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?Influyen las aves migratorias nearticas en el patron estacional de aves de los humedales costeros?

Do influence Nearctic migratory birds in the seasonal pattern of coastal wetlands birds?

Introduccion

En la region desertica de la costa del Peru, los humedales son ecosistemas claves para el mantenimiento de la vida silvestre (Tabilo et al. 2016). Para las aves, residentes o migratorias, ofrecen un habitat optimo para desarrollarse tanto temporalmente como a lo largo de su vida, para anidar o alimentarse (Bildstein et al. 1991, Kushlan 1993, Pulido 2003, Gauthier et al. 2005). El conocimiento sobre el uso temporal de los humedales por algunas especies de aves se debe a estudios de la variacion estacional en diferentes humedales costeros (Pulido 1987, Hughes 1991, Keddy 2002, Chavez-Villavicencio 2005, Torres et al. 2006, Alvarez 2007, Vizcarra 2008, Gonzales et al. 2011). Los autores citados concluyen que la riqueza y abundancia de aves en los humedales es mayor en los meses de verano-otono (diciembre-junio), con respecto a los meses de invierno-primavera (julio-noviembre), debido a la llegada y partida de las especies de aves migratorias, respectivamente.

Entre las aves migratorias que arriban a los humedales se encuentra el grupo de las nearticas, es decir, las que pasan su epoca reproductiva al norte del tropico de cancer y el resto de su vida al sur del mismo (Rappole et al. 1993). Dentro de las aves migratorias nearticas se encuentran las aves limicolas conocidas comunmente como chorlos, playeros o aves de orilla. Estas aves se alimentan en zonas limosas y a orillas de mar. Taxonomicamente pertenecen al Orden Charadriiforme, siendo las familias Charadriidae, Haematopodidae, Recurvirostridae y Scolopacidae las que presentan especies netamente limicolas (Koepcke 1964, Canevari et al. 2001).

Por tanto se considera que, si la llegada en primavera-verano de las aves limicolas migratorias nearticas influye en el incremento de la riqueza y abundancia de los ensambles de aves en los humedales costeros entonces, tanto la riqueza como la abundancia de este particular grupo de aves disminuiran hacia el otono, epoca en que comienza el retorno migratorio hacia el norte.

Para comprobar la disminucion de la riqueza y abundancia en el otono de los ensambles de aves en humedales costeros a causa de la partida aves limicolas, se uso como modelo de estudio al Manglar San Pedro de Vice. Este manglar es un humedal de importancia mundial (The Ramsar Convention 2010), miembro de la Red Hemisferica de Reservas de Aves Playeras (RHRAP 2010) y un Area Importante para la Conservacion de las Aves IBA 012- (Angulo 2009), donde Chavez-Villavicencio (2005) establecio que la disminucion de la riqueza de aves en otono podria deberse al retorno de las especies migratorias nearticas hacia el hemisferio norte (incluyendo las limicolas). Por tanto, el objetivo de este estudio fue determinar la disminucion de la riqueza y abundancia de aves limicolas migratorias nearticas en el Manglar San Pedro de Vice.

Materiales y metodos

Area de estudio.- El Manglar de San Pedro de Vice se ubica dentro de la ecorregion desierto de Sechura (5[grados]29'-5[grados]33'S y 80[grados]52'-80[grados]54'W), a 50 km de la ciudad de Piura y 20 km al noroeste de Sechura (Fig. 1). El area aproximada es de 1000 ha, sin considerar la zona desertica y esta dominado por dos especies de mangle, Laguncularia racemosa y Avicennia germinans (Chavez-Villavicencio 2005). La precipitacion media anual es de 30 mm con una temperatura media anual de 23[grados]C (Hijmans et al. 2005).

