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?La interrelacion entre la morfologia floral de Solanum lycocarpum y el tamano corporal de las abejas visitantes garantiza el exito reproductivo?

A INTERRELACAO ENTRE A MORFOLOGIA FLORAL DE Solanum lycocarpum E O TAMANHO CORPORAL DAS ABELHAS VISITANTES GARANTE O SUCESSO REPRODUTIVO?

DOES THE INTERRELATION BETWEEN Solanum lycocarpum FLORAL MORPHOLOGY AND VISITOR BEES BODY SIZE WARRANT REPRODUCTIVE SUCCESS?

Introducao

A polinizacao e um dos processos chave na manutencao da diversidade, abundancia e atividades dos organismos (Kevan e Viana, 2003; Klein et al, 2007). As flores apresentam uma serie de atributos tais como odor, cor, formato, disponibilidade de nectar e outros recursos (Faegri e Pijl, 1979) que podem facilitar ou restringir o forrageio por determinados animais (Curti e Ortega-Baes, 2011). Para os visitantes florais, a polinizacao e um processo secundario em relacao a coleta de recursos alimentares fornecidos pela flor e pode ou nao ocorrer (Proctor e Yeo, 1972; Pont, 1994).

Para a polinizacao efetiva e necessario, entre outros fatores, adequacao do formato do corpo ou determinados orgaos do visitante a morfologia floral, de como ele aborda a flor e de seu comportamento durante a visita (Proctor e Yeo, 1972; Pont, 1994). Portanto, a eficiencia na polinizacao depende de fatores que favorecam a transferencia de polen entre as flores e, por outro lado, desestimulem ou impecam o acesso aos recursos florais por outros animais que nao os agentes de polinizacao mais eficientes (Wilson e Thomson, 1996; Aigner, 2004).

O fenomeno da heterostilia e um polimorfismo floral geneticamente controlado, sendo caracterizada pela hercogamia reciproca entre morfos florais e por um sistema genetico de incompatibilidade intramorfo (Vuilleumier 1967, Ganders 1979, Barrett et al., 2000; Barrett 2002). A heterostilia foi registrada em 24 familias de plantas com flores, inclusive Solanaceae (Ganders, 1979), na qual a andromonoicia (presenca de dois tipos de flores em um mesmo individuo) ocorre em diversas especies do genero Solanum (Symon, 1979; Avanzi e Campos, 1997), como e o caso de S. lycocarpum (Oliveira Filho e Oliveira, 1988).

As flores que ocorrem nos individuos andromonoicos podem ser longistilas e brevis tilas (Ganders, 1979) sendo que essas plantas apresentam geralmente possuem um sistema de autoincompatibilidade, onde so ocorre formacao de frutos nos cruzamentos entre morfos, chamados cruzamentos legitimos (Barret e Richards, 1990).

Solanum lycocarpum tambem apresenta anteras poricidas, uma caracteristica marcante em muitas especies da familia, especialmente as pertencentes ao genero Solanum, o que restringe o numero de visitantes, pois e necessario um mecanismo de vibracao para a liberacao dos graos de polen (Bezerra e Machado, 2003), como aquele realizado por algumas especies de abelhas.

As abelhas sao consideradas o grupo de polinizadores mais relevante (Shepherd et al., 2003), pois a interacao entre esses organismos e as plantas resultou em inumeras adaptacoes que garantiram aos vegetais o sucesso na polinizacao cruzada, possibilitando novas combinacoes de fatores hereditarios, e aumentando a producao de frutos e sementes (Couto e Couto, 2002).

Sendo assim, aspectos relacionados a morfologia floral e comportamento de visitacao, bem como aqueles relativos a fisiologia e morfologia da flor, servem como parametros para determinar o grau de relacao entre especies de plantas e seus visitantes florais, analisando quais, dentre eles, contri buem efetivamente para a reproducao da planta (Faegri e Van der Pijl, 1979; Bertin, 1989; Proctor et al., 1996; Avanzi e Campos, 1997).

