nove dos 12 meses do ano, porem, sem registros nos meses de maio, junho e setembro (Fig. 2). Lactantes foram registradas somente em outubro e novembro (Fig. 2). Femeas nao reprodutivas foram capturadas em todos os meses exceto janeiro (Fig. 2).

Foram obtidas 267 capturas de 164 individuos de M. nigricans. Deste total, 209 foram femeas adultas, 44 jovens (machos + femeas) e 14 machos adultos. Femeas adultas estiveram presentes no abrigo em todos os meses do ano, com maior taxa de captura entre maio e agosto (Fig. 3). Machos adultos foram registrados no abrigo somente em sete meses, sendo a maior taxa de captura em agosto, setembro e novembro (Fig. 3). Femeas e machos jovens foram registrados entre dezembro e julho, com maior taxa de captura no mes de dezembro (Fig. 3). A estimativa do tamanho populacional para a colonia ficou entre 596 e 1050 individuos, o que sugere que nossa amostragem registrou entre 15.6% e 27.5% da colonia, respectivamente.

DISCUSSAO

A alta taxa de captura de femeas gravidas em setembro, associada a gestacao de aproximadamente 60 dias da especie (Wilson & LaVal 1974) sugere que a atividade reprodutiva de M. nigricans, na regiao sul de Santa Catarina, inicia no final de junho e/ou inicio de julho com as copulas. Um grande numero de nascimentos deve ocorrer no final de setembro/inicio de outubro, corroborando a maior taxa de captura de jovens em dezembro--periodo em que os primeiros filhotes provavelmente comecam a voar fora do abrigo. Apos este periodo de nascimentos, um segundo evento de concepcao deve ocorrer, resultando no aumento da taxa de captura de femeas gravidas no mes de dezembro. Esse segundo evento de nascimentos tambem e corroborado pelo aumento no numero de jovens em marco e abril e a ocorrencia de alguns individuos jovens em maio e junho.

Ao longo de area de distribuicao de M. nigricans sao observadas variacoes no seu padrao reprodutivo. No Equador, essa especie e monoestrica (Tamsitt & Valdivieso 1963); no Panama, e poliestrica, com nascimentos ocorrendo de janeiro a setembro (Wilson 1971); na Amazonia Central, e poliestrica bimodal (Reis & Peracchi 1987), assim como no presente estudo, e no Paraguai, apresenta atividade reprodutiva ao longo do ano todo, com maior frequencia na primavera e verao (Lopez-Gonzales et al. 2001). Toda essa variacao corrobora a hipotese de que especies como M. nigricans, que apresentam amplas areas de distribuicao, tendem a apresentar modificacoes em seus padroes reprodutivos conforme o ambiente que estao (Racey & Entwistle 2000). Essas modificacoes podem estar relacionadas a diversos fatores ambientais bioticos e abioticos, como por exemplo, temperatura do ambiente, uma das variaveis que sabidamente influenciam nos ciclos reprodutivos de morcegos (Uchida et al. 1984; Crichton & Krutzsch 2000; Godoy et al. 2014; Orr & Zuk 2014), alem da disponibilidade de recursos alimentares (Rodrigues 2004; Andrade et al. 2008), a qual deve alterar-se ao longo da distribuicao da especie em funcao da latitude e, consequentemente, da temperatura do ambiente.

O baixo numero de capturas de machos em grande parte dos meses e o seu aumento no periodo reprodutivo, sugere que o abrigo estudado e uma colonia maternidade. A formacao dessas colonias ja foi observada no genero Myotis (Nowak 1994), sendo sugerida inclusive para populacoes de M. nigricans no Panama (Wilson & La Val 1974). No Brasil, ha registros de formacao de colonias maternidade para M. levis no estado do Parana (Miranda et al. 2010). Entretanto, informacoes sobre a composicao e dinamica de colonias de Myotis no Brasil sao escassas, nao sendo possivel predizer se esse e o padrao reprodutivo das populacoes de M. nigricans. Sendo assim, estudos em outras colonias devem ser realizados para confirmar esse padrao para o sul do Brasil.

O baixo numero de femeas lactantes capturadas durante o periodo de estudo pode ser decorrente do pequeno tamanho corporal dos individuos e, consequentemente, das glandulas mamarias. Essas caracteristicas podem dificultar a identificacao dessa condicao corporea nos individuos. Em contraste, femeas gravidas foram capturadas entre os meses quentes e chuvosos de setembro e janeiro, como ja observado para as especies de M. levis, e M. ruber em regioes tropicais e subtropicais (Miranda et al. 2010; Araujo et al. 2013; Bernardi et al. 2013). Estes periodos provavelmente correspondem aqueles com maior disponibilidade de recurso alimentar (Wilson 1971; Altringham 1996; Balmori 1999).