Registro de datos.--Se realizaron 10 muestreos quincenales entre diciembre del 2010 y abril del 2011. En cada uno de ellos se recorrio una distancia de 4.5 km empezando desde el extremo norte del canal de marea, en el cual se contaron todos los individuos de aves limicolas. Los muestreos se ejecutaron preferentemente cuando la marea estaba bajando, para asi minimizar el numero de aves descansando en areas proximas o adyacentes a la vegetacion (Senner & Angulo 2013). Para la identificacion de las especies se emplearon binoculares (Nikon 10x42 y Vortex 10x42) y un telescopio (Kowa 60X) y para su determinacion la guia de campo de Aves del Peru (Schulenberg 2010).

Analisis de datos.--Los promedios de las abundancias por especie, para establecer la dominancia durante el estudio, se compararon en un grafico por sus intervalos de confianza al 95%. La disminucion de la riqueza de aves limicolas se analizo con una regresion de Poisson (enlace log) por tratarse de conteos, mientras que la disminucion de la abundancia se hizo a traves de los promedios de abundancias de cada fecha de muestreo con un modelo lineal generalizado (enlace identity). Los modelos lineales generalizados se elaboraron empleando el programa R v.3.4.0 (R Development Core Team 2017).

Resultados

Se registraron 19 especies de aves limicolas consideradas como migratorias nearticas (Tabla 1). Las especies Calidirs mauri, Calidris alba, Himantopus mexicanus y Pluvialis squatarola mostraron una tendencia a ser las mas abundantes (en promedio), por lo tanto las especies dominantes del ensamble, aunque tambien fueron las que mas variabilidad presentaron (Fig. 2).

Entre diciembre de 2010 y abril de 2011, tanto la riqueza de especies como la abundancia de aves limicolas migratorias nearticas mostraron una disminucion estadisticamente significativa de acuerdo a los intervalos de confianza de las pendientes respectivas. En el caso de la riqueza de especies, la pendiente de la regresion de Poisson fue negativa (b=-0.03), mientras que el intervalo de confianza al 95% del valor interpretable no incluyo el cero (exp.b=0.97; IC95%; 0.92-1.03). El modelo lineal generalizado aplicado a los promedios de las abundancias tambien presento una pendiente negativa y su intervalo de confianza no incluyo el cero (b=-10.04; IC95%; -16.85 - -3.22) (Figs. 3 y 4).

Discusion

La influencia positiva de las aves migratorias en la riqueza y abundancia de la riqueza aviar del Manglar San Pedro de Vice es evidente. Similar es la situacion que ocurre en otros humedales costeros del hemisferio sur, en donde en los meses de verano y parte de otono (diciembre--abril) hay un aumento en la diversidad de aves por la migracion de esas especies (Pulido 1987, Hughes 1991, Keddy 2002, Chavez-Villavicencio 2005, Torres et al. 2006, Alvarez 2007, Vizcarra 2008, Gonzales et al. 2011, Tabilo et al. 2015, Podesta et al. 2017).

Este trabajo registro 19 especies de aves limicolas migratorias nearticas entre los meses de verano y la mitad del otono. GarciaOlaechea y Chavez-Villavicencio (2014), reportaron para este mismo humedal un total de 29 especies de aves migratorias nearticas limicolas. Castro y Myers (1987) y Hughes (1991), senalaron que algunas especies de aves limicolas migratorias nearticas retrasan su partida e incluso no lleguen a migrar debido a que estos individuos son juveniles (no reproductivos) y que no acumulan grasa para su viaje de retorno. Estos factores, conjuntamente con el menor tiempo de muestro, podria explicar la diferencia encontrada entre el registro de aves de este estudio y el estudio de Garcia-Olaechea y Chavez-Villavicencio (2014).

La probabilidad de deteccion, los "singletons" y "doubletons" resultan importantes cuando se pretende establecer la influencia de un grupo de aves en los patrones estacionales de cualquier ecosistema, sobre todo cuando se involucran especies migratorias representadas por un individuo en un muestro, en este tipo de ecosistemas. Aunque Limosa fedoa para este estudio fue un "singleton", se comprobo que esta especie se registro en otras ocasiones en el manglar (eBird 2017).

