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ARTROPODOS (ARTHROPODA: ARACHNIDA E INSECTA) ASOCIADOS A LOS NIDOS DE NEOTOMA MEXICANA (MAMMALIA: RODENTIA) DE SAN MIGUEL DE ALLENDE, GUANAJUATO, MEXICO.

ARTHROPODS (ARATHROPODA: ARACHNIDA AND INSECTA) ASSOCIATED WITH THE NESTS OF NEOTOMA MEXICANA (MAMMALIA: RODENTIA) FROM SAN MIGUEL DE ALLENDE, GUANAJUATO, MEXICO

INTRODUCCION

Los nidos de pequenos mamiferos constituyen una fuente importante de alimento y refugio para distintos grupos de artropodos, como son: colembolos, acaros, aranas, pulgas, chinches y pseudoescorpiones. (Villegas-Guzman & Perez, 2005). Algunos de ellos tienen interes medico ya que son vectores de microorganismos causantes de enfermedades, por ejemplo: las chinches pueden transmitir la enfermedad de Chagas (Peterson et al., 2002) y las garrapatas son vectores de la enfermedad de Lyme (Nicholson et al., 2009). Neotoma mexicana, Baird,1855, la rata magueyera mexicana, es una especie de roedor de la familia Cricetidae que se distribuye desde el norte de Colorado, Estados Unidos, hasta el oeste de Honduras (Cornely & Baker, 1986), en Mexico se encuentra en casi todo el pais (Leon Tapia, 2014). Los nidos de N. mexicana se caracterizan por su gran tamano, alcanzando los 2.5 m de diametro y 1.5 m de alto (Rainey, 1956) y estan formados generalmente por cuatro componentes: camara de reposo (CR), camara verde (CV), pasajes (PA) y cobertura (CO) (Fig. 1) (Villegas-Guzman & Polaco, 2006). Los materiales que usan para la construccion son acarreados de los alrededores del nido aproximadamente de 30-50 metros alrededor de su madriguera (Vaughan, 1990), entre los que se encuentran: excretas de ganado vacuno y equino, ramas de diferentes arbustos y arboles, restos de cactaceas, tunas, entre otros. En relacion a la estructura de los nidos de N. mexicana se conocen dos estudios de Durango, en uno de ellos se recolectaron los nidos en un bosque de pino-encino en el municipio de Santiago Papasquiaro, Durango, donde los nidos se encontraban debajo de rocas, la CO estaban formada por palos, estrobilos de pino y hongos, en la CV habia semillas de plantas, hongos, huesos de otros animales, pinones, hojas y tallos frescos; la CR estan formados por pasto seco, papel o tela deshilachada (Villegas-Guzman & Polaco, 2006). En el otro estudio realizado en La Michilia, Durango, los nidos se recolectaron en dos habitats en un bosque de pino-encino y en terreno rocoso. En estos nidos la CO estaba formada por ramas secas de diferentes tamanos, trozos de madera y corteza, huesos, estrobilos de pinos, piedras y excrementos de diferentes animales, en la CV se encontraban vegetales secos, hongos, pteridofitas, briofitas y liquenes; La CR estaba formada por pasto seco, plumas y pelos de la propia rata (Alvarez et al., 1988).

Los artropodos registrados en nidos de N. mexicana, son escasos, sin embargo, en un trabajo reportan artropodos clasificados en tres clases y 13 ordenes: 1): clase Arachnida: Araneae, Pseudoscorpiones y Acari, de este ultimo orden estuvieron representados cinco grupos principales de acaros (Ixodida, Mesostigmata, Prostigmata, Astigmatina y Oribatida); 2) clase Insecta: Psocoptera, Collembola, Dyctyoptera, Hemiptera, Thysanopetra, Coleoptera, Lepidoptera, Diptera, Siphonaptera e Hymenoptera; y 3) clase Diplopoda (Villegas-Guzman et al., 1998). En otros estudios de los nidos de N. mexicana se han registrado tres especies de acaros mesostigmados: Sertitympanum mexicanum, Kleemannia plumigera, Ameroseius sp. (Villegas-Guzman et al., 2004), asi como cinco especies de pseudoescorpiones: Juxtacheliferfructuosus (Cheliferidae), Paraliochthonius sp. (Chthoniidae), Larca chamberlini (Larcidae), Tychochernes inflatus e Illinichernes distinctus (Chernetidae) (Villegas-Guzman & Perez, 2005).

La manera en que N. mexicana construye sus nidos y los materiales que usa generan un ambiente propicio para el desarrollo de diversos grupos de artropodos. El objetivo del presente trabajo fue identificar taxonomicamente las especies de artropodos asociadas a un nido de N. mexicana. Asi como analizar su distribucion en sus componentes de este.