O total de 164 individuos capturados sugere a ocorrencia de uma colonia pequena de M. nigricans quando comparado a estimativa populacional. Entretanto, dados obtidos com contagem de individuos no sudeste brasileiro descrevem colonias com 200 a 300 individuos (Falcao et al. 2003). E provavel que apenas uma parcela dos animais presentes no interior da colonia foi efetivamente capturada pois, para especies deste genero, incluindo M. nigricans, ha registros de colonias com mais de 500 individuos (Kunz 1973; Wilson & La Val 1974). A hipotese de sub-amostragem devido ao metodo e reforcada tambem pelos dados apresentados por Miranda et al. (2010) para M. levis, onde os autores reportam a captura de 186 individuos com redes, porem a contagem no interior do abrigo registrou a mais de 10 000 individuos. Outro fator que pode contribuir para a sub-amostragem e o efeito do aprendizado dos morcegos em relacao aos pontos de instalacao de redes (Kunz & Kurta 1988; Esberard 2006). A aprendizagem pode influenciar as taxas de captura e recaptura, tendo efeito negativo na estimativa do tamanho populacional.

A realizacao de amostragens em abrigos mostrou-se como uma importante ferramenta para obtencao de informacao sobre os padroes reprodutivos de M. nigricans, uma vez que a especie e pouco frequente em estudos sobre composicao de assembleia (Esberard 2003; Bordignon 2006; Arnone & Passos 2007). Apesar de ser uma especie com ampla distribuicao geografica, os resultados aqui apresentados correspondem ao primeiro estudo especifico sobre a biologia reprodutiva de M. nigricans no Brasil. A identificacao de um ciclo poliestrico sazonal e bimodal reforca a hipotese de ocorrencia de variacao no padrao reprodutivo ao longo da area de distribuicao da especie, uma vez que outras regioes apresentam padroes reprodutivos diferentes. Isso reforca a necessidade de estudos com a mesma especie em ambientes distintos, a fim de compreender a plasticidade dessas populacoes, assim como quais fatores ambientais definem essa variacao.

https://doi.org/10.31687/saremMN.18.25.2.0.20

AGRADECIMENTOS

A Joao Masieiro, Gega Masieiro e Teresinha Masieiro pelo apoio logistico nas amostragens; A CAPES pela bolsa de mestrado de V. Mottin, ao CNPq pela bolsa de mestrado de D.A.S. Bolla. A FAPESC pelo apoio financeiro cedido pelo edital de jovens pesquisadores (FAPESC/CNPQ No. 06/2016 Apoio a Infraestrutura de CTI para Jovens Pesquisadores).

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Viviane Mottin (1), Fernando Carvalho (1,2) *, Daniela A. S. Bolla (3), Joao M. D. Miranda (4), Thuany Sergio Machado (5) e Fernando C. Passos (6)

(1) Laboratorio de Zoologia e Ecologia de Vertebrados da Universidade do Extremo Sul Catarinense, Criciuma, SC. [Correspondencia: Fernando Carvalho <f.carvalho@unesc.net>]

(2) Programa de Pos-Graduacao em Ciencias Ambientais da Universidade do Extremo Sul Catarinense (UNESC), Criciuma, SC.

(3) Programa de Pos-Graduacao em Ecologia do Instituto Nacional de Pesquisas da Amazonia (INPA), Manaus, AM.

(4) Departamento de Biologia da Universidade Estadual do Centro-Oeste (UNICENTRO), Guarapuava, PR.

(5) Curso de Ciencias Biologicas da Universidade do Extremo Sul Catarinense (UNESC), Criciuma, SC.

(6) Departamento de Zoologia da Universidade Federal do Parana (UFPR), Curitiba, PR.

Leyenda: Fig. 1. Localizacao da area de estudo, onde destaca-se a America do Sul, Brasil, juntamente com a posicao do estado de Santa Catarina, o qual esta em ampliacao e situa-se o municipio de Pedras Grandes (*), regiao sul do estado de Santa Catarina, sul do Brasil.

Leyenda: Fig. 2. Taxa de captura para femeas adultas de Myotis nigricans em cada uma das categorias analisadas, obtidas em abrigo antropico, ao longo de um ano, no sul do estado de Santa Catarina, sul do Brasil.

Leyenda: Fig. 3. Distribuicao mensal da taxa de captura de femeas adultas, machos adultos e jovens de Myotis nigricans obtidas em abrigo antropico, ao longo de um ano, no sul do estado de Santa Catarina, sul do Brasil.
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Author:Mottin, Viviane; Carvalho, Fernando; Bolla, Daniela A.S.; Miranda, Joao M.D.; Machado, Thuany Sergio
Publication:Mastozoologia Neotropical
Date:Dec 1, 2018
Words:4698
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