Dessa forma, este trabalho objetivou avaliar a influencia das abelhas visitantes as flores, o sucesso reprodutivo e a relacao entre a morfometria floral e o tamanho corporal das abelhas que visitam S. lycocarpum.

Material e Metodos

Area de estudo

O trabalho foi desenvolvido em fragmento de floresta secundaria, na area rural do Municipio de Ivinhema, Mato Grosso do Sul, Brasil (22[grados]16' 43"S e 53[grados]48'47"O). O fragmento e composto por vegetacao resultante dos processos de regeneracao, uma vez que a vegetacao primaria foi retirada para o plantio de eucalipto e com a retirada dos mesmos, as especies nativas recolonizaram a area. Nesse fragmento encontram-se manchas com fitofisionomia de Cerradao e de Mata Atlantica. O clima da regiao e do tipo subtropical, oscilando de umido a subumido (Zavattini, 1992).

Padrao de atividade diaria das abelhas visitantes

As coletas das abelhas visitantes florais aconteceram em um numero variavel de flores pertencentes a 15 individuos de S. lycocarpum durante 10 dias nao necessariamente consecutivos, de janeiro a fevereiro de 2014, com rede entomologica, durante o processo de floracao plena diretamente nas flores, entre as 06:00 e 18:15, nos primeiros 15 minutos de cada hora. Os demais 45 minutos de cada hora foram destinados as observacoes comportamentais das abelhas nas flores de S. lycocarpum, quando foi registrada a duracao e o comportamento de visita e a regiao de contato da abelha, com as anteras e com o estigma. Foi utilizado um cronometro digital para se determinar os tempos de duracao das visitas nas flores.

O material coletado foi triado e identificado conforme Silveira et al. (2002). Os espe cimes estao depositados na 'Colecao de Abelhas' do Laboratorio de Apicultura, Faculdade de Ciencias Biologicas e Ambientais e no Museu da Biodiversidade, Universidade Federal da Grande Dourados, Brasil.

Morfometria floral

A caracterizacao morfologica das flores de S. lycocarpum foi realizada a partir de 25 flores de cada morfo (estilete longo ou estilete curto), coletadas aleatoriamente em cinco individuos.

Para comparacoes da morfometria floral entre os dois morfos foram avaliados a altura da antera, estigma e gineceu, diametro da corola e comprimento do filete, estilete e pedunculo com base nos trabalhos de Richards e Koptur (1993) e Castro e Oliveira (2002). Estas medidas foram determinadas com auxilio de paquimetro digital Digimess (resolucao de 0,01mm). Os dados foram submetidos ao teste t, ou ao teste U de Mann Whitney quando nao se enquadravam na distribuicao normal, ambos com nivel de significancia de 5%.

Eficiencia na polinizacao e fluxo de polen

Os testes de avaliacao da eficiencia na polinizacao foram conduzidos a partir do isolamento de 240 botoes para todos os tratamentos (especies de abelhas e controle). Apos a antese, a protecao dos botoes foi removida para permitir uma unica visita, e novamente protegida, exceto o controle que nao ficou exposto a visitacao.

A eficiencia da especie visitante no processo de polinizacao foi avaliada com base no percentual de formacao de frutos, sendo considerados tambem aspectos relativos ao tamanho corporal e a forma de obtencao de polen.

A contribuicao das especies de abelhas para o fluxo de polen entre individuos de S. lycocarpum foi avaliada pela contagem de flores e arbustos visitados por elas em cada forrageio. Para isso, as abelhas eram acompanhadas ate o termino dos forrageios nas flores. As visitas foram acompanhadas durante dez dias nao consecutivos, totalizando 110 horas, em cinco arbustos distintos, mas que se encontravam proximos, de forma a viabilizar as observacoes. Cada arbusto recebeu uma etiqueta de identificacao, sendo respectivamente P1, P2, P3, P4 e P5.

Em relacao ao tamanho corporal, as abelhas visitantes foram classificadas (Tavares et al., 2014) de acordo com metodos propostos por Roubik (1989) em: grandes (comprimento do corpo >14mm, largura do torax >6mm); medias (comprimento do corpo de 7-14mm, largura do torax de 2-6mm) e pequenas (tamanho do corpo <7 mm, largura do torax <2mm).

