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?Es Annona lutescens un sinonimo de A. reticulata (Annonaceae)? Uso de datos de morfometria geometrica y de coloracion para resolver esta controversia.

Is Annona lutescens a synonym of A. reticulata (Annonaceae)? Use of geometric morphometric and coloration data to solve this controversy

INTRODUCCION

La familia Annonaceae tiene ca. 108 generos y mas de 2,400 especies distribuidas principalmente en los tropicos y subtropicos del mundo (Chatrou et al., 2012). Annona L. es el genero mas grande de la familia y cuenta con alrededor de 200 especies (Ortiz-Rodriguez et al., 2015), algunas de las cuales son cultivadas debido a que producen frutos comestibles para el humano. En Mesoamerica hay ciertas especies que se utilizan para este fin y A. reticulata L. es una de ellas. Esta especie es probablemente originaria de los tropicos americanos (Li et al., 2011) o de las Antillas (Lim, 2012), pero en la actualidad se encuentra bajo cultivo en muchas partes del mundo (Lim, 2012). Esta especie arborea se caracteriza por poseer hojas lanceolado-elipticas a lanceolado-oblongas, asi como por producir frutos de un color rojo oscuro (Standley y Steyermark, 1946) (Fig. 1A).

Anonna lutescens Safford, una especie descrita originalmente de Guatemala, es un arbol con hojas ovadas a elipticas u obovadas y con frutos de color amarillo. La especie tambien se encuentra en Chiapas, Mexico, en donde se le conoce por el nombre de "anona amarilla". Crece de forma silvestre en sitios con bosque tropical caducifolio, aunque tambien es tolerada en forma de cercas vivas. En la descripcion original Safford (1914) reporta que los caracteres florales de A. lutescens se asemejan a los de A. reticulata; no obstante, el mismo senala que la forma mas ancha de las hojas y el color amarillo del fruto (Fig. 1B) son caracteristicas suficientes para diferenciarlas. Standley y Steyermark (1946) propusieron que estas caracteristicas distintivas de A. lutescens no son suficientes para considerarla como un taxon diferente de A. reticulata y que bien podria tratarse de una variacion de esta ultima. Trabajos posteriores consideran a A. lutescens como sinonimo de A. reticulata (Schatz, 1992; Lim, 2012; Rainer y Chatrou, 2014), aunque no proporcionan mayor evidencia o discusion para apoyar esta conclusion. A pesar de lo anterior, estudios bioquimicos recientes consideran a estas dos especies como taxa independientes (GonzalezEsquinca et al., 2012; Castro-Moreno et al., 2013; Gonzalez-Esquinca et al., 2014), y se ha encontrado que algunos compuestos quimicos estan presentes en A. reticulata, mas no en A. lutescens (Costa et al., 2008; Castro-Moreno et al., 2013). Esta situacion podria ser evidencia que indique que se trate de dos especies diferentes.

Debido a esta controversia, en este estudio se evaluaron algunos de los caracteres que pueden ser de utilidad para separar las dos especies. Mas especificamente, se estudiaron los dos caracteres que fueron propuestos por Safford (1914) en la descripcion original de A. lutescens: la forma de las hojas y la coloracion del fruto. Ademas, se estudio la coloracion del hipocotilo de las plantulas de ambas para definir si este puede ser un caracter que permita la separacion de A. lutescens y A. reticulata.

MATERIALES Y METODOS

Material de estudio

Se analizaron 11 ejemplares de A. lutescens y 12 especimenes de A. reticulata para estudiar la forma de las hojas (Apendice). Unicamente se compararon hojas de individuos de ambas especies que se colectaron en Chiapas (algunos de los especimenes se tomaron de arboles cultivados). Adicionalmente, se incluyo en el analisis al ejemplar tipo de A. lutescens que fue colectado en Guatemala. El ejemplar tipo de A. reticulata es una ilustracion (Sloane, 1725; lamina 226), por lo que se utilizo un ejemplar de herbario colectado en Jamaica, pais de donde se reporto la especie por primera vez, para evitar un sesgo potencial en la forma de la hoja.

Para estudiar la coloracion del fruto, se observaron 90 frutos maduros correspondientes a las dos especies bajo estudio (A. lutescens, Castro-Moreno 3; A. reticulata, Castro-Moreno 1).

Por otro lado, se obtuvieron alrededor de 300 semillas de cada especie para reportar la coloracion del hipocotilo de las plantulas (A. lutescens, Castro-Moreno 3, 4, 5; CastroMoreno y Ocampo 7; A. reticulata, Castro-Moreno 1).