MATERIALES Y METODOS

El area de estudio se ubica en el "Rancho El Estribo" a la altura del km 11+400 de la carretera nueva a Guanajuato (20[grados] 56' 28.8" N, 100[grados] 52' 23.4" W, 1878 msnm). El tipo de vegetacion corresponde a matorral xerofilo, el cual se encuentra muy perturbado. El nido fue encontrado a nivel el suelo en la base de una nopalera (Fig. 2) y se desmantelo el 22 de febrero del 2018, separando componentes: la cobertura, la camara verde y la camara de reposo. El material del nido se proceso con la tecnica del embudo de Berlese-Tullgren para obtener los artropodos asociados (Marquez-Luna, 2005). Los acaros se transparentaron con lactofenol y se montaron entre porta y cubre objetos con medio de liquido de Hoyer. Los pseudoescorpiones y pulgas se procesaron mediante la tecnica de Wirth & Marston (1968). Una vez montados todos los organismos, las preparaciones se colocaron en la estufa durante 15 dias para su secado, posteriormente las preparaciones de acaros se sellaron con pintura alquilica para proceder a su identificacion (Acosta & Morrone, 2003; Baker, 1949; Muchmore, 1990; Muchmore & Alteri, 1974). Los organismos estan depositados en la Coleccion de Artropodos Asociados a Mamiferos Silvestres de la Universidad Autonoma Metropolitana Iztapalapa (CAAMS-1-153).

RESULTADOS

Se recuperaron 148 artropodos de dos clases (Arachnida e Insecta) y tres ordenes: Acari, Pseudoscorpiones y Siphonaptera. En el nido se observaron tres componentes: cobertura, camara de reposo y camara verde, no se encontraron a los pasajes, sin embargo, en la cobertura se apreciaron diferentes entradas, por lo que probablemente eran pasajes que al momento de ir retirando los componentes de la cobertura como eran: nopales, palos, excretas de ganado, piedras, entre otros, se perdieron. Los artropodos se encontraron en dos componentes: Camara verde (114) y Camara de reposo (34). La camara verde, estaba formada por restos de plantas (nopales y cardon), frutos (tunas), ramas secas y excretas de Neotoma. Los acaros identificados pertenecen a dos especies: Cheyletus eruditus con 113 organismos y una hembra Chortoglyphus arcuatus (Cuadro 1). La camara de reposo estuvo formada por pasto seco y restos de tela. En este componente se obtuvieron seis especies: cuatro de acaros; Androlaelaps geomys (14 organismos), Cheyletus eruditus (7), Cheletoides sp. (1) y Tectocepheus velatus (1); tres pseudoescorpiones identificados como Parachernes ca robustus. y nueve pulgas Tunga aff. monositus (Cuadro 1).

DISCUSION

Los nidos de N. mexicana presentan condiciones ambientales con una alta humedad y una temperatura moderada comparada con el exterior (Drummond, 1957) convirtiendo a los nidos en microhabitats con las condiciones adecuadas para el desarrollo de diferentes artropodos (Villegas-Guzman & Perez, 2005), por ello en este trabajo encontramos organismos de dos clases (Arachnida e Insecta) y tres ordenes (Acari, Pseudoscorpiones y Siphonaptera) debido a que aqui encuentran las condiciones fisicas adecuadas para su desarrollo, asi como el alimento que requieren para ello. Esto coincide con lo registrado en un nido de N. mexicana en Durango (Villegas-Guzman et al., 1998). Sin embargo, en el nido de Durango se encontro una mayor riqueza y abundancia, esto probablemente se deba al tipo de habitat y a la epoca del ano donde fue recolectado, ya que se encontro en un bosque de pino-encino y en epoca lluviosa (agosto de 1996) donde hay una mayor cantidad de recursos que puede ayudar a la proliferacion de lo artropodos, mientras el nido de Guanajuato se recolecto en un matorral xerofilo y en epoca de estiaje (febrero de 2018). Otra probable explicacion de esto es que este nido habia sido recientemente abandonado, razon por la cual se encontraron pocos organismos especialmente hematofagos en la camara de reposo, en este componente en el nido de Durango se encontraron pulgas, argasidos, laelapidos y macronisidos de forma abundante (Villegas-Guzman et al., 1998), y no habia artropodos en la cobertura del nido ya que no habia materiales frescos en este componente.

En trabajos previos se ha reportado que los acaros son los mas abundantes, como se observa en este estudio donde representan mas del 96%. Familias como Cheyletidae y Laelapidae han sido reportadas para nidos del genero Neotoma (Allred & Roscoe, 1957; Cudmore, 1986). Montiel-Parra et al. (2001) registra 110 ejemplares de Laelapidae y 67 de Cheyletidae de un nido de N. albigula. Estos resultados coinciden parcialmente con los observados en este trabajo.