En la Poza La Arenilla (Callao, Peru), un humedal artificial con agua de mar, Calidris himantopus, no genero ningun cambio en la abundancia de especies para el invierno y primavera en 2015 por haberse registrado solo un individuo (Podesta et al. 2017). Al respecto, se considera que pudo no haberse generado cambios en la abundancia general de las aves del humedal, pero necesariamente debio contribuir al incremento de la riqueza de especies. El tema central es si estas especies con registros unicos y con un solo individuo ("singletons"), deben ser considerados en los analisis del incremento o disminucion de riqueza de especies en epocas de migracion si solo se registraron una vez en la historia del humedal.

Los trabajos citados (Pulido 1987, Hughes 1991, Keddy 2002, Chavez-Villavicencio 2005, Torres et al. 2006, Alvarez 2007, Vizcarra 2008, Gonzales et al. 2011, Tabilo et al. 2015, Podesta et al. 2017) atribuyeron la partida de las especies migratorias a la disminucion de riqueza y abundancia de aves hacia el otono e invierno, aunque incluyeron no solo a especies limicolas, sino tambien a especies de patos (Anatidae), gaviotas y gaviotines (Laridae). La variabilidad temporal de las especies migratorias y residentes en el Humedal de Ventanilla (Peru), tambien se atribuyo a que las especies migratorias fueron mas abundantes entre los meses de noviembre y mayo, disminuyendo a partir de junio hasta julio (Alvarez 2007). Aunque no se detalla sobre especies limicolas, de su listado se desprende la presencia de 16 especies pertenecientes a este grupo de aves que habrian influido, al migrar, a la disminucion de la riqueza de aves del humedal.

Un trabajo en los Pantanos de Villa (Lima-Peru) referido especificamente a aves limicolas (Torres et al. 2006), reporto que en septiembre se observo un aumento de la abundancia promedio debido principalmente a la llegada de especies migratorias, que permanecieron en el humedal hasta su proxima migracion. Ese trabajo registra un segundo aumento de abundancia promedio en enero, mayor que el registrado en septiembre y lo atribuyo al nacimiento de las primeras crias Himantopus mexicanus y Charadrius vociferus, las cuales iniciaron su periodo reproductivo a finales de octubre, mientras que las migratorias Calidris pusilla, Tringa flavipes y Charadrius semipalmatus, incrementaron el numero de individuos en este mes. Resultados similares encontraron Podesta et al. (2017) en la Poza La Arenilla, ubicada 23 km al noroeste de los Pantanos de Villa.

Ante la evidencia bibliografica y los resultados de este estudio, se concluye que las aves limicolas migratorias nearticas si influyen en los patrones estacionales de los ensambles de aves en los humedales costeros en Peru, incrementando su riqueza y abundancia cuando inician sus llegadas y disminuyendolas cuando parten hacia el hemisferio norte a reproducirse.

Agradecimientos

Al Servicio Forestal de los Estados Unidos (USFS) y a CRIMBI (Copper River International Migratory Bird Initiative) por financiar este estudio. A los ex alcaldes Armando Bancayan Amaya, Agustin Eche Temoche y al personal de serenazgo de la Municipalidad Distrital de Vice por el apoyo en traslados al manglar, seguridad y disponibilidad ante cualquier emergencia. A Luiggi Quevedo, Jorge Novoa, Danny Silva, Antonio Garcia, Karlom Herrera y Elio Nunez por su compania y esfuerzo al momento de realizar los conteos.

Literatura citada

Alvarez C. 2007. Evaluacion de la diversidad especifica de las aves de los humedales de Ventanilla, Callao, Peru. Tesis para optar el titulo de licenciado en Ciencias Biologicas. Universidad Ricardo Palma. Lima, Peru.