Forma de la hoja

Se utilizo un procedimiento basado en morfologia geometrica para probar si existe una diferencia significativa entre la forma de las hojas de A. lutescens y A. reticulata. Las imagenes de los ejemplares de herbario (excepto del tipo de A. lutescens) fueron obtenidos con una camara digital Canon (Power Shot SX150IS). Se tomo al azar una hoja de cada especimen que mostrara claramente su forma (i.e., se descartaron hojas con dobleces) y se extrajo la imagen utilizando el programa Adobe Photoshop CS4 version 11.0. Todas las imagenes de las hojas de una misma especie se incluyeron en un archivo digital de Adobe Illustrator CS6 version 16.0.3, en donde la parte adaxial de la hoja se mostraba hacia el observador y la misma hoja se roto de tal forma que el apice se dirigio hacia la parte superior de la imagen (en caso de que las hojas estuvieran mostrando la superficie abaxial en el ejemplar de herbario, el eje de la imagen de la hoja se reflejo de manera vertical para asi obtener la forma correspondiente que mostraria la superficie adaxial). Las imagenes finales de hojas de cada especie se analizaron por separado utilizando el grupo de programas SHAPE version 1.3 (Iwata y Ukai, 2002) para estudiar la variacion en la forma de la hoja utilizando descriptores elipticos de Fourier (DEF). La forma de las hojas se estimo utilizando los primeros 20 armonicos y se efectuo un analisis de componentes principales (ACP) para resumir la informacion derivada de los DEF. La diferencia entre los puntajes de los componentes principales (CP) de las formas de las hojas de cada especie se evaluo a traves de un analisis multivariado de varianza (MANOVA) efectuado en el programa PAST version 3 (Hammer et al., 2001).

[FIGURA 1 OMITIR]

Color del fruto

Los frutos inmaduros se observaron aun en los arboles esperando la temporada de fructificacion plena para poder colectarlos. Las fechas de fructificacion para ambas especies fueron en marzo y abril de 2015.

Coloracion del hipocotilo de las plantulas

De los frutos maduros obtenidos para el analisis de color, se obtuvieron 300 semillas de A. lutescens y A. reticulata. Las semillas se colocaron a germinar en una camara de crecimiento Conviron[TM] serie CMP4030 (Controlled Environments Ltd., Manitoba, Canada) con 12 horas de intensidad luminosa de 300 [micro]mol x [m.sup.-2] [s.sup.-1]. Los hipocotilos de las plantulas se observaron y se caracterizaron por su color.

RESULTADOS Y DISCUSION

El analisis del programa SHAPE arrojo cuatro puntajes de los CP de los coeficientes de la forma de la hoja que en total abarcan ca. 98% de la variacion morfologica. Para ambas especies, el primer puntaje de los CP incluyo mas de 79% de la variacion de la forma de la hoja, el cual correspondio a las diferencias existentes en la anchura de la misma (Fig. 1C). La prueba de normalidad multivariada de Mardia para los primeros cuatro puntajes de los CP no pudo rechazar la hipotesis de que los datos provienen de una poblacion distribuida normalmente (prueba de asimetria corregida para numero de muestras pequenas: estadistico=19.85, grados de libertad=20, p=0.467). La prueba de MANOVA indico que los puntajes de los primeros CP de la forma de la hoja de A. lutescens y A. reticulata no presentan diferencias significativas (lambda de Wilk=1, F=1.32E-06, p=1). Este resultado muestra que la forma de la hoja, en particular su anchura, es muy variable dentro de cada especie. Las hojas mas angostas de A. lutescens tienen una semejanza con las de A. reticulata. Observaciones en el campo indican que los retonos que se originan en el tronco principal de A. lutescens tienden a producir hojas mas anchas, las cuales coinciden muy bien con las registradas en la descripcion original; no obstante, las hojas de las partes mas viejas de esta especie son mas variables. Debido a esto, se especula que el ejemplar tipo fue preparado a partir de un retono, el cual muestra hojas ovadas a elipticas y obovadas. Aunque Safford (1914) propuso que las hojas de A. lutescens pueden utilizarse para diferenciarla de A. reticulata, este estudio morfometrico demuestra que la forma de hoja es muy variable y que no es significativamente diferente entre estas dos especies. Por lo tanto, se concluye que este no es un caracter distintivo que pueda utilizarse para fines de identificacion.

Los frutos de A. lutescens siempre presentaron un color verde en su estado inmaduro, mientras que los maduros se tornaron de un color amarillo. Por otro lado, los frutos inmaduros de A. reticulata variaron en coloracion, presentando un rango de morado a rojo, mientras que los maduros fueron de un color rojo oscuro. En contraste con la forma de la hoja de estas dos especies, el color del fruto es especifico para cada taxon. Se sabe que el color del fruto es importante para diferenciar las especies cultivadas de Annona (Purohit, 1995), por lo que este caracter puede representar evidencia para considerar a A. lutescens como una especie independiente de A. reticulata.