Quanto a forma de obtencao de polen nas flores de S. lycocarpum, as abelhas foram consideradas vibradoras segundo a proposta de Wille (1963) e a efetividade deste comportamento categorizado de acordo com Schlindwein (2004) e Silberbauer-Gottsberger e Gottsberger (1988) em: efetivos, casuais ou adicionais.

Resultados e Discussao

Morfometria floral

A amplitude de variacao no diametro da corola foi maior nas flores com estilete longo (Tabela I) e houve diferenca significativa no diametro das corolas (t= -3,19; p= 0,0025), na altura dos gineceus (U= 6,06; p= 0,0001), no comprimento dos estiletes (U= 0,00; p= 0,0001) e tambem na separacao estigma/antera (U= 0,00; p= 0,0001) entre essas flores e aquelas com estilete curto. Entretanto, nao houve diferenca significativa no comprimento dos filetes (U= 312,00; p= 0,9923), pedunculo (t= 0,7173; p= 0,4767) e das anteras (t= 0,0251; p= 0,9801).

Em especies heterostilicas, como em Amsinckia spectabilis (Boraginaceae), algumas das estruturas das flores com estilete curto sao maiores (Garders, 1979), entretanto, em S. lycocarpum verificou-se que alem do gineceu, a corola das flores com estilete longo apresenta maior diametro do que a corola das flores com estilete curto. As demais estruturas nao diferiram significativamente.

Houve correspondencia (Tabela I) entre a altura do estigma e das anteras dos morfos florais, de forma que a altura do estigma em flores de estilete longo (21,4 [+ o -] 2,5mm) corresponde a altura de anteras nas flores que contem estilete curto (20,8 [+ o -] 1,3mm), sem diferenca significativa entre elas (U= 1,73; p= 0,0825). Como nas flores de S. lycocarpum, o posicionamento reciproco dessas estruturas pode ser exato em muitas especies (Hamilton, 1990).

Especies heterostilicas necessitam de um eficiente servico de polinizacao, para que os graos de polen cheguem ate os estigmas das flores e garantam a reproducao da planta (Garders, 1979), sendo que a presenca de dois morfos florais maximiza a transferencia de polen (Barret, 2002), como e o caso de S. lycocarpum, na qual as flores brevistilas sao exclusivamente produtoras de polen.

Eficiencia na polinizacao e fluxo de polen

Os principais visitantes nas flores de S. lycocarpum foram abelhas das especies Centris scopipes Friese 1899, Ephicaris flava Friese 1900, Oxaea flavencens Klug 1807, Centris analis Fabricius 1804 e Exomalopis fulvofasciata Smith 1879.

Abelhas C. scopipes e E. flava foram as que mais contribuiram com o sucesso reprodutivo de S. lycocarpum uma vez que, respectivamente, 90% e 82,5% das flores visitadas uma unica vez por elas resultaram em frutos. As porcentagens de frutos totalmente formados foram um pouco menores em funcao das perdas por abortamento, um fruto abortado apos a visita de C. scopipes e tres apos as visitas de E. flava (Tabela II).

As visitas de O. flavencens e de C. analis tambem resultaram em altas taxas de frutificacao, podendo ser consideradas eficientes polinizadoras de S. lycocarpum. A alta taxa de frutificacao garantida por essas especies de abelhas estaria relacionada com o tamanho corporal (grande) e comportamento de coleta (vibrador), tornando-as eficientes polinizadores, tendo em vista que conseguem vibrar as anteras com mais facilidade e com isso coletar e transportar maior quantidade de graos de polen viaveis.

A deposicao de uma elevada quantidade de polen nos estigmas so acontece quando ha polinizadores eficientes realizando forrageios (Schuster et al., 1993). Como conseguiram transportar os graos de polen, contatar os estigmas e voar entre os arbustos, segundo Schlindwein (2004), C. scopipes, E. flava, O. flavencens, C. analis podem ser consideradas polinizadores efetivos de S. lycocarpum.