En la camara verde se encontro la mayor cantidad de ejemplares (114) de dos especies del orden Acari (Cuadro 1). El artropodo mas abundante del nido fue Cheyletus eruditus que se observo en ambas camaras (CR y CV), presentando en la camara verde su mayor abundancia, esto se debe a que este acaro es habitante comun en granos almacenados donde se alimenta de acaros fitofagos, psocopteros, larvas de polillas y coleopteros, e incluso se ha observado que son canibales (Coombs & Woodroffe, 1968; Hughes, 1976). El otro habitante de la camara verde es Chortoglyphus arcuatus de quien solo se encontro una hembra, esta especie se ha registrado en graneros, establos, granjas, productos almacenados y asociado a nidos de gorrion (Hughes, 1976; McDaniel, 1979), esta especie se alimenta de los restos de plantas y semillas que son llevados por el roedor.

En la camara de reposo solo se encontraron 34 organismos, sin embargo, aqui se observo la mayor riqueza con seis especies (Cuadro 1). Los organismos encontrados generalmente son parasitos del roedor como es el caso de los laelapidos y sifonapteros, mientras que los pseudoescorpiones son foreticos y usan al roedor para desplazarse (Villegas-Guzman & Hernandez-Betancurt, 2006). Se han reportado a 32 especies de pseudoescorpiones asociadas a nidos de Neotoma (Francke & Villegas-Guzman, 2006), en los cuales pueden estar presentes todos los estadios de su ciclo de vida, por lo cual se encuentran adultos y estadios ninfales como en nuestro caso. En N. mexicana se han registrado cinco especies (Villegas-Guzman & Perez, 2005), dos de ellas de la familia Chernetidae, Illinichernes distinctus y Tychochernes inflatus, por lo cual es la primera vez que se registra a Parachernes asociado a nidos de esta especie de roedor. Los pseudoescorpiones representan los primeros registros para Guanajuato, siendo Parachernes un nuevo registro para este microhabitat, ya que solo se habia encontrado asociado a cortezas de arbol en Chiapas (Cordova-Tabares & Villegas-Guzman, 2013), es probable que este organismo haya sido acarreado dentro de los materiales que la rata llevo para formar su nido, por lo que consideramos que no es raro que se haya encontrado en el mismo.

Los laelapidos Androlaelaps geomys en Mexico se han registrado sobre la tuza (Pappogeomys) (Bassols, 1981), tambien se ha registrado un solo ejemplar sobre Peromyscus y Neotoma, aunque Strandtmann (1949) los considera accidentales. El hecho de encontrar a A. geomys en el nido de N. mexicana representa el primer registro de en este microhabitat. Existen diez especies de Laelapidae asociadas a seis especies de Neotoma (Allred & Beck, 1966; Keegan, 1949; Henrrin 1970). De Androlaelaps se han registrado sobre varias especies de Neotoma, por ejemplo, a A. fahrenholzi (Berlsese) se ha encontrado sobre N. microspus, N. cinerea y N. pennsylvanica (Strandtmann, 1949). Mientras que, a A. circularis (Ewing) se encuentra asociada sobre N. mexicana en Estados Unidos (Allred & Beck, 1966; Whitaker & Wilson 1974). La presencia de A. geomys en los nidos posiblemente no sea accidental, ya que si bien no son muy numerosos (14 ejemplares), si estan presentes ambos sexos, siendo las hembras mas abundantes lo cual coincide con lo dicho por Strandtmann (1949) quien menciona que este sexo en los acaros parasitos es mas prolifico, ademas indica que los machos y ninfas estan presentes en los nidos, como se observa en este estudio.

Las especies Tectocepheus velatus y Cheletoides sp., son nuevos registros para los nidos de Neotoma. T. velatus es una especie cosmopolita que se ha reportado anteriormente en el suelo de habitats perturbados (Norton & Behan-Pelletier, 2009) y en hormigueros (Peralta & Martinez, 2013), el nido estudiado se encontraba en la base de una nopalera y al ras del suelo, por lo que posiblemente al recolectar los materiales de la CR se tomo suelo y accidentalmente al acaro. Cabe resaltar que los ejemplares identificados son de mayor tamano a los reportados anteriormente en la literatura, sin embargo, coinciden con todas las caracteristicas de la especie (Caballero & Iturrondobeitia, 2000).