Los hipocotilos de A. reticulata tuvieron una coloracion rojiza (Fig. 1D), mientras que los hipocotilos de A. lutescens presentaron un color blanco a blanco-verdoso. No obstante, ca. 20% de las plantulas de este ultimo tuvieron hipocotilos con una coloracion rojo-cafe muy tenue hacia su porcion apical (Fig. 1E). Se sabe que la coloracion rojiza de los hipocotilos de A. reticulata es el resultado de un proceso de acumulacion de antocianinas (Ivan De La Cruz, Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, datos no publicados). La ausencia de este compuesto en plantulas de A. lutescens bien podria indicar no solamente diferencias en procesos metabolicos, sino tambien en diferencias en estrategias de sobrevivencia en etapas tempranas del crecimiento del individuo. No obstante, se desconoce la razon por la cual en algunos individuos de A. lutescens existe una coloracion rojo-cafe localizada unicamente en la parte apical del hipocotilo. Aunque los aspectos bioquimicos de A. lutescens se encuentran aun bajo estudio, se sabe que esta es quimicamente diferente de A. reticulata. Por ejemplo, se tiene reportada la presencia de alcaloides [beta]-carbolinicos y bencilisoquinolinicos en A. reticulata (Leboeuf et al., 1980; Guinaudeau et al., 1994; Costa et al., 2008), mientras que en los individuos de A. lutescens en la depresion central de Chiapas solo se encontraron alcaloides bencilisoquinolinicos, que son mas caracteristicos de la familia (Castro-Moreno et al., 2013). Estos datos cobran importancia debido a que los precursores (triptofano para [beta]-carbolinicos y tirosina y fenilalanina para bencilisoquinolinicos), rutas biosinteticas y enzimas que generan ambos grupos de alcaloides son distintos, por lo que A. reticulata activa una ruta biosintetica distinta a la de A. lutescens.

CONCLUSIONES

Los resultados derivados de este estudio demuestran que la forma de la hoja de ambas especies es muy variable y que no puede ser utilizada para separarlas. Por otro lado, la coloracion de los frutos y de los hipocotilos, asi como la bioquimica de las plantas parecen ser especificos para cada taxon. Actualmente se llevan a cabo estudios de filogenia molecular con el fin de estimar las relaciones evolutivas de A. lutescens y A. reticulata. Por el momento, se recomienda que A. lutescens se considere como sinonimo de A. reticulata hasta que se analicen mas evidencias que esclarezcan las afinidades de estas dos especies de Annona.

AGRADECIMIENTOS

Agradecemos a Heimo Reiner su ayuda para obtener una imagen digital del holotipo de A. lutescens, asi como a dos revisores anonimos por sus comentarios acertados.

LITERATURA CITADA

Castro-Moreno, M., C. L. Tinoco-Ojanguren, M. R. Cruz-Ortega and A. R. Gonzalez-Esquinca. 2013. Influence of seasonal variation on the phenology and liriodenine content of Annona lutescens (Annonaceae). Journal of Plant Research 126: 529-537. DOI: http://dx.doi.org/10.1007/s10265-013-0550-x

Chatrou, L. W., M. D. Pirie, R. H. Erkens, T. L. P. Couvreur, K. M. Neubig, J. R. Abbott, J. B. Mols, J. W. Maas, R. M. K. Saunders and M. W. Chase. 2012. A new subfamilial and tribal classification of the pantropical flowering plant family Annonaceae informed by molecular phylogenetics. Botanical Journal of the Linnean Society 169: 5-40. DOI: http://dx.doi.org/10.1111/j.1095-8339.2012.01235.x

Costa, E.V, M. L. B. Pinheiro, A. D. L. de Souza, A. G. dos Santos, F. R. Campos, A. G. Ferreira and A. Barison. 2008. Full NMR analysis of annomontine, methoxy-annomontine and N-hydroxyannomontinepyrimidine-[beta]-carbolinealkaloids. Magnetic Resonance in Chemistry 46: 69-74. DOI: http://dx.doi.org/10.1002/mrc.2134

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Apendice 1: Ejemplares estudiados. * = ejemplares incluidos en el analisis de los descriptores elipticos de Fourier.