Angulo F. 2009. IBAs de Peru. Pp 307-316. In: Devenish, C., Diaz Fernandez, D. F., Clay, R. P., Davidson, I. yYepez Zabala, I. Eds. Important Bird Areas Americas--Priority sites for biodiversity conservation. Quito, Ecuador: BirdLife International (BirdLife Conservation Series No. 16)

Bildstein K.L., G.T. Bancroft, D.H. Dugan, R.M. Gordon, R.M. Edwin, E. Noel, L.X. Payne & S.E. Senner. 1991. Approaches to the conservation of coastal wetlands in the Western Hemisphere. Wilson Bulletin 103(2): 218-254.

Canevari P., G. Castro, M. Sallabery & L. Naranjo. 2001. Guia de los Chorlos y Playeros de la Region Neotropical. American Bird Conservancy, WWF--US, Humedales para las Americas y Manomet Conservation Science, Asociacion Calidris. Santiago de Cali, Colombia.

Castro G. & J. Myers. 1987. Ecologia y conservacion del playero blanco (Calidris alba) en el Peru. Boletin de Lima. (52): 47-60.

Chavez-Villavicencio C. 2005. Variacion estacional y uso de habitat de las aves de los manglares de San Pedro (Sechura-Peru). Enero-diciembre 2004. Tesis para optar el titulo de Biologo. Facultad de Ciencias, Universidad Nacional de Piura, Peru.

eBird. 2017. (En Linea) eBird: Una base de datos en linea para la abundancia y distribucion de las aves [aplicacion de internet]. eBird, Ithaca, New York. <http://www.ebird.org>. Acceso 19/4/2017

Gauthier G., J.F. Oisgiroux, A. Reed, A. Be'chet & L. Langer. 2005. Interactions between land use, habitat use, and population increase in greater snow geese: what are the consequences for natural wetlands? Global Change Biology 11(6):856-868. doi: 10.1111/j.1365-2486.2005.00944.x

Garcia-Olaechea A. & C. Chavez-Villavicencio. 2014. Nuevos registros de aves en el Sitio Ramsar Manglares de San Pedro de Vice, Piura--Peru. Boletin UNOP 9 (3): 16-24.

Gonzales A., M. Vukasovic, & C. Estades. 2011. Variacion temporal en la abundancia y diversidad de aves en el humedal del Rio Itata, region del Bio-Bio, Chile. Gayana 75(2): 170-181. http://dx.doi.org/10.4067/S0717-65382011000200006

Hijmans R. J., S. E. Cameron, J. L. Parra, P. G. Jones & A. Jarvis. 2005. Very high resolution interpolated climate surfaces for global land areas. International Journal of Climatology 25:1965-1978. https://doi.org/10.1002/joc.1276

Hughes R.A. 1991. Las aves de la provincia de Islay. Boletin de Lima 75: 47-54.

Keddy P.A. 2002. Wetland Ecology: Principles and Conservation. Cambridge University Press, Great Britain.

Koepcke M. 1964. Las aves del departamento de Lima. Talleres Grafica Morson S.A. Lima-Peru. 118 pp.

Kushlan J.A. 1993. Waterbirds as bioindicators of wetland change: are they a valuable tool?. Pp. 48-55 In: Moser, M., R.C. Prentice & J. van Vessem (eds.). Waterfowl and Wetland Conservation in the 1990s-A global perspective. IWRB Spec. Publ. No. 26. Slimbridge, UK.

Podesta J., A. Cotillo, E. Segura-Cobena & G. Cabanillas. 2017. Variacion temporal de la riqueza y abundancia de aves playeras limicolas en el humedal costero "Poza de la Arenilla"--La Punta, Callao. The Biologist (Lima), 15: 23-35.

Pulido V. 1987. Patrones de variacion estacional de las poblaciones de aves de las lagunas de Mejia. UNALM. Escuela de Postgrado. Especialidad de conservacion de recursos forestales. Tesis para optar el grado de Magister Scientiae. Universidad Agraria Nacional La Molina. Lima, Peru.

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Rappole J., E. Morton, T. Lovejoy & J. Ruos. 1993. Aves migratorias nearticas en los neotropicos. 1ra. Ed. RR Donnelley y Sons Co. Washington-USA.