As visitas de E. fulvofasciata, uma especie de tamanho medio, resultaram na formacao de frutos viaveis em 12,5% das flores (Tabela II), provavelmente em razao de sua capacidade de vibracao menos eficiente apesar do tempo de permanencia mais prolongado nas flores, o que leva ao acumulo de graos de polen em suas escopas.

Como o estigma das flores com estilete longo projeta-se em media 2,6 [+ o -]0,5mm alem das anteras, a distancia entre estas estruturas dificultava o contato da E. fulvofasciata com os estigmas, o que resultava em uma barreira para a polinizacao efetiva apos uma unica visita dessa especie. Assim, por contatarem ocasionalmente as estruturas reprodutivas da flor (Inouye, 1980), estes individuos podem ser classificados como polinizadores casuais ou adicionais (Silberbauer-Gottsberger e Gottsberger, 1988,).

Por outro lado, seguindo os criterios de Schlindwein (2004), abelhas dessa especie tambem podem ser consideradas polinizadores efetivos, pois transportaram graos de polen e entraram em contato com os estigmas, mesmo que ocasionalmente. E ressalta-se que as flores naturalmente nao sao visitadas uma unica vez, aumentando a carga de polen nos estigmas, o que reflete positivamente no numero de frutos produzidos e, consequentemente, no sucesso reprodutivo de S. lycocarpum.

Considerando o tamanho corporal (grande) da maioria das abelhas visitantes de S. lycocarpum, o comportamento que desenvolveram quando coletavam o recurso floral oferecido e a sua adequacao a morfologia das flores, confirma-se a efetividade dessas abelhas como polinizadores potenciais dessa planta.

Compreende-se que a pequena distancia entre os individuos de S. lycocarpum na area de estudo favorece o fluxo de polen entre elas, visto que estudos mostram que o numero de flores visitadas, a distancia e a direcao do voo dos polinizadores sao ajustados de acordo com aumento da agregacao das plantas, como uma forma de intensificar a procura por recurso em uma determinada area e reduzir os gastos energeticos do deslocamento entre manchas onde as plantas sao mais distantes (Pyke, 1978; Zimmerman, 1981; Goulson, 2000).

Ephicaris flava foi a especie que realizou o maior numero de visitas em todos os dias, sendo responsavel por 64,8% de todos os forrageios nas flores de S. lycocarpum, seguida por C. scopipes com 22,3%, O. flavescens 6,2%, C. analis 4,2% e E. fulvofasciata 2,5%. Em relacao ao numero de plantas visitadas C. scopipes visitou em media 2,5 [+ o -] 0,1 individuos de S. lycocarpum, C. analis 2,3 [+ o -] 0,1; E. flava 2,3 [+ o -] 0,9; O. flavescens 2,2 [+ o -] 0,9 e E. fulvofasciata 2 [+ o -] 0,6 plantas.

Quanto ao numero de flores abordadas durante seus forrageios, E. flava visitou em media 6,5 [+ o -] 2,4; C. scopipes 7,8 [+ o -] 2,3; O. flavescens 5 [+ o -] 2,3; C. analis 5,6 [+ o -] 2,5 e E. fulvofasciata 3,2 [+ o -] 0,7 flores.

A presenca de escopas maiores possibilita as abelhas E. flava, C. scopipes, O. flavescens e C. analis coletarem e transportarem uma quantidade maior de graos de polen, quando comparadas a especies menores, o que justificaria o maior numero de visitas realizadas por elas, tanto as flores quanto as plantas. E. fulvofasciata, de menor porte, em poucas visitas conseguem abastecer suas escopas e, dessa forma, abelhas dessa especie nao sao estimuladas a visitar muitas flores e individuos de S. lycocarpum.

A fenologia e a sincronia de floracao de S. lycocarpum (Tavares et al., 2014) tambem favorecem o fluxo de polen entre individuos distintos (Ollerton e Lack, 1998; Mcintosh, 2002), visto que essa especie produz poucas flores por planta, levando as abelhas visitantes a coletarem em mais de um individuo (Tavares et al., 2014), melhorando a eficacia da sua reproducao.