Annona lutescens Safford

GUATEMALA. Alta Verapaz, Cahabon, 25.IV.1904, *O.F. Cook 93 (holotipo: US; imagen digital del holotipo: HUAA!). MEXICO. Chiapas, municipio de Tuxtla Gutierrez, canada Piahtimbak (N de Tuxtla Gutierrez), 8.II. 1951, *F Miranda 6883 (CHIP!); Lapaya, camino a San Fernando, rio Los Anza, 20.V.1995, *Puye et al. 61 (HEM!); especimen cultivado en campo experimental de la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas (UNICACH), proveniente de Teran, cerca de la Escuela Veterinaria, Tuxtla Gutierrez, 15.X.2014, *G. Ocampo 1845 (HUAA!); especimen cultivado en campo experimental de la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas (UNICACH), proveniente de Teran, Tuxtla Gutierrez, 15. X.2014, *G. Ocampo 1846 (HUAA!); Teran, cerca de la Escuela Veterinaria, Tuxtla Gutierrez, 16.XI.2014, *M. Castro-Moreno 3 (HUAA!); Teran, Tuxtla Gutierrez, 16.XI.2014, *M Castro-Moreno 4 (HUAA!); cerca de Valle Bonito, carretera a San Fernando, ca. km 9, 16. XI.2014, *M Castro-Moreno 5 (HUAA!); camino a Parral, cerca de la gasolinera que se encuentra en la carretera Tuxtla Gutierrez - Julian Grajales, 3.XII.2014, *M. Castro-Moreno y G. Ocampo 6 (HUAA!); aprox. 2 km de la gasolinera que se encuentra en la carretera Tuxtla Gutierrez - Julian Grajales, en direccion a este ultimo, 3.XII.2014, *M. Castro-Moreno y G. Ocampo 7 (HUAA!). Sin municipio, sobre terraceria de Arriaga Colonia 20 de Noviembre, 9.VI.2002, *A. Reyes-Garcia y D. Gomez 5089 (HEM!).

Annona reticulata L.

JAMAICA. St. Catherine Parish, vicinity of Spanish Town, Bowers Wood road, 30.VIII.1908-3.IX.1908, *N.L. Britton 3084 (NY; imagen digital: HUAA!). MEXICO. Chiapas, municipio de Acacoyagua, Acacoyagua, 20.VIII.1948, *E. Matuda 18382 (CHIP!). Municipio de Cintalapa, Rancho BIAK, 17.IX.1999, *Z J. Lazaro y F. Jimenez 15 (CHIP!), 24.VI.2000, *Z. J. Lazaro y F. Jimenez 180 (CHIP!). Municipio de Jiquipilas, ejido Quintana Roo, 11.VII.1993, *O. Farrera 193 (CHIP!). Municipio de Ocozocoautla, San Antonio El Bajio, 21.IV.2004, *M Gutierrez y T. Acero 646b (CHIP!). Municipio de San Fernando, colonia Miguel Hidalgo, 20.X.2005, *N. Herrera y E. Nafate 56 (CHIP!). Municipio de Tuxtla Gutierrez, camino al Playon, Parque Nacional Canon del Sumidero, 18.XII.2007, *J. A. Espinosa Jimenez 557 (HEM!); camino a San Fernando, fracc. Don Ventura, 17.IX.1990, *A. R. Gonzalez Esquinca et al. 10 (MEXU; imagen digital: HUAA!); arbol cultivado en terreno cercano a la Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, 16.XI.2014, M. Castro-Moreno 1 (HUAA!); arbol cultivado en zona urbana de Tuxtla Gutierrez, obtenido de semillas colectadas en Palenque, 16.XI.2014, M. Castro-Moreno 2 (HUAA!); aprox. 3 km de la gasolinera que se encuentra en la carretera Tuxtla Gutierrez - Julian Grajales, en direccion a este ultimo, 3.XII.2014, *M Castro-Moreno & G. Ocampo 8 (HUAA!). Municipio de Villa Corzo, predio El Chilar, 22.II.2004, *E. MelendezLopez 3826 (HEM!). Sin municipio, rancho El Triangulo, ejido Las Palmas, carretera Tonala/Tapaca, 7.IV.1999, *A. R. Gonzalez E. 102 (CHIP!).

Gilberto Ocampo (1,3), Marisol Castro-Moreno (2)

(1) Universidad Autonoma de Aguascalientes, Departamento de Biologia, Centro de Ciencias Basicas, Av. Universidad 940, 20130 Aguascalientes, Aguascalientes, Mexico.

(2) Universidad de Ciencias y Artes de Chiapas, Instituto de Ciencias Biologicas, Laboratorio de Fisiologia y Quimica Vegetal, Libramiento Norte Poniente 1150, Colonia Lajas Maciel, 29039 Tuxtla Gutierrez, Chiapas, Mexico.

(3) Autor para la correspondencia: gaocampo@correo.uaa.mx

Citar como:

Ocampo, G. y M. Castro-Moreno. 2016. ?Es Annona lutescens un sinonimo de A. reticulata (Annonaceae)? Uso de datos de morfometria geometrica y de coloracion para resolver esta controversia. Acta Botanica Mexicana 117: 109-115.

Recibido: 7 de marzo del 2016.

Revisado: 16 de junio del 2016.

Aceptado: 2 de septiembre del 2016.
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Title Annotation:Nota cientifica
Author:Ocampo, Gilberto; Castro-Moreno, Marisol
Publication:Acta Botanica Mexicana
Article Type:Ensayo
Date:Oct 1, 2016
Words:3532
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