Red Hemisferica de Reservas de Aves Playeras-RHRAP. 2012. Lista de sitios. <http://www.whsrn.org/es/ perfil-de-sitio/manglaresde-san-pedro-de-vice>. Acceso 28/07/2012.

Senner N.R. & F. Angulo. 2013. Atlas de las aves playeras del Peru.

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Tabilo E. J. Burmeister, C. Chavez-Villavicencio & C. Zockler. 2016. Humedales y aves migratorias en la costa arida del Pacifico sudamericano. Etapa 1. Centro Neotropical de Entrenamiento en Humedales y Manfred Hermsen Stiftung. Coquimbo--Chile.

Torres M. Z. Quinteros & F. Takano. 2006. Variacion temporal de la abundancia y diversidad de aves limicolas en el refugio de vida silvestre Pantanos de Villa, Lima--Peru. Ecologia Aplicada 5: 119-125.

Vizcarra J. 2008. Composicion y conservacion de las aves en los humedales de Ite, suroeste del Peru. Boletin Chileno de Ornitologia 14(2): 59-80.

Alvaro Garcia-Olaechea (1, 2) Cesar Chavez-Villavicencio (1, 3) *, Elier Tabilo-Valdivieso (1, 3)

(1) Centro Neotropical de Entrenamiento en Humedales

(2) Centro de Investigacion Biodiversidad Sostenible-BioS

(3) Programa de Doctorado en Biologia y Ecologia Aplicada. Universidad Catolica del Norte-Universidad La Serena. Campus Guayacan. Calle Larrondo No. 1281, Coquimbo-Chile

* Autor para correspondencia

Email Alvaro Garcia-Olaechea: agarcia@centroneotropical.org

Email Cesar Chavez-Villavicencio: cchavez@ucn.cl

Email Elier Tabilo-Valdivieso: etabilo@centroneotropical.org

doi: http://dx.doi.org/10.15381/rpb.v25i2.13281

Presentado: 10/06/2017

Aceptado: 26/02/2018

Publicado online: 28/05/2018

Leyenda: Figura 1. Ubicacion del Manglar San Pedro de Vice. Piura-Peru. El poligono negro indica el area de muestreo.

Leyenda: Figura 2. Variacion del promedio de las abundancias de las especies limicolas migratorias nearticas del Manglar San Pedro de Vice (Piura-Peru). Diciembre 2010-Abril 2011. Las barras corresponden al intervalo de confianza al 95% (Codigos de especies en la Tabla 1).

Leyenda: Figura 3. Relacion negativa entre la riqueza de especies y el tiempo de muestreo.

Leyenda: Figura 4. Relacion negativa entre el promedio de las abundancias de especies y el tiempo de muestreo.
Tabla 1. Riqueza de especies y abundancia de aves limicolas
registradas en el Manglar San Pedro de Vice entre diciembre de 2010 y
abril de 2011.

No.                                04-dic-10   23-dic-10   16-ene-11

       Especie                     Abundancias

I.     CHARADRIIDAE

1      Pluvialis squatarola           158         239         262
2      Charadrius semipalmatus         3          30          16
3      Charadrius wilsonia            11          32          23
4      Charadrius alexandrinus        15           6           3
5      Charadrius collaris             2           2           0

II.    HAEMATOPODIDAE

6      Haematopus palliatus           22          22          35

III.   RECURVIROSTRIDAE

7      Himantopus mexicanus           52          164         76

IV.    SCOLOPACIDAE

8      Limnodromus griseus            114         90           0
9      Limosa fedoa                    0           0           0
10     Numenius phaeopus              26          44          31
11     Actitis macularius             22          20          14
12     Tringa melanoleuca             56          75          20
13     Tringa flavipes                 2           4           0
14     Tringa semipalmata             88          191         115
15     Arenaria interpres             89          45          77
16     Calidris alba                  118         673         168
17     Calidris pusilla                0          85          70
18     Calidris mauri                 378         904        1065
19     Calidris minutilla             76          73          29
       Abundancia Acumulada          1232        2699        2004
       Promedio Abundancia            65          142         105
       Total de especies              17          18          15
         por muestreo