CONCLUSIONES

La distribucion de los artropodos en los componentes de los nidos se debe a los recursos que ofrece cada uno de ellos, al ambiente donde se localizan y a los habitos de los organismos. En el caso de la camara verde generalmente vamos a encontrar organismos fitofagos y depredadores, mientras que en la camara de reposo se van a encontrar organismos hematofagos, depredadores y foreticos. Consideramos que es propicio seguir realizando este tipo de estudios para conocer que artropodos habitan en los nidos y sus relaciones troficas entre ellos, sobre todo en aquellas zonas del pais donde sus registros son escasos; como es el caso de Guanajuato, por lo que los resultados observados en este trabajo son nuevos registros para el estado.

https://doi.org/10.21829/azm.2019.3502217

AGRADECIMIENTOS. Los autores agradecen a Vicente Yazbec dueno del rancho "el Estribo" por permitirnos recolectar el nido en su propiedad. A Marlene Mendez y Jesus Campos por su colaboracion en el trabajo de campo. A PRODEP por el apoyo al proyecto: "Ectoparasitos asociados a roedores de las familias Cricetidae y Heteromyidae del municipio de San Miguel de Allende, Guanajuato". A Ricardo Paredes-Leon y a dos revisores anonimos por sus comentarios y sugerencias que enriquecieron al manuscrito.

LITERATURA CITADA

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Mariana S. MARTINEZ HERNANDEZ (1), Zaira HERNANDEZ HERNANDEZ (1), Gabriel A. VILLEGAS GUZMAN (1,2) *, Salvador GAONA RAMIREZ (1)

(1) Laboratorio de Conservacion de Fauna Silvestre, Departamento Biologia, Universidad Autonoma Metropolitana Unidad Iztapalapa, San Rafael Atlixco No. 186, Col. Vicentina, C.P. 09340, Ciudad de Mexico, Mexico. <mariana.martinez.hernandez5017@gmail.com>; <sam_zaira44@yahoo.com>; <gabrvill@gmail.com>; <sgar@xanum.uam.mx>

(2) Laboratorio de Acarologia, Departamento Zoologia, Escuela Nacional de Ciencias Biologicas, Instituto Politecnico Nacional, Prolongacion Carpio y Plan de Ayala s/n, Col. Casco de Santo Tomas C.P. 11340, Ciudad de Mexico. <gabrvill@gmail.com>

* Autor para correspondencia: <gabrvill@gmail.com>

Recibido: 26/06/2019; aceptado: 13/08/2019; publicado en linea: 16/08/2019

Editor responsable: Maria Luisa Jimenez

Leyenda: Figura 1. Esquema de un nido de Neotoma de Durango. Tomado y modificado de (Montiel-Parra et al., 2001) Abreviaturas: CV= camara verde, CR= camara de reposo, CO= cobertura, PA= pasaje, EN= entrada.

Leyenda: Figura 2. Nido de Neotoma mexicana del rancho "El Estribo", San Miguel de Allende, Guanajuato.
Cuadro1. Especies de artropodos por sitios encontradas en el nido de
Neotoma mexicana de San Miguel de Allende, Guanajuato. Abreviaturas:
CV= camara verde, CR= camara de reposo, D=deutoninfa.

* nuevos registros en nidos de N. mexicana

Orden/Familia               Especie                Ejemplares

Arachnida
Acari/
Cheyletidae           Cheyletus eruditus      33 [feminidad] y 86
                                                 [masculinidad]
                      Cheyletus eruditus        7 [masculinidad]
                        Cheletoides sp.          1 [feminidad]
Chortoglyphidae     Chortoglyphus arcuatus       1 [feminidad]
Laelapidae            Androlaelaps geomys      11 [feminidad] y 3
                                                 [masculinidad]
Tectocepheidae       Tectocepheus velatus        1 [feminidad]

Pseudoscorpiones/
Chernetidae         Parachernes ca robustus    1 [feminidad] y 2D

Insecta
Siphonaptera/
Tungidae             Tunga aff. monositus      4[masculinidad] y
                                                 5 [feminidad]

Orden/Familia               Especie           Componente

Arachnida
Acari/
Cheyletidae           Cheyletus eruditus          CV

                      Cheyletus eruditus          CR
                        Cheletoides sp.           CR
Chortoglyphidae     Chortoglyphus arcuatus        CV
Laelapidae            Androlaelaps geomys        CR *

Tectocepheidae       Tectocepheus velatus        CR *

Pseudoscorpiones/
Chernetidae         Parachernes ca robustus      CR *

Insecta
Siphonaptera/
Tungidae             Tunga aff. monositus         CR
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Title Annotation:Articulo cientifico
Author:Martinez Hernandez, Mariana S.; Hernandez Hernandez, Zaira; Villegas Guzman, Gabriel A.; Gaona Ramir
Publication:Acta Zoologica Mexicana (nueva serie)
Date:Jan 1, 2019
Words:3668
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