Assim sendo, considera-se que as especies maiores tiveram maior contribuicao para o fluxo de polen entre os individuos de S. lycocarpum, favorecendo o sucesso reprodutivo da planta por meio da polinizacao xenogamica.

REFERENCIAS

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Recebido: 25/01/2016. Modificado: 29/05/2017. Aceito: 31/05/2017.

Paulo Roberto de Abreu Tavares. Mestre e doutorando em Entomologia e Conservacao da Biodiversidade, Universidade Federal da Grande Dourados (UFGD), Brasil. Endereco: Rodovia Doura dos/Itahum, Km 12--Unidade II; Caixa Postal: 364, Brasil. e-mail: paulo_robertoivi@hotmail.com

Valter Vieira Alves-Junior. Licenciatura, Mestrado e Doutorado em Ciencias Biologicas, Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho (UNESP), Brasil. Professor, UFGD, Brasil.

Glaucia Almeida de Morais. Bacharelado, Mestrado e Doutorado em Ciencias Biologicas, Universidade Estadual Paulista Julio de Mesquita Filho (UNESP), Brasil. Professora, UEMS, Brasil.

Leandro Pereira Polatto. Biologo, UEMS, Brasil. Mestre em Entomologia e Conservacao da Biodiversidade, UFGD, Brasil. Doutor em Ciencias Biologica, UNESP, Brasil. Professor, UEMS, Brasil.
TABELA I
MORFOMETRIA DAS ESTRUTURAS DAS FLORES COM ESTILETES
CURTOS E LONGOS EM S. lycocarpum

                  DC        CP        CA        CF        AG

Flor- estilete curto

Tam. amostra    25        25        25        25        25
Minimo          45,2010    7,2200   14,9200    3,2300    3,0300
Maximo          69,3700   12,9500   19,4800    4,5300    7,1400
Media           58,1640   10,5580   17,1132    3,6472    4,9628
Desvio padrao    7,0057    1,5742    1,1813    0,3435    0,9446
Coef.Variacao   12,04%    14,91%     6,90%     9,42%    19,03%

Flor- estilete longo

Minimo          50,1200    6,2700   12,4100    2,3500   13,0200
Maximo          78,2600   14,5500   20,1600    4,4700   26,3400
Media           64,4236   10,2352   17,1028    3,6160   21,3960
Desvio padrao    6,8489    1,6080    1,7023    0,5296    2,4706
Coef.Variacao   10,63%    15,71%     9,95%    14,65%    11,55%

                  CE        SAE

Flor- estilete curto

Tam. amostra    25        25
Minimo          14,000    12,1600
Maximo           3,6900   17,0600
Media            2,2452   14,8736
Desvio padrao    0,5641    1,3784
Coef.Variacao   25,12%     9,27%

Flor- estilete longo

Minimo          14,3300    1,6100
Maximo          22,8700    3,9800
Media           17,7432    2,5676
Desvio padrao    1,8210    0,5484
Coef.Variacao   10,26%    21,36%

DC: diametro da corola (mm), CP: comprimento do pedunculo (mm), CA:
comprimento da antera (mm), CF: comprimento do filete (mm), AG: altura
do gineceu (mm), CE: comprimento do estilete (mm), SAE: separacao
antera-estigma.

TABELA II
SUCESSO DE FRUTIFICACAO APOS UMA UNICA
VISITA DAS ESPeCIES DE ABELHAS MAIS
FREQUENTES NAS FLORES DE S. lycocarpum

Especies              No.         No.         No.       Frutificacao
                    de frutos   de flores   de frutos       (%)
                    formados    abortadas   abortados

E. flava               33           7           2           77,5
C. scopipes            36           4           1           87,5
C. analis              28          12           4           60
O. flavencens          29          11           1           70
E. fulvofasciata       12          28           7           12,5
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Author:de Abreu Tavares, Paulo Roberto; Vieira Alves-Junior, Valter; Almeida de Morais, Glaucia; Pereira Po
Publication:Interciencia
Article Type:Ensayo
Date:Jun 1, 2017
Words:3682
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