No.                                30-ene-11   17-feb-11   28-feb-11

       Especie

I.     CHARADRIIDAE

1      Pluvialis squatarola           183         181         328
2      Charadrius semipalmatus        14          10          28
3      Charadrius wilsonia            11           6           7
4      Charadrius alexandrinus         2           0          12
5      Charadrius collaris             0           0           0

II.    HAEMATOPODIDAE

6      Haematopus palliatus           21          37          17

III.   RECURVIROSTRIDAE

7      Himantopus mexicanus           110         116         490

IV.    SCOLOPACIDAE

8      Limnodromus griseus            53          152         64
9      Limosa fedoa                    0           2           0
10     Numenius phaeopus              15          27          22
11     Actitis macularius             13          39          14
12     Tringa melanoleuca             16          82          20
13     Tringa flavipes                 3           4           0
14     Tringa semipalmata             132         180         139
15     Arenaria interpres             20          108         40
16     Calidris alba                  136         116         395
17     Calidris pusilla               15          19          20
18     Calidris mauri                 617         348         626
19     Calidris minutilla             24          24          25
       Abundancia Acumulada          1385        1451        2247
       Promedio Abundancia            73          76          118
       Total de especies              17          17          16
         por muestreo

No.                                22-mar-11   31-mar-11   19-abr-11

       Especie

I.     CHARADRIIDAE

1      Pluvialis squatarola           82          36          43
2      Charadrius semipalmatus         2          20          12
3      Charadrius wilsonia             9          18           0
4      Charadrius alexandrinus         0          14           0
5      Charadrius collaris             0           3           0

II.    HAEMATOPODIDAE

6      Haematopus palliatus           44          19          25

III.   RECURVIROSTRIDAE

7      Himantopus mexicanus           188         98          172

IV.    SCOLOPACIDAE

8      Limnodromus griseus            95           0          34
9      Limosa fedoa                    0           0           0
10     Numenius phaeopus              62          25          19
11     Actitis macularius             13          12           7
12     Tringa melanoleuca              6          20           8
13     Tringa flavipes                 7           2           0
14     Tringa semipalmata              8          10          12
15     Arenaria interpres             74          66          55
16     Calidris alba                  16          128         11
17     Calidris pusilla                0           3           0
18     Calidris mauri                  0          10           0
19     Calidris minutilla              5          38          12
       Abundancia Acumulada           611         522         410
       Promedio Abundancia            32          27          22
       Total de especies              14          17          12
         por muestreo

No.                                30-abr-11

       Especie

I.     CHARADRIIDAE

1      Pluvialis squatarola           14
2      Charadrius semipalmatus        16
3      Charadrius wilsonia             0
4      Charadrius alexandrinus         0
5      Charadrius collaris             0

II.    HAEMATOPODIDAE

6      Haematopus palliatus           23

III.   RECURVIROSTRIDAE

7      Himantopus mexicanus           268

IV.    SCOLOPACIDAE

8      Limnodromus griseus            55
9      Limosa fedoa                    0
10     Numenius phaeopus              21
11     Actitis macularius             12
12     Tringa melanoleuca             11
13     Tringa flavipes                 9
14     Tringa semipalmata             25
15     Arenaria interpres             38
16     Calidris alba                   3
17     Calidris pusilla                0
18     Calidris mauri                  7
19     Calidris minutilla              7
       Abundancia Acumulada           509
       Promedio Abundancia            27
       Total de especies              14
         por muestreo
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Title Annotation:TRABAJOS ORIGINALES
Author:Garcia-Olaechea, Alvaro; Chavez-Villavicencio, Cesar; Tabilo-Valdivieso, Elier
Publication:Revista peruana de biologia
Date:May 1, 2018
Words:3514
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